混合蚜蟲斑塊對食蚜癭蚊繁殖力的影響

方美娟，羅智心，何曉慶，劉 冬，宋 凱，張 恒，趙 穎，王玉波

（河北省農林科學院旱作農業(yè)研究所/河北省農作物抗旱研究重點實驗室，衡水 053000）

昆蟲在選擇適宜的產卵場所時，通常會受到多種因素的影響。其中，獵物斑塊[1-3]、天敵的存在[4]或其微生境的偏好[5]等因素普遍影響昆蟲的產卵決策。

食蚜癭蚊Aphidoletes aphidimyza (Rondani)屬雙翅目Diptera癭蚊科Cecidomyiidae，是蚜蟲的重要天敵[6,7]。前人研究表明，食蚜癭蚊成蟲的產卵行為易受多種因素影響，主要包括蚜蟲密度[8-12]、蚜蟲日齡[13]、蚜蟲在寄主植物上的位置分布等[14]。除此之外，蚜蟲種類也是影響食蚜癭蚊產卵決策的重要因素之一。例如，Higashida等[15]研究發(fā)現食蚜癭蚊在不同的載體植物系統(tǒng)中產卵量差異顯著。

目前關于食蚜癭蚊與寄主昆蟲的研究主要集中在蔬菜蚜蟲方面，而關于禾谷類蚜蟲的研究較少。本文選擇研究食蚜癭蚊在禾谷類蚜蟲上的產卵情況原因有二。一方面，近年來禾谷類蚜蟲在玉米、小麥等糧食作物上的為害日益嚴重，其中玉米蚜Rhopalosiphum maidis Fitch、禾谷縊管蚜Rhopalosiphum padi Fitch和麥長管蚜Sitobion avenae Fabricius已成為為害禾谷類作物的主要蚜蟲種類[16,17]。隨著我國禾谷類蚜蟲的發(fā)生面積逐年擴大，其為害程度也日趨嚴重。不但常年造成小麥減產10%～20%，大發(fā)生年份甚至超過30%[18,19]，而且對優(yōu)質面包小麥品質產生重大危害[20]。另一方面，已有研究發(fā)現在食蚜癭蚊規(guī)?；曫B(yǎng)中，利用替代寄主植物大麥來飼養(yǎng)蚜蟲具有繁育周期短，繁育效率較高的優(yōu)勢[21]，并且混合獵物斑塊能提高天敵昆蟲的產卵量[22]。目前在食蚜癭蚊規(guī)模化生產過程中，通常只用單一種類的蚜蟲來飼養(yǎng)該蟲，能否利用混合獵物斑塊來提高食蚜癭蚊產卵效率尚不明確，故有必要對飼養(yǎng)食蚜癭蚊的最佳寄主蚜蟲種類和混合比例進行探索。

綜上所述，本文選用玉米蚜、禾谷縊管蚜和麥長管蚜三種蚜蟲作為靶標獵物，重點研究食蚜癭蚊在不同密度的單種或混合獵物斑塊下的產卵情況，以期為這一捕食性天敵的規(guī)?；曫B(yǎng)和田間應用技術改良提供理論依據。

1 材料與方法

本文所述供試植物及昆蟲均在溫度（25±1）℃、相對濕度60%～80%、光周期14L:10D的人工氣候室中連續(xù)飼養(yǎng)1年以上。

1.1 供試植物的制備

本文選用連啤9號大麥Hordeum vulgare作為蚜蟲的寄主植物。首先，將草炭土和蛭石按2:1比例混合作為營養(yǎng)土備用，并將營養(yǎng)土填裝于玻璃試管（直徑3 cm，高25 cm）中至5 cm高度。隨后，播種大麥種子1粒，并用膠頭滴管定期澆水；用100目紗網和橡皮筋封住管口，以防其他昆蟲混入。最后，將試管均勻排放在試管架上，置于人工氣候室中，待麥苗長至8～10 cm高時備用。

1.2 供試昆蟲的制備

1.2.1 供試蚜蟲的飼養(yǎng)及蚜蟲斑塊的準備 玉米蚜、禾谷縊管蚜和麥長管蚜3種供試蚜蟲的飼養(yǎng)方法參考鄭禮等[21]的專利。具體步驟，（a）寄主植物種植：將連啤9號大麥種子均勻撒播到育苗盤（50 cm×20 cm×12 cm）內，定期加水并注意控制溫濕度和光照，待麥苗長至8～10 cm后備用；（b）蚜蟲接種：將方格鐵絲網懸空架置于育苗盤上方，將上一批長滿蚜蟲的大麥苗平鋪于鐵絲網上，待蚜蟲基本轉移至新的育苗盤后，除去舊苗及鐵絲網；（c）蚜蟲繁殖：每天定期給新接種的育苗盤（載蚜麥苗）加水，取接種3～4 d后所得蚜蟲種群備用。

蚜蟲斑塊準備具體步驟為：將上文所述制備好的載蚜麥苗剪下，放在保鮮盒（20 cm×20 cm×10 cm）內，待蚜蟲自行從大麥苗上轉移到保鮮盒內壁上后，移開麥苗，用小毛筆輕輕挑取內壁上2～3齡的蚜蟲，按照表1所設蚜蟲密度和獵物斑塊混合方式將供試蚜蟲接種于1.1所述供試寄主植物上，待蚜蟲穩(wěn)定2～3 h后備用。

表1 獵物斑塊的混合方式及密度設置Table 1 Mixed patch patterns and densities

1.2.2 供試食蚜癭蚊的飼養(yǎng)和雌成蟲的準備 繼代飼養(yǎng)食蚜癭蚊的具體方法參考鄭禮等[21]的專利。具體步驟，（a）食蚜癭蚊接種：將羽化當天的食蚜癭蚊成蟲用于接種，將1.2.1所得載蚜麥苗移入100目罩籠（50 cm×50 cm×50 cm）內，按食蚜癭蚊成蟲和蚜蟲益害比1:80接種，使雌蟲在麥苗上自由產卵24 h；（b）食蚜癭蚊幼蟲的飼養(yǎng)：將產好卵的育苗盤移入發(fā)育車間，待第7 d幼蟲成熟后開始收集老熟幼蟲；（c）食蚜癭蚊老熟幼蟲的收集與分離：將育苗盤中含有老熟幼蟲的大麥倒置于盛有清水的水盤上，待老熟幼蟲自行跳入水中。每天收集盤內沉底的幼蟲并更換清水。將收集到的幼蟲裝入燒杯中，用吸管吸水沖洗，靜置并吸除雜質，反復數次獲得純凈的老熟幼蟲；（d）食蚜癭蚊蛹的制備和保存：將收集到的老熟幼蟲裝入含有濕潤蛭石基質的圓形保鮮盒（直徑9 cm，高 6 cm）中，用100目尼龍網和打孔盒蓋（含4個直徑0.5 mm透氣孔）密封盒口。老熟幼蟲當日即可化蛹。隨后將盛放蛹的保鮮盒移入人工氣候室中使其羽化。每日觀察并收集當日羽化的成蟲，移入100目罩籠（20 cm×20 cm×20 cm）中。隨后用吸蟲器將成蟲按雌雄比1:2移入帶蓋指形管（直徑2 cm，高8 cm）中，使其充分交配24 h后備用。

1.3 試驗方法

取1.2.1所述盛有不同混合方式及密度的蚜蟲斑塊的試管，每個處理的試管內接入1頭交配過的食蚜癭蚊雌成蟲，用100目紗網及皮筋封住管口，置于人工氣候室中使其自由產卵。待24 h后將該頭食蚜癭蚊雌成蟲接入相同處理的另一試管中，使其繼續(xù)產卵。重復操作直至該頭雌成蟲死亡。將每日更換的試管置于體視顯微鏡（OLYMPUS，SZX16）下，觀察并記錄大麥苗上的食蚜癭蚊卵的數量，計算單頭雌成蟲的終身產卵量。每個處理重復20次。

1.4 數據統(tǒng)計與分析

用Excel 2003軟件進行數據整理和作圖，用SPSS 19.0軟件進行數據分析。首先用Shapiro-Wilk檢驗方法對數據進行正態(tài)檢驗，經檢驗數據符合正態(tài)分布（P＞0.05）。隨后采用Duncan’s新復極差法比較不同處理間的差異顯著性。

2 結果與分析

2.1 獵物密度對食蚜癭蚊繁殖力的影響

2.1.1 不同密度的單一獵物斑塊對食蚜癭蚊繁殖力的影響 食蚜癭蚊在3種蚜蟲單一獵物斑塊上的終身產卵量隨蚜蟲密度的增加而增加，且不同密度梯度間存在顯著差異（玉米蚜：F＝97.07，P＜0.01；禾谷縊管蚜：F＝96.83，P＜0.01；麥長管蚜：F＝104.61，P＜0.01）。除麥長管蚜24和48頭/株的處理間差異顯著外，玉米蚜和禾谷縊管蚜24和48頭/株的處理間差異均不顯著。密度為6頭/株時產卵量最少（3種蚜蟲分別為22.70粒、17.25粒和26.90粒），12頭/株次之，24頭和48頭/株最多（玉米蚜：51.55和54.00粒；禾谷縊管蚜：47.85和51.90粒；麥長管蚜：54.50和59.30粒）（圖1）。

圖1 食蚜癭蚊在不同密度單一獵物斑塊上的終身產卵量Fig.1 Lifetime fecundity of A.aphidimyza on single prey patch with different densities

2.1.2 不同密度的混合獵物斑塊對食蚜癭蚊繁殖力的影響 食蚜癭蚊在兩種含有玉米蚜的混合獵物斑塊上的終身產卵量隨蚜蟲密度的增加而增加。4個密度梯度間存在顯著差異（玉米蚜＋禾谷縊管蚜：F＝66.83，P＜0.01；玉米蚜＋麥長管蚜：F＝47.24，P＜0.01）。其中，密度為（3＋3）頭/株時產卵量最少（玉米蚜＋禾谷縊管蚜和玉米蚜＋麥長管蚜的組合分別為 28.80粒和 33.00粒）；密度為（12＋12）和（24＋24）頭/株時產卵量最多（玉米蚜＋禾谷縊管蚜：60.60和61.10粒；玉米蚜＋麥長管蚜：63.50和67.75粒），但兩者之間差異不顯著（圖2A，B）。

食蚜癭蚊在含有禾谷縊管蚜和麥長管蚜的混合獵物斑塊上的終身產卵量增加趨勢與前兩種蚜蟲類似（圖 2C），4個密度梯度間均差異顯著（F＝97.32，P＜0.01）。其中，密度為（3＋3）頭/株時產卵量最少（32.95粒），密度為（24＋24）頭/株時產卵量最多（67.55粒）。

食蚜癭蚊在含有3種蚜蟲的混合獵物斑塊上的終身產卵量增加趨勢與上一處理（禾谷縊管蚜＋麥長管蚜）相同，4個密度梯度間均差異顯著（F＝90.18，P<0.01）。其中，密度為（2＋2＋2）頭/株時產卵量最少（38.85粒），密度為（16＋16＋16）頭/株時產卵量最多（75.45粒）（圖2D）。

2.2 同一密度不同獵物斑塊對食蚜癭蚊繁殖力的影響

在同一獵物斑塊密度下，食蚜癭蚊在含有玉米蚜的不同混合模式斑塊上的終身產卵量之間差異極顯著，分別為6頭/株（F＝17.38，P＜0.01），12頭/株（F＝21.01，P＜0.01），24頭/株（F＝16.10，P＜0.01），48頭/株（F＝15.45，P＜0.01）。其中，三種混合獵物斑塊＞兩種混合獵物斑塊＞單一獵物斑塊。

蚜蟲密度為6、12、24、48頭/株時，食蚜癭蚊在單一獵物斑塊上的產卵量均最低，分別為22.70粒、32.25粒、51.55粒、54.00粒；而在三種蚜蟲混合獵物斑塊上的產卵量均最高，分別為38.85粒、50.80粒、73.45粒、75.45粒（圖3）。

圖3 食蚜癭蚊在含有玉米蚜獵物斑塊上的終身產卵量Fig.3 Lifetime fecundity of A.aphidimyza on prey patch containing R.maidis

在同一獵物斑塊密度下，食蚜癭蚊在含有禾谷縊管蚜的不同混合模式斑塊上的終身產卵量之間差異極顯著，分別為 6頭/株（F＝36.04，P＜0.01），12頭/株（F＝31.13，P＜0.01），24頭/株（F＝35.32，P＜0.01），48頭/株（F＝18.65，P＜0.01）。蚜蟲密度為 6、12、24、48頭/株時，食蚜癭蚊在禾谷縊管蚜單一獵物斑塊上的產卵量均最低，而在三種蚜蟲混合獵物斑塊上的產卵量均最高（圖4）。

麥長管蚜所得結果和前兩種蚜蟲類似。在同一獵物斑塊密度下，食蚜癭蚊在含有麥長管蚜的不同混合模式斑塊上的終身產卵量之間差異極顯著，分別為6頭/株（F＝10.71，P＜0.01），12頭/株（F＝19.65，P＜0.01），24 頭/株（F＝12.45，P＜0.01），48 頭/株（F＝7.98，P＜0.01）。蚜蟲密度為 6、12、24、48 頭/株時，食蚜癭蚊在麥長管蚜單一獵物斑塊上的產卵量均最低，而在三種蚜蟲混合獵物斑塊上的產卵量均最高（圖5）。

3 討論

獵物密度在天敵昆蟲的搜尋行為中起著至關重要的作用[23]。通常情況下，天敵昆蟲更偏愛高密度的獵物斑塊[24-26]。郭慧娟等[12]發(fā)現以禾谷縊管蚜為寄主時，食蚜癭蚊終身產卵量可從蚜蟲密度5頭/株時的18粒，激增至40頭/株時的53粒。Madahi等[27]曾報道食蚜癭蚊在含有密度為5頭苜蓿蚜Aphis craccivora的豇豆上的終身產卵量為52.5粒，而在密度為80頭時的終身產卵量可增加至121.4粒。

本文所得結果與前人基本一致。獵物密度對食蚜癭蚊成蟲產卵行為有顯著影響。無論是單一獵物斑塊（圖 1）還是混合獵物斑塊（圖2），食蚜癭蚊的終身產卵量均隨著獵物斑塊中蚜蟲密度的增加而增大。其中，在單一獵物斑塊密度為6頭/株、兩種混合獵物斑塊（3＋3）頭/株和三種混合獵物斑塊密度為（2＋2＋2）頭/株時，食蚜癭蚊的產卵量最少。而獵物斑塊密度為24～48頭/株時，食蚜癭蚊的終身產卵量顯著增高，說明食蚜癭蚊雌成蟲能夠根據獵物蚜蟲的密度調節(jié)自身的產卵量，符合“Mother knows best”理論，即雌成蟲通常選擇在最有利于子代生存的寄主上進行產卵[28-30]。此外，由于本文寄主植物和蚜蟲種類與前人不同，且寄主植物最大承載能力不同，所以在獵物密度的設置上與其他食蚜癭蚊相關報道略有差異，并引起食蚜癭蚊終身產卵量數值上的相應差異。

近年來，多項研究表明捕食者取食混合獵物時，子代會有更高的發(fā)育速率和繁殖率[31-34]。根據毒素稀釋假說和營養(yǎng)調節(jié)假說，與單一獵物相比，混合獵物能稀釋某些特定類型獵物中的毒素[35]，并且具有更豐富的營養(yǎng)，可以彌補某些特殊營養(yǎng)的不均衡，從而使后代具有更高的適應性[36]。王成斌[22]發(fā)現在獵物為煙粉虱Bemisia tabaci、煙粉虱＋二斑葉螨Tetranychus urticae（或棕櫚薊馬Thrips palmi），二斑葉螨＋棕櫚薊馬的幾個處理中，巴氏新小綏螨Neoseiulus barkeri都選擇在混合獵物斑塊上產下更多的卵。本研究亦發(fā)現在獵物斑塊密度相同條件下，食蚜癭蚊在混合獵物斑塊上的終身產卵量均高于單一獵物斑塊（圖3～5）。其中，單一獵物斑塊上產卵量最低，三種蚜蟲混合獵物斑塊上產卵量最高，呈現出“三種蚜蟲混合獵物斑塊＞兩種蚜蟲混合獵物斑塊＞單一獵物斑塊”的趨勢。

目前有研究表明蚜蟲蜜露有誘集食蚜癭蚊產卵的作用[37]。Watanabe等[38]分析了3種“蚜蟲與植物”組合（棉蚜＋茄子、高粱蚜＋高粱、禾谷縊管蚜＋大麥）蜜露中不同種類糖的含量有差異，并由此認為蜜露中的糖可增加食蚜癭蚊成蟲的壽命和產卵量。Watanabe等[39]還發(fā)現“棉蚜＋茄子”組合中蚜蟲蜜露中的揮發(fā)物苯乙醛，對食蚜癭蚊的產卵具有一定的促進作用，初步解釋了該組合產卵刺激效果較好的原因。隨后，Higashida等[15,40]的研究表明食蚜癭蚊在棉蚜Aphis gossypii＋茄子載體植物系統(tǒng)中的產卵量顯著高于禾谷縊管蚜＋大麥載體植物系統(tǒng)，在高粱蚜Melanaphis sacchari＋高粱上的產卵量高于棉蚜＋茄子載體植物系統(tǒng)。由此可見，食蚜癭蚊在不同獵物斑塊上的產卵偏好還受到植物種類和蚜蟲種類的綜合影響。本研究所涉及的單一植物和不同蚜蟲組合中，影響食蚜癭蚊終身產卵量的關鍵因子有待進一步研究。

綜上，食蚜癭蚊的終身產卵量受獵物斑塊密度和斑塊內不同蚜蟲混合方式的雙重影響；較高的獵物斑塊密度和混合獵物斑塊中較多的蚜蟲種類，均有利于該蟲產下較多數量的卵。因此，在食蚜癭蚊這一捕食性天敵的規(guī)?；曫B(yǎng)中，飼喂“高密度＋多種類蚜蟲”的混合獵物斑塊將有助于提高種群飼養(yǎng)效率。