王震偉 鄒衛(wèi)強 任大斌 徐菊敏 李 慧 韓群花 付春正*

(1.長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)，長興，313100；2.浙江大學生命科學學院，生命系統(tǒng)穩(wěn)態(tài)與保護教育部重點實驗室(浙江大學)，國家瀕危野生動植物種質(zhì)基因保護中心(浙江大學)，杭州，310058)

揚子鱷(Alligatorsinensis)是一種在全球范圍內(nèi)極危的爬行動物(Reptilia)，隸屬鱷形目(Crocodylia)，鼉科(Alligatoridae)，短吻鱷屬[1]。揚子鱷是世界現(xiàn)存25種鱷類中最瀕危的一種，也是我國特有的一種鱷類動物[2]。曾廣泛分布于中國各地，但由于棲息地環(huán)境破壞，以及人類對揚子鱷的過度捕殺，使得揚子鱷種群數(shù)量迅速下降乃至瀕臨滅絕[3]。目前，揚子鱷主要分布在安徽宣城揚子鱷保護區(qū)和浙江長興揚子鱷保護區(qū)。截至2019年，安徽宣城揚子鱷保護區(qū)人工繁育揚子鱷種群已超過16 000條；浙江長興揚子鱷保護區(qū)共有揚子鱷6 691 條[4-5]。

揚子鱷與其棲息地環(huán)境形成一個相互制約、相互聯(lián)系，關系錯綜復雜的統(tǒng)一有機體[3]。棲息地環(huán)境直接或間接地影響著揚子鱷巢位選擇、筑巢行為、產(chǎn)卵行為和孵化行為等；而揚子鱷的筑巢行為和挖洞行為也在影響著其棲息地的環(huán)境[6-7]。氣候變化對于爬行動物的存活具有嚴重的影響，尤其是對于巢內(nèi)溫度決定子代性別的揚子鱷更是如此[8]。氣溫的改變會引起揚子鱷雌雄性別比例的波動，打破原有的雌雄性別比例平衡，從而影響揚子鱷的繁殖和存活[8]。大量的研究表明，爬行動物通過巢位選擇來適應氣候的變化[9-13]。當外界氣溫較高時，選擇遮蔽度高的位置進行筑巢產(chǎn)卵繁殖；而當外界氣溫較低時，則傾向于選擇開闊的位置進行筑巢產(chǎn)卵繁殖[14]。研究表明：錦龜(Chrysemyspicta)也是一種由巢內(nèi)溫度決定子代性別的爬行動物，自然巢穴中出生的錦龜雌雄性別比例要比人工巢穴中出生的雌雄性別比例穩(wěn)定，這直接證明了錦龜可通過巢位選擇來減少外界氣溫變化對其子代雌雄比例的影響[15]。因此，對于溫度決定性別的動物來說，營巢位置的選擇具有重要的生物學意義。而揚子鱷營巢位置的選擇，除受到氣溫變化的影響外，還受到植被蓋度、距水源的距離、平坦度、干擾因子等環(huán)境條件的影響[16]。

動物的行為主要包括繁殖行為、取食行為、社群行為和空間行為4個大類，其中繁殖行為是爬行動物生活史重要的組成部分，也是我國爬行動物生態(tài)學研究中最為廣泛的領域之一[17]。國內(nèi)關于揚子鱷繁殖行為的研究，已有一些相關報道，研究對象主要是人工圈養(yǎng)種群，如營巢和產(chǎn)卵行為、吼叫行為、護巢行為、性行為[16，18-20]。目前，關于揚子鱷保護區(qū)不同生境條件下的揚子鱷巢位選擇和繁殖行為差異的研究尚有不足。因此，筆者除對長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)的揚子鱷巢位生境及巢溫進行調(diào)查外(2017年5—10月)，還對該保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)2014—2019年繁殖期母鱷的營巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)和護巢率進行統(tǒng)計，分析比較核心區(qū)和野放區(qū)揚子鱷巢位生境差異、繁殖行為及產(chǎn)卵窩數(shù)差異，進而了解核心區(qū)和野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境是否有利于揚子鱷的生存與保護，從而為更好地恢復揚子鱷棲息地，提高揚子鱷繁殖率和更好地保護揚子鱷提供科學依據(jù)，這也對其他揚子鱷保護區(qū)的生境恢復和發(fā)展具有重要的借鑒意義。

1 研究區(qū)域概況

長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)(30°93′N，119°73′E)，始建于1979年，該保護區(qū)主要由核心區(qū)和野放區(qū)2部分組成，保護區(qū)內(nèi)鱷魚由1979年的11條奠基繁育而成，截至2019年9月，該保護區(qū)內(nèi)揚子鱷數(shù)量已超過6 000條[4]。核心區(qū)為揚子鱷繁育研究中心，不對游客開放，核心區(qū)生境條件與野生的自然環(huán)境基本一致，面積15 100 m2，由生態(tài)池組成，生態(tài)池中心為人工島嶼，四周環(huán)水(圖1)。

野放區(qū)于2009年開始建設，2011年正式完工，2012年4月15日首次將核心區(qū)中的揚子鱷大規(guī)模放歸至野放區(qū)(圖2)[21-23]，以重建浙江揚子鱷野生種群。自2012年起，該保護區(qū)每年均進行揚子鱷野化放歸，將核心區(qū)中7—8齡的揚子鱷放歸至野放區(qū)，截至2019年野放區(qū)已放歸鱷魚960條[2]。野放區(qū)屬于自然環(huán)境，面積42 000 m2，為景區(qū)的一部分，對游客開放。長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)范圍內(nèi)共有維管植物239種，其中被子植物231種，裸子植物6種，蕨類植物2種；植被資源共有26個群系，其中栽培植被有5個群系；動物資源包括魚類39種，兩棲類(Amphibia)16種，爬行類23種，鳥類(Aves)67種，獸類(Mammalia)15種[4]。

2 研究方法與數(shù)據(jù)分析

巢位生境參數(shù)有巢體積、寬暢度、水源水平距離、水源垂直距離、郁閉度和最近樹距離，調(diào)查時間為2017年5—10月[8]。揚子鱷巢呈近似圓錐體，其巢體積的計算公式參照圓錐體體積的計算公式：

式中：H為巢高(m)，即巢基到巢頂?shù)拇怪本嚯x；D為巢寬(m)，即巢材的最大水平寬度。

寬暢度為揚子鱷入水通道的寬度(m)；水源水平距離是巢中心距水源的水平直線距離(m)；水源垂直距離是巢中心距水源平面的垂直距離(m)；參照孫雪文等[24]方法測量郁閉度；最近樹距離為巢中心距最近高于3 m的樹的距離(m)[8，24]。在調(diào)查巢位生境同時，在鱷卵中間放置一個設置時間為20 min的溫度計(ZDR-20，杭州澤大儀器有限公司)，以記錄巢溫。同時，在巢的上方，距巢1 m左右也放置一個溫度計，用以記錄巢外氣溫的變化。為防止非人為因素導致的溫度計損壞問題，每星期檢查2次溫度計的運行情況，如有損壞，及時更換。此外，還對該保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)2014—2019年母鱷的營巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)和護巢率進行統(tǒng)計?；谝陨蠑?shù)據(jù)，對長興揚子鱷保護區(qū)核心區(qū)與野放區(qū)的揚子鱷巢位生境，巢內(nèi)、外溫度，母鱷的營巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)和護巢率進行差異分析。核心區(qū)與野放區(qū)的巢位生境參數(shù)：巢體積、寬暢度、水源水平距離、水源垂直距離、郁閉度和最近樹距離，巢內(nèi)、外溫度的均溫、最大值、最小值和氣溫波動，核心區(qū)與野放區(qū)母鱷的營巢次數(shù)、產(chǎn)卵窩數(shù)及護巢率的差異顯著性檢驗均采用SPSS 20.0的非參數(shù)檢驗中莫斯檢驗進行分析。

3 結(jié)果與分析

3.1 核心區(qū)和野放區(qū)揚子鱷巢位生境差異

長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)揚子鱷巢距水源的水平距離及垂直距離均顯著低于野放區(qū)(P<0.01，圖3B、C)；而核心區(qū)揚子鱷巢的最近樹距離顯著高于野放區(qū)(P<0.01，圖3F)；核心區(qū)揚子鱷巢的體積、寬暢度和巢周圍生境的郁閉度與野放區(qū)無顯著差異(圖3A、D、E)。

3.2 核心區(qū)和野放區(qū)揚子鱷巢內(nèi)、外溫度差異

由表1可見，長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)揚子鱷巢外的氣溫均溫和氣溫波動均顯著低于野放區(qū)(P<0.05)；而核心區(qū)揚子鱷巢的巢內(nèi)平均溫度，溫度波動與野放區(qū)并無顯著差異。

表1 2017年核心區(qū)和野放區(qū)揚子鱷巢的內(nèi)外溫度

3.3 核心區(qū)和野放區(qū)母鱷的繁殖參數(shù)差異

隨著時間的推移，核心區(qū)母鱷的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)下降趨勢(圖4A、C)，野放區(qū)母鱷的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢(圖4A、C)，但核心區(qū)2014—2019年母鱷的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)與野放區(qū)無顯著差異(圖4B、D)；此外，核心區(qū)母鱷護巢率顯著高于野放區(qū)(P<0.01，圖4E、F)。

4 討論

揚子鱷是中國特有的珍稀極危物種，其野生個體總量少于300 條，面臨著野外滅絕的風險[5]。改善野生揚子鱷的棲息地環(huán)境并進行揚子鱷野外放歸已成為我國揚子鱷保護工作的重要內(nèi)容[5]。將人工飼養(yǎng)的揚子鱷重引入至野外可以有效地復壯揚子鱷野生種群，而重引入的一個重要方面是保證放歸至野外的個體能夠成功繁殖[25-26]。揚子鱷營巢位置的選擇是其營巢是否成功的關鍵因素，進而直接影響野外放歸個體能否成功繁殖[25]。揚子鱷營巢位置的選擇受到許多復雜環(huán)境因素的影響，如外界氣溫、植被蓋度、距水源的距離、平坦度、干擾因子等[8，16]。野生條件下，揚子鱷會耗費整個營巢時間的70%(約1周)來選擇合適的位置[27]。長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)野放區(qū)揚子鱷巢外的氣溫均溫和氣溫波動均顯著高于核心區(qū)(P<0.05)，但野放區(qū)揚子鱷巢的巢內(nèi)平均溫度、溫度波動與核心區(qū)并無顯著差異；同時野放區(qū)揚子鱷巢距水源的水平距離及垂直距離均顯著高于核心區(qū)(P<0.01)，而野放區(qū)揚子鱷巢的最近樹距離顯著低于核心區(qū)(P<0.01)，這表明揚子鱷可能通過選擇營巢的位置來適應外界的氣溫及溫度的波動。揚子鱷并不進行孵卵行為，揚子鱷巢內(nèi)溫度的維持主要是通過太陽照射[27-28]。陽光過多，會導致巢內(nèi)溫度過高，進而導致?lián)P子鱷卵的孵化失敗[29]。野放區(qū)的揚子鱷可以選擇離樹較近的位置進行營巢，利用樹冠阻擋過多的太陽照射，從而維持合適的巢內(nèi)溫度，使鱷卵能夠成功孵化。核心區(qū)和野放區(qū)的巢內(nèi)溫度均溫均高于巢外氣溫均溫，其中核心區(qū)巢內(nèi)平均溫度較巢外平均氣溫高1.1℃，野放區(qū)的巢內(nèi)平均溫度較巢外平均氣溫高0.9℃(表1)，此結(jié)果與美洲短吻鱷(Alligatormississippiensis)類似，美洲短吻鱷的巢內(nèi)平均溫高出巢外平均氣溫1.4℃[30]。此外，核心區(qū)和野放區(qū)的巢內(nèi)溫度波動均遠遠小于巢外氣溫波動(表1)，即便外界氣溫波動較大，揚子鱷也可以通過選擇恰當?shù)臓I巢位置來保證巢內(nèi)溫度的穩(wěn)定。

營巢產(chǎn)卵是鱷魚生活史中最關鍵的一個階段，對于該物種的生存和繁衍具有巨大的影響，據(jù)統(tǒng)計，高達90%的美洲鱷(Crocodylusacutus)在孵化后至1齡內(nèi)死亡[31-35]。美洲鱷巢內(nèi)的孵化溫度受外界溫度、降水、太陽輻射及鱷卵代謝熱的影響，而太陽輻射是維持美洲鱷胚胎發(fā)育的重要熱源[36]。因此，氣候因素(大氣候)、營巢位置(中氣候)和巢內(nèi)發(fā)生的過程(小氣候)將決定巢內(nèi)的孵化溫度及其波動[37]。氣候因素(大氣候)和營巢位置(中氣候)共同調(diào)節(jié)，維持，升高或降低巢內(nèi)的孵化溫度；氣溫、太陽輻射和陰涼處的氣溫等氣候因素是影響巢內(nèi)孵化溫度的主要因素[32]。溫度在鱷魚的生活史中起著至關重要的作用[38-39]。鱷卵的孵化溫度決定了胚胎和幼鱷的許多特征和參數(shù)，如胚胎發(fā)育率、胚胎存活率、胚胎和幼鱷畸形的比例、幼鱷的體色與鱗片圖案、體型大小和孵化時殘余的卵黃重量以及孵化后幼鱷的生長發(fā)育、存活和體溫調(diào)節(jié)等[40-43]。這些特征和參數(shù)可能會降低新生幼鱷的適合度，并影響鱷魚種群的數(shù)量變化和存活能力[36]。此外，巢內(nèi)的孵化溫度還決定了鱷魚胚胎的性別，即鱷魚的性別決定機制為溫度決定性別，全球變暖可能會對鱷魚的性別比例產(chǎn)生影響，進而導致小種群鱷魚的滅絕[36]。外界氣候及溫度對于長興揚子鱷種群的存活與繁衍同樣具有顯著地影響[23]。研究發(fā)現(xiàn)：每年的2月即長興揚子鱷種群冬眠后的臨蘇醒期的低溫會導致長興揚子鱷種群的死亡率上升；而8月高溫會導致新出殼雄性幼鱷的比例增加；此外，9月高溫還會導致幼鱷的出殼率下降[23]。雖然長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境具有差異，且外界氣候、氣溫均溫和波動具有差異，但無論是核心區(qū)的揚子鱷、還是野放區(qū)的揚子鱷，均能夠通過選擇恰當?shù)臓I巢位置來維持巢內(nèi)溫度的穩(wěn)定，從而保證巢內(nèi)鱷卵的正常孵化，進而維持種群的發(fā)展。

長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)母鱷的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)下降趨勢(圖4A、C)，而野放區(qū)母鱷的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢(圖4A、C)。造成這一現(xiàn)象的原因可能是由于核心區(qū)母鱷年齡大多處于30—40齡，部分高齡母鱷開始減少甚至停止營巢、產(chǎn)卵，這與古巴鱷(Crocodylusrhombifer)[44]和美洲短吻鱷[45]的研究結(jié)果一致，中年時期是母鱷生殖能力最強的時期，但隨著母鱷年齡的繼續(xù)增長其生殖能力逐漸下降；而野放區(qū)母鱷年齡大多處于10—15 齡，且每年會有來自核心區(qū)7—8 齡的揚子鱷遷入野放區(qū)，隨著亞成年個體逐漸開始性成熟，野放區(qū)參與營巢、產(chǎn)卵的母鱷也在逐年增多。此外，野放區(qū)母鱷的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢，至2019年，產(chǎn)卵窩數(shù)高達83窩(圖4A、C)，這表明由核心區(qū)放歸至野放區(qū)的揚子鱷已經(jīng)逐步適應野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境。野放區(qū)逐年遞增的營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)也表明長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)的野外種群復壯工程已經(jīng)取得了一定的效果。

本研究通過調(diào)查、分析、比較長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)揚子鱷巢位生境差異、繁殖行為及產(chǎn)卵窩數(shù)差異，了解到長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)的揚子鱷均能夠通過營巢位置選擇來維持巢內(nèi)溫度，從而保證巢內(nèi)鱷卵的正常孵化，進而維持種群的發(fā)展。此外還發(fā)現(xiàn)，由核心區(qū)放歸至野放區(qū)的揚子鱷已經(jīng)逐步適應野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境，并開始參與繁殖，且營巢次數(shù)和產(chǎn)卵窩數(shù)呈現(xiàn)逐年遞增的趨勢。但每年均在核心區(qū)挑選健壯的揚子鱷放歸至野放區(qū)，可能會對核心區(qū)揚子鱷種群的發(fā)展產(chǎn)生不利的影響，進而導致核心區(qū)揚子鱷種群的衰落。因此，后續(xù)的放歸應該在系統(tǒng)調(diào)查核心區(qū)種群年齡結(jié)構(gòu)后，優(yōu)化放歸策略，保證核心區(qū)和野放區(qū)的揚子鱷種群均能夠繼續(xù)存活發(fā)展壯大。此外，面對全球氣候變化異常，為保證長興尹家邊揚子鱷自然保護區(qū)核心區(qū)和野放區(qū)揚子鱷種群的發(fā)展，還需對核心區(qū)和野放區(qū)的生態(tài)環(huán)境進行持續(xù)的監(jiān)測和觀察。