竹節(jié)蟲研究進展

姜應(yīng)杰， 徐芳玲, 2*， 楊雄威， 史天遠

(1.貴州大學(xué) 林學(xué)院, 貴州 貴陽 550025; 2.貴州大學(xué) 生物多樣性與自然保護研究中心, 貴州 貴陽 550025)

1 竹節(jié)蟲的益害

竹節(jié)蟲部分種類具有觀賞、研究價值．1999年，《中國珍稀昆蟲圖鑒》記錄13種珍稀竹節(jié)蟲[4]．2000年8月,我國頒布《國家保護的有益的或者有重要經(jīng)濟、科學(xué)研究價值的陸生野生動物名錄》,收錄目昆蟲17種,如泛葉Phylliumcelebicum、東方葉P.siccifolium、中華麗葉P.sinense和珍葉P.rarum等.但其部分種類因危害農(nóng)林植物被認定為農(nóng)林害蟲,如褐喙尾Rhamphophasmamodestum、平利短角棒Ramuluspingliense、斷溝短角棒R.intersulcatus、廣華枝Sinophasmalargum、垂臀華枝S.brevipenne等[5—8]，以若蟲或成蟲取食危害櫟類Quercusspp.、栗樹Castaneaspp.、樺木Betulaspp.、構(gòu)樹Broussonetiaspp.、梧桐Firmianaplatanifolia等20余科60多種農(nóng)林植物.竹節(jié)蟲主要取食危害寄主葉片、嫩梢、葉柄,嚴重時可將整片樹葉食凈,致大樹枯梢,甚至死亡.在我國,有關(guān)竹節(jié)蟲危害林木的記錄始于1985年,具體記錄的地區(qū)及面積：1989年江西約3 000 hm2[9],1988—1990年廣東3 500 hm2[10],2005年湖北約400 hm2[11],2009—2011年貴州約30 000 hm2[8],2004—2015年湖北約7萬hm2[12],2010—2019年福建1 900 hm2[13].隨著竹節(jié)蟲的危害范圍及程度逐年上升,部分竹節(jié)蟲被定為我國新一類林業(yè)害蟲之一，且作為食葉害蟲納入相關(guān)專業(yè)教材[14].

2 分類學(xué)研究進展

2.1 形態(tài)分類研究

國外竹節(jié)蟲形態(tài)分類起始于1758年瑞典林奈記載的3種竹節(jié)蟲:東方葉P.siccifolium、巨Phasmagigas、枯枝擬Pseudophasmaphthisicum.1773年，Drury將竹節(jié)蟲作為蟋蟀科和螳螂科的屬種.1838年,被Burmeister修訂為直翅目中的科.1875年,St?l撰寫的目昆蟲分類拉丁文專著中包括95屬,其中引入2個竹節(jié)蟲分類的重要概念,即中、后足脛節(jié)端部的三角形凹陷“areola apicalis”和中節(jié)“segmentum medium”,前者是區(qū)分脛棱亞目Areolatae和脛緣亞目Anareolatae的主要特征,后者至今是描述特征的必需概念,并將竹節(jié)蟲作為2類進行描述,不過并未正式命名.1906—1908年,DieinsektenfamiliederPhasmiden中對St?l等提出的2類命名為脛棱亞目Areolatae和脛緣亞目Anareolatae.該系列專著共記載1 899種竹節(jié)蟲,因該著作特征描述不全,通過其進行竹節(jié)蟲準確的鑒定尚有困難,但該著作對竹節(jié)蟲的形態(tài)分類研究具有重要意義[15—17].Bradley,Galil將Gunther在1953年提出的6科19亞科分類系統(tǒng)修訂為2亞目6科17亞科,并編制出較全面和可靠的分類檢索表[18].2005年,Otte,Brock整理全世界目昆蟲,編纂系列分類名錄,建立世界級竹節(jié)蟲物種數(shù)據(jù)庫(http://Phasmida.SpeciesFile.org),并隨時更新,至2021年,該目為2亞目14科500余屬3 000余種[3].

2.2 分子分類及系統(tǒng)發(fā)育研究

從1998年Sandoval等通過對Timema屬竹節(jié)蟲COI基因進行測序并研究其分子系統(tǒng)發(fā)生學(xué)[32],通過COI基因[33—35]或COII基因[36—39]對竹節(jié)蟲的系統(tǒng)發(fā)育探索研究不斷興起,甚至相關(guān)的研究也迅速發(fā)展：探索更加保守的16SrRNA基因[40];環(huán)境選擇和適應(yīng)隔離對基因的影響[41]；通過線粒體基因組了解竹節(jié)蟲與直翅目昆蟲的系統(tǒng)發(fā)育[42];通過全線粒體基因組研究竹節(jié)蟲系統(tǒng)發(fā)育[43];通過COI基因構(gòu)建系統(tǒng)發(fā)育樹推測其祖先的足上附著結(jié)構(gòu)[44]等.至2020年,NCBI數(shù)據(jù)庫記錄已有竹節(jié)蟲600余條COI基因、300余條COII基因和10余條16S rRNA基因[45].

2.3 DNA條形碼研究

Makol等在2012年將DNA條形碼應(yīng)用到Rhaphiderusbedoti竹節(jié)蟲的鑒定分類中[46].隨后,Valero等對西班牙內(nèi)華達山脈竹節(jié)蟲進行DNA條形碼對比研究，發(fā)現(xiàn)1新種[47].至2019年,NCBI的Genbank數(shù)據(jù)庫中已有基于100余種竹節(jié)蟲COI基因的DNA條形碼[45].

3 生物學(xué)研究進展

3.1 生物學(xué)特性研究

3.2 古生物研究

最早的竹節(jié)蟲化石記錄在二疊紀.有關(guān)竹節(jié)蟲化石的研究記錄,20世紀初期Tillyard通過對澳大利亞晚三疊紀化石的研究,建立了三疊科Areoplanidae[52].1925年,Martynov通過對哈薩克斯坦地區(qū)早侏羅紀的化石研究，建立了飛科Aerophasmidae[53].20世紀中期,Sharov在PhylogenyoftheOrthopteroidea中描述了劍翅科Xiphopteridae和白堊科Cretophasmatidae[54].至今,全世界發(fā)表的竹節(jié)蟲化石6科20屬40余種.

我國竹節(jié)蟲化石研究開展于20世紀末,由REN dong發(fā)表的神科Hagiphasmatidae開篇[55],但該科包含的3屬3種后續(xù)被移到泛神科Susumaniidae[56].隨后在2011年,SHANG Liangjie等在內(nèi)蒙古的九龍山地層發(fā)現(xiàn)1新種[57].同年,Andre和Emmanuel也在遼寧發(fā)現(xiàn)1新種[58].所以,中國目前發(fā)表的竹節(jié)蟲化石記錄1科5屬.

3.3 生殖方式研究

1976年,Pijnacker,Ferwerda在觀察Carausiusmorosus竹節(jié)蟲染色體的變化時,發(fā)現(xiàn)減數(shù)分裂進行到中期停止,然后形成卵,若時間合適再讓氧氣從卵的微孔進入卵細胞對其進行刺激,可發(fā)育為新的個體[59].減數(shù)分裂進行到中期停止可能是因為中心體是由雄性的精子提供[60].孤雌生殖和有性生殖需要的生態(tài)位并無明顯差異[61],但二者在轉(zhuǎn)座因子的管理上存在差別[62],即使孤雌生殖在短期內(nèi)有利[63],雌性的性特征并沒有消失,依然保持著交配行為和釋放蘊含交配信息的化學(xué)信號[64].該生殖方式有可能不利于物種的進化[65]，甚至改變物種的進化方向[63].

4 生物化學(xué)研究進展

4.1 腸道微生物研究

Cazemier 等對竹節(jié)蟲纖維消化機制進行探索,研究表明,竹節(jié)蟲腸道內(nèi)可培養(yǎng)的細菌不參與纖維素的降解[66],對不可培養(yǎng)的細菌沒有涉及．隨后,Diblasi等對竹節(jié)蟲腸道的Spiroplasma細菌進行研究[67]．2013年,Matan等通過顯微鏡和新一代測序，對實驗室飼養(yǎng)的Ramulusartemis,Peruphasmaschultei菌群(包含不可培養(yǎng)的細菌)進行分類[65],研究結(jié)果與Cazemier等的竹節(jié)蟲不太可能依靠細菌進行消化的結(jié)果基本一致.

4.2 防衛(wèi)防御機制研究

最初記錄是1934年Schneider對Paradoxomorphacrassa的防御噴霧研究[68].自1962年Meinwald等發(fā)現(xiàn)Anisomorphabuprestoides可以從乙酸和甲羥戊酸中生物合成單萜類化合物后[69],其他竹節(jié)蟲也被證明會產(chǎn)生這類化合物:Graeffeacrouani會產(chǎn)生琉蟻二醛[70]；A.buprestoides可產(chǎn)生單萜二醛[71],且該昆蟲可從頭開始合成葡萄糖；在Oreophoetesperuana竹節(jié)蟲的防御噴霧中還發(fā)現(xiàn)喹啉[72]；葡萄糖在A.buprestoides[73]、Peruphasmaschultei、Parectatosomamocquerysi[74]竹節(jié)蟲的防御噴霧中也被發(fā)現(xiàn)；Dossey等首次在Phyllium(Phyllium)westwoodii的防御噴霧中發(fā)現(xiàn)吡嗪類化合物[75].Stolz等認為，竹節(jié)蟲的腺體是由咽下神經(jīng)節(jié)控制[76].竹節(jié)蟲由同側(cè)神經(jīng)元、對側(cè)神經(jīng)元和前胸節(jié)間神經(jīng)元,通過咽下神經(jīng)節(jié)對腺體進行控制，從而釋放防御噴霧[77].躲避捕食者時竹節(jié)蟲會進化出2種防御機制:一是避免被接觸,稱為躲避機制.通過擬態(tài)、保護色、警戒色使自己不被發(fā)現(xiàn)或接觸,如葉Phyllium,它的側(cè)面延伸呈葉狀,似與周邊的樹葉融為一體,該類機制可通過直接觀察進行研究;二是在接觸后發(fā)生反應(yīng)，如假死性、斷足、防御性噴霧等.一般，從口、前胸或足基部分泌出的噴霧散于自身或空氣中以及捕食者眼睛上，以趨避捕食者[48, 78].

5 仿生學(xué)研究進展

因竹節(jié)蟲的六足運動系統(tǒng)能夠較好地運用到行走機械方面,對于竹節(jié)蟲的仿生學(xué)研究主要集中在它的足．1977年,Graham通過計算機模擬竹節(jié)蟲若成蟲自由行走步態(tài)[79]．1989年,Cruse等對竹節(jié)蟲在不同情況下的身體高度控制和足受力情況進行研究[80].1992年,Müller-Wilm等通過對竹節(jié)蟲的研究,描述一個可用于實際步行機控制的運動學(xué)模型控制系統(tǒng)[81],但這只能簡單的行走,若是復(fù)雜的地面則需進一步研究．所以Tth等所做的竹節(jié)蟲在前進和后退中的神經(jīng)力學(xué)模型[82]和運動力學(xué)模型[83]以及Knops等所研究的竹節(jié)蟲曲線行走時的神經(jīng)力學(xué)模型現(xiàn)世[84].另外,Zeng等對竹節(jié)蟲若蟲從空中掉落時的過程(在空中將身體翻轉(zhuǎn)過來)進行研究,所得結(jié)果可應(yīng)用于一些陸地或飛行機器人從空中墜落的修正[85].

6 防治研究進展

Aiza等的研究顯示,甲殼綱心臟活性肽(Crustacean cardioactive peptide,CCAP)對竹節(jié)蟲血管、神經(jīng)乃至心臟跳動有影響,心率頻率對CCAP的反應(yīng)呈現(xiàn)計量性增加[86]．Eugenio等的研究表明,吡蟲啉和磺磷殺蟲劑對竹節(jié)蟲中樞神經(jīng)系統(tǒng)神經(jīng)元煙堿乙酰膽堿受體有脫敏作用等[87].

化學(xué)防治方面,一定量的藥劑可達到極佳的防治效果,詳細比例見陳培旭等的研究[6, 88].對于環(huán)境影響(相對乳油),較低的741煙霧劑可達到70%以上的殺蟲率[88]．生物防治方面,在林區(qū)施放白僵菌[6]或者白僵菌與溴氰菊酯混合使用[12]，可達到極高殺蟲率,同時釋放寄生性的天敵(旋小蜂科 Eupelmidae 、青蜂科Chrysididae 和尖胸青蜂科 Cleptidae[21, 48]),捕食性的天敵(鼠類、鳥類中的鴉科 Corvidae和卷尾科 Dicruridae 的一些種類[89]).

7 展望

竹節(jié)蟲的部分種類具有經(jīng)濟價值,而一部分種類卻是我國新一類林業(yè)害蟲,在發(fā)展竹節(jié)蟲經(jīng)濟價值時,應(yīng)避免其形成災(zāi)害或在形成災(zāi)害后進行科學(xué)的防治.

分類鑒定可為發(fā)展竹節(jié)蟲經(jīng)濟價值和防治其災(zāi)害提供基礎(chǔ)資料,未來除了進一步完善基礎(chǔ)的分類研究外,作為輔助方法的DNA條形碼研究是極好的發(fā)展方向.由于有關(guān)竹節(jié)蟲分子分類研究目前在國內(nèi)尚未開展,需要相關(guān)學(xué)者進行更廣泛的研究以充實DNA條形碼數(shù)據(jù)庫,為快速準確甄別提供可靠的數(shù)據(jù)支撐．而且,目前竹節(jié)蟲總DNA的提取，只能針對其鮮活標本或酒精浸泡的低溫保存標本,對于干制標本還未進行探索.目前，對竹節(jié)蟲外昆蟲干制標本總DNA提取的研究處于發(fā)展階段[90—91]，基于竹節(jié)蟲DNA序列信息的系統(tǒng)發(fā)育研究在國內(nèi)無人涉及.另外，通過古生物學(xué)研究竹節(jié)蟲的起源及演化較少,全世界僅有40余種竹節(jié)蟲有關(guān)的化石報道.

目前針對竹節(jié)蟲的生物學(xué)特性研究只是幾種主要害蟲[48—51],這對未爆發(fā)但在將來可能形成災(zāi)害的種類開展生物學(xué)特性研究提供了基礎(chǔ)資料.

竹節(jié)蟲比較特殊的孤雌生殖方式使其在演化上短期呈現(xiàn)優(yōu)勢,如能在惡劣的環(huán)境下繁殖后代,但對于長期的進化來說并不樂觀,不過如條件允許,也可進行有性生殖,但與不同個體的雄性交配會影響后代的孵化率[92]．針對高孵化率交配情況,雄性的選擇機制以及基因?qū)用娴慕M合,對選育更好資源昆蟲進行交配而獲得更優(yōu)后代或許有所啟發(fā).

竹節(jié)蟲腸道微生物雖未參與植物纖維的降解[66],但腸道微生物的功能是多樣的,如合成某些天然食物中缺乏而宿主昆蟲生長發(fā)育所必需的營養(yǎng)物質(zhì)[93],從而提高宿主防御和解毒能力[94],進而影響宿主昆蟲壽命、發(fā)育歷期和繁殖能力等[95—96].若能對這類影響宿主生存的微生物數(shù)量進行控制,將數(shù)量維持在使宿主生存的范圍之內(nèi)或之外,也是一種保護和防治方法.

防御噴霧是竹節(jié)蟲在受到刺激時的反應(yīng)之一,亦是研究較多的防御機制.目前，已測出防御噴霧內(nèi)蘊含的部分化合物[71—72],也對控制其噴霧的神經(jīng)活動有所了解[77].通過研究防御噴霧中具有趨避作用的成分并開發(fā)出對其天敵的趨避劑,可對具有經(jīng)濟價值的竹節(jié)蟲進行更好的保護.

竹節(jié)蟲的仿生學(xué)研究基本上是對其足的研究.因為足行走相較于輪式和履帶式行走，更適應(yīng)復(fù)雜的地理環(huán)境,而竹節(jié)蟲身長較長,相較微小型六足昆蟲，利于觀察和模擬.目前,已經(jīng)研究出相關(guān)的控制系統(tǒng)[82]、神經(jīng)力學(xué)模型[83, 85]、運動力學(xué)模型[84].

對于竹節(jié)蟲的研究,應(yīng)進行更廣泛的調(diào)查研究：開展我國竹節(jié)蟲分子分類研究、系統(tǒng)發(fā)育研究和DNA條形碼研究;研究更多竹節(jié)蟲的生物學(xué)特性;進一步研究竹節(jié)蟲的生殖方式機制;通過竹節(jié)蟲防御噴霧研發(fā)針對其天敵的趨避劑;研究竹節(jié)蟲腸道微生物多樣性及各種功能;將竹節(jié)蟲的仿生學(xué)研究應(yīng)用到實際等.