益生元對(duì)家禽胃腸道健康的影響

徐運(yùn)杰

摘 要：益生元主要是不可消化的碳水化合物，能夠選擇性地刺激胃腸道有益細(xì)菌的生長(zhǎng)，從而改善宿主的整體健康水平。本文主要論述了益生元對(duì)家禽胃腸道健康的影響。

關(guān)鍵詞：益生元;短鏈脂肪酸;微生物群;低聚糖

中圖分類(lèi)號(hào)：S816.79? ? ? ? 文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼：A? ? ? ? 文章編號(hào)：1673-1085（2021）7-0046-07

自20世紀(jì)50年代以來(lái)，抗生素生長(zhǎng)促進(jìn)劑添加到日糧中作為一種提高動(dòng)物性能和促進(jìn)動(dòng)物健康的手段一直倍受青睞。然而，在被確定為公共健康風(fēng)險(xiǎn)的病原體中，抗生素耐藥性的出現(xiàn)導(dǎo)致了飼料用常規(guī)抗生素品種和用量減少，并在很多國(guó)家和地區(qū)被徹底禁止。盡管繼續(xù)努力在病原體和畜禽抗生素使用之間建立更精確的因果關(guān)系仍然是畜牧行業(yè)從業(yè)人員和相關(guān)科研院所關(guān)注的問(wèn)題，但是，為了人類(lèi)健康和行業(yè)綠色可持續(xù)發(fā)展，我國(guó)于2020年7月1日起嚴(yán)禁在商品飼料中添加除中藥類(lèi)外的具有促生長(zhǎng)作用的藥物飼料添加劑，這一轉(zhuǎn)變的結(jié)果帶來(lái)的影響是商業(yè)上對(duì)抗生素替代品越來(lái)越重視，并正在被大力推廣，包括酸化制（如苯甲酸和檸檬酸）、酶制劑（如葡萄糖氧化酶和過(guò)氧化氫酶）、微生態(tài)制劑（如丁酸梭菌和乳酸菌）、植物提取物（如單寧和血根堿）、發(fā)酵產(chǎn)品（如發(fā)酵中藥）、噬菌體和益生元（如低聚果糖和甘露寡糖）等。這些努力的目標(biāo)是找出在某種程度上有利于宿主健康的抗生素替代品。益生元作為動(dòng)物胃腸道微生物群的能量來(lái)源，能夠增加腸道中有益微生物的數(shù)量、豐度和多樣性，并產(chǎn)生代謝產(chǎn)物，對(duì)食源性病原體具有拮抗作用。

1 益生元的概念

二十世紀(jì)七十年代初，Sperti將益生元描述為有助于腸道微生物平衡的有機(jī)物[1]。1989年，F(xiàn)uller將益生元重新定義為一種有活性的飼料添加劑，能夠通過(guò)改善宿主的腸道微生物平衡而有益于宿主健康[2]。1995年，美國(guó)劍橋MRC鄧恩臨床營(yíng)養(yǎng)中心Gibson等在營(yíng)養(yǎng)學(xué)雜志上發(fā)表了《人類(lèi)結(jié)腸菌群的飲食調(diào)節(jié)》，首次將益生元的概念引入到人類(lèi)的營(yíng)養(yǎng)，是指不易消化的食物成分，它可以通過(guò)選擇性地刺激結(jié)腸中的一種或幾種細(xì)菌的生長(zhǎng)或活性而對(duì)宿主產(chǎn)生有益影響，從而增進(jìn)宿主健康[3]。因此，被譽(yù)為國(guó)際“益生元之父”。作為益生元，必須滿(mǎn)足以下標(biāo)準(zhǔn)：①不能在消化道上部水解或吸收;②用于一種或幾種與結(jié)腸共生的有益細(xì)菌的選擇性底物，刺激它們的生長(zhǎng)和代謝活動(dòng);③能夠改變結(jié)腸菌群，以某種方式誘導(dǎo)有益于宿主管腔或其他系統(tǒng)性的生理反應(yīng);另外，還要能夠以可行的方式大規(guī)模制備，并且在使用和儲(chǔ)存期間，穩(wěn)定性較好。大多數(shù)符合這些標(biāo)準(zhǔn)的益生元是一些不易消化的碳水化合物，如低聚果糖（FOS）、低聚半乳糖（GOS）、低聚甘露糖（MOS）和其它相關(guān)的碳水化合物聚合物（表1）。

2 益生元對(duì)家禽胃腸道生理功能的影響

益生元是宿主不可消化的日糧組分，通過(guò)胃腸道上部到達(dá)盲腸，在那里它們可以作為盲腸微生物種群的基質(zhì)。盲腸含有大量的專(zhuān)性厭氧微生物以及其它次要菌群，如產(chǎn)甲烷菌，到達(dá)盲腸的益生元被盲腸微生物種群利用，從而產(chǎn)生多種代謝產(chǎn)物。雖然盲腸微生物發(fā)酵益生元產(chǎn)生SCFA的數(shù)量和種類(lèi)可能因日糧組分的差異而不同，但一般來(lái)說(shuō)，它們主要由乙酸鹽、丙酸鹽和丁酸鹽組成。食源性病原體如沙門(mén)氏菌也可以存在于盲腸中，SCFA的產(chǎn)生對(duì)它們有拮抗作用，這種對(duì)食源性病原體的拮抗作用是益生元的一種潛在有益機(jī)制[4，5]。 盲腸有許多潛在的生理作用，包括對(duì)電解質(zhì)和水的重吸收，但尚不清楚益生元的存在如何影響這些功能，需要進(jìn)一步研究盲腸微生物群、益生元和盲腸生理功能三者之間的相互作用。

家禽胃腸道的上半部分，如嗉囊和小腸也存在微生物種群，能夠潛在地利用某些益生元化合物的特定部分[6]。事實(shí)上，常駐微生物種群產(chǎn)生的SCFA也發(fā)生在這些隔室中，其對(duì)病原體的抑制機(jī)制類(lèi)似于盲腸[7]。其他機(jī)制也發(fā)揮作用，這取決于益生元種類(lèi)和數(shù)量的差異。例如，通過(guò)直接結(jié)合病原體的Ⅰ型菌毛限制營(yíng)養(yǎng)供給和減少粘附定植的競(jìng)爭(zhēng)排斥作用也是潛在的機(jī)制之一[8]。目前尚不清楚哪些營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)對(duì)病原菌的建立起關(guān)鍵作用，但是，Apajalahti等報(bào)道，腸道微生物能夠與宿主競(jìng)爭(zhēng)日糧中的氨基酸，尤其是在小腸下部，容易利用氨基酸的乳酸桿菌將是這種競(jìng)爭(zhēng)性胃腸道微生物群的一部分[9]。由于乳酸桿菌也能發(fā)酵益生元，這表明益生元的存在會(huì)影響宿主對(duì)氨基酸的利用。同理，對(duì)于非乳酸桿菌類(lèi)胃腸道細(xì)菌也可能如此。Ha等通過(guò)培養(yǎng)研究表明，限制特定氨基酸的濃度有利于雞盲腸細(xì)菌超過(guò)鼠傷寒沙門(mén)氏菌[10]。

家禽腸道中的其他生理影響也可能與益生元有關(guān)。特定的益生元如甘露寡糖可以調(diào)節(jié)小腸絨毛的發(fā)育和結(jié)構(gòu)，并增加麥芽糖酶、亮氨酸氨基肽酶和堿性磷酸酶等空腸酶的特異性活性[11]。Rehman等報(bào)道，菊粉可以改變?nèi)怆u空腸絨毛的形態(tài)，但不改變鈉依賴(lài)性葡萄糖和谷氨酰胺的轉(zhuǎn)運(yùn)[12]。免疫功能也可能對(duì)益生元的存在作出生理反應(yīng)，并且營(yíng)養(yǎng)對(duì)家禽免疫功能的影響越來(lái)越明顯。一些益生元如MOS作為抗原直接相互作用，能夠增加禽的免疫信號(hào)[8]。另外，有研究表明，免疫系統(tǒng)通常與胃腸道微生物群相互作用，通過(guò)調(diào)節(jié)胃腸道微生物群間接影響免疫應(yīng)答[13]。減少胃腸道的免疫原性食源性病原體無(wú)疑是改變免疫反應(yīng)的一個(gè)方面，但改變腸道內(nèi)源性微生物群的組成或數(shù)量也可能影響免疫反應(yīng)[14]。

3 益生元對(duì)家禽胃腸道微生物群的影響

益生元主要是不可消化的低聚糖，如FOS、GOS和MOS。低聚果糖（FOS）又叫果寡糖，由果糖通過(guò)糖苷鍵形成，存在洋蔥、菊苣、大蒜、蘆筍、香蕉和洋薊等多種植物中，是一種天然活性物質(zhì)，除具有一般的功能性低聚糖的物理和化學(xué)特性之外，最引人注目的生理特性是它能明顯改善腸道內(nèi)微生物群的數(shù)量和多樣性。它是腸內(nèi)雙歧桿菌的活性增殖因子，可減少和抑制腸內(nèi)腐敗物質(zhì)的產(chǎn)生，抑制有害細(xì)菌的生長(zhǎng)，調(diào)節(jié)腸道內(nèi)平衡。用β-半乳糖苷酶水解乳糖可制備GOS聚合物。釀酒酵母是MOS的來(lái)源，其發(fā)酵產(chǎn)物具有益生元特性[15]。

除了改善胃腸道和宿主的健康外，益生元還能夠選擇性地促進(jìn)胃腸道微生物的繁殖，這些微生物有可能成為諸如彎曲桿菌和沙門(mén)氏菌等食源性病原菌定殖的屏障[16，17]。傳統(tǒng)上，益生元被認(rèn)為有利于某些有益的胃腸道細(xì)菌如乳酸桿菌和雙歧桿菌的增殖和代謝，然而，基于16srDNA下一代測(cè)序技術(shù)的引入，揭示了家禽胃腸道微生物群對(duì)益生元的反應(yīng)可能涉及更多的群落成員，而不僅僅是少數(shù)。家禽的胃腸道被一個(gè)復(fù)雜的微生物群密集地定殖，尤其是盲腸，這使得確定微生物群落中個(gè)體成員的特定機(jī)制及其相應(yīng)的微生物生理反應(yīng)就比較困難。

在研究益生元對(duì)家禽胃腸道微生物菌群的影響時(shí)，必須考慮從物種水平上檢查胃腸道細(xì)菌，因?yàn)榧词辜?xì)菌的屬和種是相同的，在不同的情況下，發(fā)酵的首選底物也可能不同。因此，益生元利用率的變化可能是單個(gè)菌株或物種對(duì)底物偏好的函數(shù)。例如，雖然乳酸桿菌可以使用多種益生元，但Chen等用植物乳桿菌研究發(fā)現(xiàn)，碳利用是通過(guò)碳分解代謝抑制誘導(dǎo)的，允許優(yōu)先使用首選碳源，其次是其它碳源[18]。Saminathan等研究了低聚糖作為抗生素對(duì)雞源乳酸桿菌生長(zhǎng)的影響，篩選出11株乳酸桿菌以利用GOS和MOS，發(fā)現(xiàn)大多數(shù)菌株都能以GOS為底物生長(zhǎng)，但MOS的利用率很低[19]。萬(wàn)丹等[20]也研究表明，在黃羽肉種雞飼糧中添加FOS、MOS及其復(fù)合物均可不同程度提高黃羽肉種雞的生產(chǎn)性能，但以單獨(dú)添加FOS的效果最優(yōu)，兩者復(fù)合使用沒(méi)有明顯的協(xié)同效應(yīng)。

鑒于盲腸中存在復(fù)雜的微生物群落，乳酸桿菌和雙歧桿菌不可能是家禽胃腸道微生物群落中唯一能夠發(fā)酵低聚糖的成員，這一點(diǎn)得到了Donalson等體外盲腸培養(yǎng)實(shí)驗(yàn)的支持[21]。Sergeant等用基因組方法對(duì)雞盲腸進(jìn)行分析，鑒定了大量編碼多糖和低聚糖降解酶的基因，其中有一些是作為多糖降解系統(tǒng)的一部分出現(xiàn)的，這些多糖降解系統(tǒng)可能屬于一系列不同的胃腸道微生物，能夠水解一些到達(dá)盲腸的益生元低聚糖[22]。隨著16S基因測(cè)序的出現(xiàn)，鑒定胃腸道中對(duì)益生元有反應(yīng)的微生物成員已變得更加全面。Kumar等研究了低鈣低磷日糧中添加FOS對(duì)肉雞腸道微生物群動(dòng)態(tài)的影響，結(jié)果表明，日糧鈣、磷水平和FOS對(duì)肉仔雞腸道微生物群有影響，在回腸和盲腸食糜中，藍(lán)細(xì)菌（Cyanobacteria）、厚壁菌（Firmicutes）和變形菌（Proteobacteria）等幾個(gè)門(mén)的細(xì)菌的表達(dá)豐度存在顯著差異，其中回腸食糜中，完全補(bǔ)充鈣和磷的正對(duì)照組以柳桿菌（Salinibacterium）和溶桿菌（Lysobacter）為主，低鈣低磷的負(fù)對(duì)照組以布勞特氏菌（Blautia）、糞桿菌（Faecalibacterium）和假單胞菌（Pseudomonas）為主，而試驗(yàn)組以乳酸桿菌（Lactobacillus）和埃希氏菌（Escherichia）的表達(dá)豐度比較高;結(jié)腸食糜中，丁酸弧菌（Butyrivibrio）和異桿菌（Allobaculum）與正對(duì)照組呈正相關(guān)，梭菌（Clostridium）和厭氧球菌（Anaerotruncus）與試驗(yàn)組呈正相關(guān)，卻與正、負(fù)對(duì)照組呈負(fù)相關(guān)性[23]。作者推測(cè)，低鈣低磷添加FOS有利于梭菌數(shù)量的增加，可能與梭菌對(duì)日糧低磷水平作出生理反應(yīng)產(chǎn)生植酸酶有關(guān)。另外，試驗(yàn)組肉雞的回腸中檢測(cè)出了乳酸桿菌（Lactobacillus），證明乳酸桿菌參與了FOS的利用，也表明乳酸桿菌的作用可能更多地在小腸而不是盲腸。Kareem等研究了菊粉對(duì)肉雞盲腸微生物群、有機(jī)酸濃度和細(xì)胞因子表達(dá)的影響，發(fā)現(xiàn)菊粉對(duì)肉雞盲腸乳酸桿菌沒(méi)有影響[24]。同樣，Park等分析比較了飼料中添加FOS和GOS對(duì)肉雞盲腸微生物的影響，結(jié)果表明，包括對(duì)照組在內(nèi)，乳酸桿菌科（Lactobacillaceae）在盲腸微生物種群的相對(duì)豐度只有2 %～8%[25]。上述研究結(jié)果表明，完整的益生元到達(dá)盲腸后，是非乳酸桿菌外的其它細(xì)菌代謝產(chǎn)生的低聚糖酶負(fù)責(zé)對(duì)其利用。

4 可發(fā)酵纖維對(duì)家禽胃腸道微生物菌群的影響

除了具有良好特性的不易消化的低聚糖益生元如FOS、GOS和MOS外，抗性淀粉和可發(fā)酵纖維等也被認(rèn)為具有益生元特性，它們?cè)谖改c道中具有選擇特定有益微生物的能力[6，26]。谷物和其他可發(fā)酵纖維的特殊成分是人們?cè)絹?lái)越感興趣的潛在益生元來(lái)源之一。從歷史上看，谷物類(lèi)原料并沒(méi)有被視為益生元來(lái)源，但最近的研究表明，一些組分如麩皮，在動(dòng)物日糧中可能表現(xiàn)得像益生元[6，27]。因?yàn)樵S多糧食作物含有纖維和非淀粉多糖，其細(xì)胞壁中存在不同水平的β-葡聚糖[28]。盲腸的體外研究表明，大多數(shù)纖維和非淀粉多糖在盲腸由微生物發(fā)酵而被消化利用[29]。然而，由于糧食作物和其他纖維來(lái)源的成分差異，篩選不同來(lái)源的潛在益生元至關(guān)重要。

谷物麩子具有益生元特性，作為膳食纖維已被廣泛地研究應(yīng)用于人類(lèi)營(yíng)養(yǎng)。小麥麩作為潛在的抗氧化性能的益生元來(lái)源，被證明能加強(qiáng)雙歧桿菌的增殖能力[30，31]。大麥β-葡聚糖可以改變腸道微生物群，從而降低心血管疾病的風(fēng)險(xiǎn)[32]。Crisol-Martinez等比較研究了以高粱和小麥為基礎(chǔ)的日糧對(duì)肉雞盲腸微生物群的影響，并觀察了生產(chǎn)性能與腸道微生物的相關(guān)性。結(jié)果表明，高粱飼養(yǎng)肉雞的盲腸中，卷曲乳桿菌（Lactobacillus crispatus）和毛螺旋菌（Lachnospiraceae）菌株占優(yōu)勢(shì)，而小麥飼養(yǎng)肉雞的盲腸中，梭菌（Clostridium）菌株占優(yōu)勢(shì)，同時(shí)，高粱組肉雞的飼料轉(zhuǎn)化率更高[33]。Ricke等提出，飼料加工如熱處理或向飼料中添加飼料級(jí)酶，可能會(huì)影響特定谷物及其相應(yīng)麩子成分的益生元特性[6]。

麩子的變異也可能是特定谷源內(nèi)品種間的一個(gè)影響因素。米糠具有限制沙門(mén)氏菌在小鼠體內(nèi)定植的能力及其對(duì)人類(lèi)和動(dòng)物的潛在健康益處，因此受到了廣泛的關(guān)注[27，34]。在家禽中，Rubinelli等進(jìn)行了體外盲腸培養(yǎng)研究，以確定盲腸微生物是否可以利用米糠，以及米糠是否能抑制沙門(mén)氏菌。初步研究表明，米糠在體外培養(yǎng)的盲腸中具有抑制鼠傷寒沙門(mén)氏菌的作用，但對(duì)米糠的品種來(lái)源有高度依賴(lài)性[35]。Kim等進(jìn)一步研究了不同品種來(lái)源米糠對(duì)不同日齡肉雞盲腸培養(yǎng)和盲腸微生物群的影響，證實(shí)了水稻品種對(duì)沙門(mén)氏菌抑制的特異性，并且發(fā)現(xiàn)抑制能力與肉雞日齡呈正相關(guān)[36]。因此，無(wú)論是品種來(lái)源還是盲腸菌群成熟度都是益生元的價(jià)值評(píng)估時(shí)必須考慮的潛在因素。

5 益生元的適宜添加劑量

益生元的適宜添加劑量受很多因素影響，包括益生元的來(lái)源和種類(lèi)、家禽的品種和日齡、基礎(chǔ)日糧的組成和工藝、硬件設(shè)備和管理水平、環(huán)境條件和飼喂模式、生物安全和藥物使用以及參考指標(biāo)等。鄭雅文等[37]通過(guò)日糧中添加FOS測(cè)定其對(duì)肉雞生長(zhǎng)性能、消化酶活性和短鏈脂肪酸的影響，結(jié)果表明，肉雞飼料中FOS的最佳添加量為250 mg/kg。 周建明等[38]研究表明，以生產(chǎn)性能為判斷依據(jù)，推薦產(chǎn)蛋后期蛋雞基礎(chǔ)飼糧中FOS的添加量為0.20%～0.25%。 趙峰等[39]研究表明，廣西黃羽肉雞種雞飼糧中FOS的添加水平以0.4%較為適宜。胡彩虹等[40]以肌肉中膽固醇水平為參考指標(biāo)研究表明，添加0.8% FOS使糞便中膽固醇含量顯著提高，F(xiàn)OS可能通過(guò)改變盲腸發(fā)酵而抑制膽固醇的吸收和合成以及增加糞便中膽固醇和膽汁酸的排出，從而降低肌肉中膽固醇含量。張立永等[41]研究表明，日糧添加1.5 g/kg甘露寡糖能顯著提高壩上長(zhǎng)尾雞早期的生長(zhǎng)性能和免疫性能，降低料重比，對(duì)腸道粘膜具有保護(hù)作用。

6 總結(jié)和展望

在畜牧行業(yè)，益生元是一種功能飼料添加劑，是動(dòng)物胃腸道微生物的底物，通過(guò)影響胃腸道（特別是后腸道）的微生物菌群的活動(dòng)、分布和數(shù)量，競(jìng)爭(zhēng)性地抑制食源性病菌的粘附定殖，為后腸道上皮細(xì)胞提供“食物”，如SCFA等，從而改善畜禽的生產(chǎn)性能。由于不同益生元之間存在化學(xué)組分和品種來(lái)源差異，因此不同益生元的影響會(huì)有所變化。雖然益生元會(huì)對(duì)胃腸道微生物群內(nèi)特定微生物產(chǎn)生影響，但是，目前尚不清楚哪些微生物直接參與益生元代謝或有多少微生物參與益生元代謝。消化道源于口腔或喙，終于肛門(mén)或泄殖腔，實(shí)際生產(chǎn)中，需要同時(shí)考慮微生物群在各個(gè)胃腸道分區(qū)中的作用，以及完整的益生元穿過(guò)胃腸道長(zhǎng)度到達(dá)盲腸的距離。家禽日糧中何時(shí)添加益生元、添加什么益生元和添加量是多少是一個(gè)科學(xué)的管理策略。沙門(mén)氏菌等病原體從幼禽就開(kāi)始建立，所以在早期育雛料中合理地引入益生元是合乎邏輯的。如果益生元要獲得普遍的商業(yè)認(rèn)同，在未來(lái)的應(yīng)用中需要克服性能結(jié)果的不一致問(wèn)題。當(dāng)然，一些變量，如管理和外部環(huán)境條件、品種和基礎(chǔ)飼料差異等也會(huì)影響家禽對(duì)益生元的反應(yīng)。另外，雞的胃腸道微生物群相當(dāng)復(fù)雜，很難預(yù)測(cè)在特定益生元存在下可能發(fā)生的微生物組成變化和代謝反應(yīng)。盡管盲腸細(xì)菌存在一系列低聚糖降解酶，但這只是盲腸代謝的一個(gè)方面，其他不代謝酶的微生物可以協(xié)同作用，并利用低聚糖降解酶產(chǎn)生的一些水解產(chǎn)物。

未來(lái)，體外對(duì)蛋胚進(jìn)行微孔注射益生元，開(kāi)發(fā)更具病原體拮抗作用的胃腸道微生物種群，是一個(gè)非常有前景的營(yíng)養(yǎng)與育種相結(jié)合的研究方向，包括以下課題：①益生元有效類(lèi)型的選擇;②益生元有效劑量的確定;③最佳注入時(shí)間的確定;④如何影響禽的胚胎和終生發(fā)育。

參考文獻(xiàn)：

[1] Sperti G S. Probiotics[M]. Avi Publishing Co，West Point， CT.1971：6-8.

[2]? Fuller R. Probiotics in man and animals[J]. Journal of Applied Bacteriology， 1989， 66：365-378.

[3]? Gibson G R， Roberfroid M B. Dietary Modulation of the Human Colonie Microbiota： Introducing the Concept of Prebiotics[J].Journal of nutrition， 1995，125（6）：1401-1412.

[4]? Dunkley K D， Callaway T R， Chalova V I， et al. Foodborne Salmonella ecology in the avian gastrointestinal tract[J]. Anaerobe， 2009， 15：26-35.

[5] Dittoe D K， Ricke S C， Kiess A S. Organic acids and potential for modifying the avian gastrointestinal tract and reducing pathogens and disease[J]. Frontiers in Veterinary Science， 2018， 5：216-219.

[6]? Ricke S C. Impact of prebiotics on poultry production and food safety[J]. Yale Journal of Biology and Medicine， 2018，91：151-159.

[7]? Rehman H U， Vahjen W， Awad W A， et al. Indigenous bacteria and bacterial metabolic products in the gastrointestinal tract of broiler chickens[J]. Archives of Animal Nutrition， 2007， 61：319-335.

[8]? Teng P Y， Kim W K. Review： roles of prebiotics in intestinal ecosystem of broilers[J]. Frontiers in Veterinary Science， 2018，5：245-249.

[9]? Apajalahti J， Vienola K. Interaction between intestinal microbiota and protein digestion[J]. Animal Feed Science and Technology， 2016，221：323-330.

[10]? Ha S D， Ricke S C， Nisbet D J， et al. Serine utilization as a potential competition mechanism between Salmonella and a chicken cecal bacterium[J]. Journal of Food Protection， 1994，57：1074-1079.

[11]? Iji P A， Saki A A， Tivey D R. Intestinal structure and function of broiler chickens on diets supplemented with a mannan oligosaccharide[J]. Journal of the Science of Food and Agriculture， 2001，81：1186-1192.

[12]? Rehman H， Rosenkranz C， Bohm J， et al. Dietary inulin affects the morphology but not the sodium-dependent glucose and glutamine transport in the jejunum of broilers[J]. Poultry Science， 2007， 86：118-122.

[13]? Oakley B B， Kogut M H. Spatial and temporal changes in the broiler chicken cecal and fecal microbiomes and correlations of bacterial taxa with cytokine gene expression[J]. Frontiers in Veterinary Science， 2016，3：11-14.

[14]? Swaggerty C L， Callaway T R， Kogut M H， et al. Modulation of the immune response to improve health and reduce foodborne pathogens in poultry[J]. Microorganisms， 2019，7：64-66.

[15]? Roto S M， Rubinelli P M， Ricke S C. An introduction to the avian gut microbiota and the effects of yeast-based prebiotic compounds as potential feed additives[J]. Frontiers in Veterinary Science， 2015，2：28-31.

[16]? Micciche A C， Foley S L， Pavlidis H O， et al. A review of prebiotics against Salmonella in poultry： current and future potential for microbiome research application[J]. Frontiers in Veterinary Science， 2018，5：191-193.

[17]? Kim S A， Jang M J， Kim S Y， Y. et al. Potential for prebiotics as feed additives to limit foodborne Campylobacter establishment in the poultry gastrointestinal tract[J]. Frontiers in Microbiology， 2019， 10：91-93.

[18]? Chen C， Lu Y， Wang L， et al. CcpAdependent carbon catabolite repression regulates fructooligosaccharides metabolism in Lactobacillus plantarum[J]. Frontiers in Microbiology， 2018，9：1114-1116.

[19]? Saminathan M， Sieo C C， Kalavathy R， et al. Effect of prebiotic oligosaccharides on growth of Lactobacillus strains used as a probiotic for chickens[J]. African Journal of Microbiology Research， 2011，5：57-56.

[20]? 萬(wàn)丹， 唐振華， 夏中生，等. 果寡糖和甘露寡糖對(duì)黃羽肉雞種雞生產(chǎn)性能、飼糧養(yǎng)分代謝率及血清生化指標(biāo)的影響[J].飼料工業(yè)， 2015（2）：41-46.

[21]? Donalson L， Kim W， Chalova V， et al. In vitro fermentation response of laying hen cecal bacteria to combinations of fructooligosaccharide prebiotics with alfalfa or a layer ration[J]. Poultry Science，2008，87：1263-1275.

[22]? Sergeant M J， Constantinidou C， Cogan T A， et al. Extensive microbial and functional diversity within the chicken cecal microbiome[J]. PLoS ONE， 2014，9：e91941.

[23]? Kumar S， Shang Y， Kim W K. Insight into dynamics of gut microbial community of broilers fed ith fructooligosaccharides supplemented low calcium and phosphorus diets[J]. Frontiers in Veterinary Science， 2019，6：95-98.

[24]? Kareem K Y， Loh T C， Foo H L， et al. Influence of postbiotic RG14 and inulin combination on cecal microbiota， organic acid concentration， and cytokine expression in broiler chickens[J]. Poultry Science， 2017，96：966-975.

[25]? Park S H， Perrotta A， Hanning I， et al. The chicken gut microbiome changes in response to prebiotics and plum fibers[J]. Poultry Science， 2017，96：1820-1830.

[26]? Gibson G R， Hutkins R， Sanders M E， et al. The International Scientific Association for Probiotics and Prebiotics （ISAPP） consensus statement on the definition and scope of prebiotics[J]. Nature Reviews Clinical Oncology， 2017，14：491-502.

[27]? Bodie A R， Micciche A C， Atungulu G G， et al. Current trends of rice milling byproducts for agricultural applications and alternative food production systems[J]. Frontiers Sustain Food Systems， 2019，3：47-51.

[28]? Knudsen K E B. Fiber and nonstarch polysaccharide content and variation in common crops used in broiler diets[J]. Poultry Science， 2014，93：2380-2393.

[29]? Dunkley K D， Dunkley C S， Njongmeta N L， et al. Comparison of in vitro fermentation and molecular microbial profiles of high-fiber feed substrates （HFFS） incubated with chicken cecal inocula[J]. Poultry Science， 2007，86：801-810.

[30]? Gunene A， Alswiti C， Hoseinian F. Wheat bran dietary fiber： promising source of prebiotics with antioxidant potential[J]. Journal of Food and Nutrition Research， 2017，6：1-10.

[31]? Dhoe K， Conterno L， Fava F， et al. Prebiotic wheat bran fractions induce specific microbiota changes[J]. Frontiers in Microbiology， 2018，9：31-33.

[32]? Wang Y， Ames N P， Tun H M， et al. High molecular weight barley β-glucan alters gut microbiota toward reduced cardiovascular disease risk[J]. Frontiers in Microbiology， 2016，7：129-133.

[33]? Crisol-Martínez E， Stanley D， Geier M S， et al. Sorghum and wheat differentially affect caecal microbiota and associated performance characteristics of meat chickens[J]. Peer J， 2017，5：e3071.

[34]? Goodyear A， Kumar A， Ehrhart E J， et al. Dietary rice bran supplementation prevents Salmonella colonization differentially across varieties and by priming intestinal immunity[J]. Journal of Functional Foods， 2015，18： 653-664.

[35]? Rubinelli P M， Kim S A， Park S H， et al. Differential effects of rice bran cultivars to limit Salmonella Typhimurium in chicken cecal in vitro incubations and impact on the cecal microbiome and metabolome[J]. PLoS ONE， 2017，12：e0185002.

[36]? Kim S A， Rubinelli P M， Park S H， et al. Ability of Arkansas LaKast and LaKast hybrid rice bran to reduce Salmonella Typhimurium in chicken cecal incubations and effects on cecal microbiota[J]. Frontiers in Microbiology ， 2018， 9：134-137.

[37]? 鄭雅文， 張麗元， 趙麗紅，等. 日糧果寡糖對(duì)肉雞生長(zhǎng)性能、消化酶活性和短鏈脂肪酸的影響[J].飼料工業(yè)， 2019（22）：16-21.

[38]? 周建明， 付宇， 王偉唯，等. 飼糧添加果寡糖對(duì)產(chǎn)蛋后期蛋雞生產(chǎn)性能、營(yíng)養(yǎng)素利用率、血清生化指標(biāo)和腸道形態(tài)結(jié)構(gòu)的影響[J].動(dòng)物營(yíng)養(yǎng)學(xué)報(bào)， 2019（4）：1806-1815.

[39]? 趙峰， 蔣芳， 夏中生，等. 果寡糖對(duì)黃羽肉雞種雞產(chǎn)蛋性能、血清生化指標(biāo)和飼糧養(yǎng)分代謝率的影響[J].糧食與飼料工業(yè)， 2014（6）：56-60.

[40]? 胡彩虹， 占秀安， 許梓榮. 果寡糖對(duì)肉仔雞肌肉中膽固醇水平的影響及其機(jī)理探討[J].畜牧獸醫(yī)學(xué)院， 2003（4）：349-355.

[41]? 張立永， 胡迪， 楊金玲，等. 甘露寡糖對(duì)壩上長(zhǎng)尾雞早期生長(zhǎng)性能、免疫性能和腸道黏膜形態(tài)的影響[J].中國(guó)家禽， 2020（10）：48-52.

Effects of Prebiotics on Gastrointestinal Health in Poultry

XU Yunjie 1，2

（1.Shandong Highmade Group Co.， Ltd.， Binzhou， Shandong， 251700， China;

2. Tangrenshen Group Shares Co.， Ltd.， Zhuzhou， Hunan， 412000， China）

Abstract： Prebiotics are mainly non digestible carbohydrates， which can selectively stimulate the growth of beneficial bacteria in the gastrointestinal tract， thus improving the overall health of the host.The effect of prebiotics on the gastrointestinal health of poultry was mainly discussed in this paper.

Keywords： Prebiotics; short chain fatty acids; microbiome; oligosaccharides