朱紅毛斑蛾繁殖行為的研究

吳海盼，劉俊延，王小云，陸 溫，鄭霞林

(廣西農(nóng)業(yè)環(huán)境與農(nóng)產(chǎn)品安全重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣西大學(xué)農(nóng)學(xué)院，廣西南寧 530004)

斑蛾總科（Zygaenoidea ）包括斑蛾科（Zygaenida）、毛斑蛾科（Phaudidae）和絨蛾科（Megalopygidae）等13 科2600 余種，其中斑蛾科和毛斑蛾科中的許多種類(lèi)是農(nóng)業(yè)、園藝和林業(yè)上的重要害蟲(chóng)[1-3]。目前，針對(duì)斑蛾總科害蟲(chóng)中有關(guān)繁殖方面的研究主要集中性沖突/選擇[4]、延遲交配[5]、性信息素[6-8]和滯育[9]等方面。尚未見(jiàn)有關(guān)毛斑蛾科昆蟲(chóng)繁殖行為方面的研究報(bào)道。

朱紅毛斑蛾（Phauda flammans）（鱗翅目Lepidoptera：毛斑蛾科Phaudidae）是榕樹(shù)上的一種常暴發(fā)的食葉害蟲(chóng)，其危害不僅影響榕樹(shù)的生長(zhǎng)發(fā)育，還影響城市景觀和生態(tài)效應(yīng)[10]。該蟲(chóng)廣泛分布于東南亞和南亞諸國(guó)[11-17]，且已明確了其生物生態(tài)學(xué)特性，包括形態(tài)特征[10,18-19]、寄主選擇[20]、年生活史[10]、發(fā)育起點(diǎn)溫度和有效積溫[21]、抗寒力[22]、天敵種類(lèi)[23]，越冬蟲(chóng)態(tài)的調(diào)查方法[24]和防治技術(shù)[8,25-27]等。目前，關(guān)于朱紅毛斑蛾的繁殖行為尚無(wú)相關(guān)研究報(bào)道。鑒于此，本研究研究了朱紅毛斑蛾的羽化、求偶、交配和產(chǎn)卵行為及節(jié)律，以期明確朱紅毛斑蛾的繁殖行為，為該蟲(chóng)的種群管理提供基礎(chǔ)資料。

1 材料與方法

1.1 供試蟲(chóng)源

在廣西大學(xué)校園內(nèi)（108°29′ E，22°85′ N）的小葉榕上采集6 齡朱紅毛斑蛾幼蟲(chóng)，帶回室內(nèi)置于圓形塑料盒（底部直徑20.5 cm，頂部直徑25.0 cm，高15.0 cm；10 頭·盒?1）內(nèi)，在溫度26 ± 2℃、相對(duì)濕度70% ± 10%、光周期為16 L:8 D 的環(huán)境條件下飼養(yǎng)，每日更換新鮮小葉榕葉片直至化蛹，收集繭（蛹）待用。

1.2 研究方法

1.2.1 朱紅毛斑蛾羽化行為的研究 將繭（蛹）置于圓形塑料盒內(nèi)（底部直徑18.5 cm，頂部直徑23.0 cm；高10 cm；100 頭·盒?1），在上述飼養(yǎng)條件下，人工連續(xù)觀察和記錄塑料盒中朱紅毛斑蛾蛹的羽化情況，每隔1 小時(shí)統(tǒng)計(jì)羽化的雌蟲(chóng)（n=493）和雄蟲(chóng)（n= 536）數(shù)量并將其取出，直至無(wú)成蟲(chóng)羽化為止，分析成蟲(chóng)的羽化行為、日節(jié)律及晝夜節(jié)律。

1.2.2 朱紅毛斑蛾求偶行為的研究 將雌雄蛹分開(kāi)保存在不同的塑料盒內(nèi)，置于上述飼養(yǎng)條件下。待成蟲(chóng)羽化后，隨機(jī)選取1 日齡健康雌雄蟲(chóng)放入裝有盆栽小葉榕的網(wǎng)籠（長(zhǎng)×寬×高= 100 cm×100 cm×180 cm）中（100 對(duì)·籠?1），人工觀察和統(tǒng)計(jì)每小時(shí)雄蟲(chóng)求偶（雄蟲(chóng)求偶時(shí)，腹部翹起幾乎與地面垂直，并快速振翅）的數(shù)量（n= 1299），并將統(tǒng)計(jì)過(guò)的雄蟲(chóng)移出籠外，避免重復(fù)計(jì)數(shù)。

1.2.3 朱紅毛斑蛾交配行為的研究 隨機(jī)選取300 對(duì)1 日齡健康雌雄蟲(chóng)放入網(wǎng)籠內(nèi)，在上述飼養(yǎng)條件下人工觀察，發(fā)現(xiàn)交配時(shí)將交配的雌雄蟲(chóng)輕輕取出并置于塑料盒中（1 對(duì)·盒?1），統(tǒng)計(jì)每小時(shí)內(nèi)的交配數(shù)，并分析其交配行為和晝夜節(jié)律。對(duì)置于塑料盒內(nèi)交配中的朱紅毛斑蛾雌雄蟲(chóng)采用數(shù)碼攝像機(jī)（DS-2CD3T45D-13，?？低晹?shù)字技術(shù)股份有限公司，杭州，浙江）連續(xù)拍攝，直至其結(jié)束交配，統(tǒng)計(jì)其交配時(shí)長(zhǎng)。

1.2.4 朱紅毛斑蛾產(chǎn)卵行為的研究 隨機(jī)選取交配結(jié)束后的朱紅毛斑蛾雌蟲(chóng)置于塑料盒中（1 頭·盒?1），并給以新鮮小葉榕枝條，在上述飼養(yǎng)條件下，使用數(shù)碼攝像機(jī)連續(xù)拍攝直至雌蟲(chóng)死亡，記錄雌蟲(chóng)每天每小時(shí)內(nèi)的產(chǎn)卵情況，分析其產(chǎn)卵行為和晝夜節(jié)律，并統(tǒng)計(jì)每頭雌蟲(chóng)（n= 202）的總產(chǎn)卵量。每天收集榕樹(shù)葉上的卵塊置于墊有濕潤(rùn)濾紙的培養(yǎng)皿內(nèi)（直徑= 12 cm），統(tǒng)計(jì)其在上述飼養(yǎng)條件下的孵化率。

1.3 數(shù)據(jù)分析

使用SPSS 16.0（SPSS Inc.，Chicago，IL，USA）軟件對(duì)24 h 內(nèi)不同時(shí)間段雌蟲(chóng)的產(chǎn)卵率進(jìn)行數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)分析，采用ANOVA 單因素方差分析，并用Tukey’s HSD 進(jìn)行多重比較（P<0.05）。統(tǒng)計(jì)分析前，百分率數(shù)據(jù)進(jìn)行平方根轉(zhuǎn)換。

2 結(jié)果與分析

2.1 朱紅毛斑蛾的羽化行為

2.1.1 朱紅毛斑蛾的羽化行為特征 朱紅毛斑蛾羽化前，蛹體漸變?yōu)樯罴t色。近羽化時(shí)蛹體輕微扭動(dòng)，隨后頻率逐漸加快，約3～5 min 后蛹的頭部先鉆出繭室一側(cè)留下的稀薄羽化孔，然后蟲(chóng)體繼續(xù)抖動(dòng)，頭胸部先鉆出蛹?xì)?，通過(guò)胸足的不斷爬行利用繭室羽化孔的摩擦逐步褪去腹部蛹?xì)?，蛹?xì)ち粲谟际覂?nèi)。成蟲(chóng)爬出繭室后，在蛹室附近靜伏，并用前足梳理觸角，數(shù)分鐘后成蟲(chóng)會(huì)通過(guò)其排泄孔射出棕黃色排泄物。待完全展翅后，雙翅豎立數(shù)分鐘，隨后飛行離開(kāi)（圖1）。

圖1 朱紅毛斑蛾的羽化行為Fig.1 Emergence of Phauda flammans adult

2.1.2 朱紅毛斑蛾的羽化節(jié)律 朱紅毛斑蛾雌雄成蟲(chóng)僅在光期06:00—16:00 羽化，在11:00—13:00達(dá)到羽化高峰期，且雌蟲(chóng)羽化時(shí)間比雄蟲(chóng)提早約1 h，雌雄成蟲(chóng)的晝夜羽化節(jié)律均呈“單峰”型。采集的同一批樣本中，朱紅毛斑蛾化蛹持續(xù)15 d，蛹期11～17 d，雌雄成蟲(chóng)的羽化持續(xù)19 d，雌蟲(chóng)早于雄蟲(chóng)約2 d 羽化，提早1 d 結(jié)束。雌雄蟲(chóng)的日羽化高峰期均出現(xiàn)在開(kāi)始羽化后的8～11 d，在羽化高峰期的羽化率分別占雌雄成蟲(chóng)總羽化率的59.35%和57.01%，雌雄蟲(chóng)的日羽化節(jié)律均呈“單峰”型（圖2）。

圖2 朱紅毛斑蛾成蟲(chóng)的羽化節(jié)律Fig.2 Emergence of Phauda flammans adults

2.2 朱紅毛斑蛾的求偶行為

2.2.1 朱紅毛斑蛾的求偶行為特征 朱紅毛斑蛾雌雄蟲(chóng)僅在光期求偶。雌蟲(chóng)羽化后，大多數(shù)個(gè)體順著樹(shù)干爬至寄主植物枝干或葉片上，也有少量雌蟲(chóng)通過(guò)飛行抵達(dá)寄主植物。雌蟲(chóng)在寄主植物上尋找到合適的位置后，開(kāi)始靜止等待雄蟲(chóng)，在此過(guò)程中，常見(jiàn)雌蟲(chóng)無(wú)規(guī)律快速震顫腹部，偶見(jiàn)腹部末端翹起現(xiàn)象。與此同時(shí)，雄蟲(chóng)飛行搜索雌蟲(chóng)。當(dāng)飛抵雌蟲(chóng)附近時(shí)，雄蟲(chóng)繼續(xù)爬行，并伴隨觸角快速擺動(dòng)偵測(cè)雌蟲(chóng)位置。待雄蟲(chóng)準(zhǔn)確定位雌蟲(chóng)后立即表現(xiàn)出明顯的求偶行為，包括雄蟲(chóng)觸角不停敲擊雌蟲(chóng)觸角和身體，雄蟲(chóng)在雌蟲(chóng)周?chē)焖僬癯?，腹部高高翹起幾乎垂直于地面，然后暴露陽(yáng)莖試圖與雌蟲(chóng)交配。雌蟲(chóng)若接受雄蟲(chóng)的求偶，則立即接受交配；雌蟲(chóng)若不接受該雄蟲(chóng)的求偶，則快速爬行以掙脫雄蟲(chóng)，而雄蟲(chóng)則窮追不舍，并重復(fù)上述求偶行為，試圖再次與雌蟲(chóng)進(jìn)行交配，若雌蟲(chóng)接受該雄蟲(chóng)的再次求偶則立即交配，否則雌蟲(chóng)飛走，雄蟲(chóng)需重新尋找和定位新的雌蟲(chóng)（圖3）。

圖3 朱紅毛斑蛾的覓偶和求偶行為Fig.3 Mate searching,courtship and calling behaviors of Phauda flammans

2.2.2 朱紅毛斑蛾求偶節(jié)律 朱紅毛斑蛾從09:00—18:00 均有個(gè)體求偶，求偶高峰期為11:00—16:00，占求偶個(gè)體總數(shù)的69.44%（圖4）。

圖4 朱紅毛斑蛾求偶的晝夜節(jié)律Fig.4 Circadian rhythm of courtship of Phauda flammans

2.3 朱紅毛斑蛾的交配行為

2.3.1 朱紅毛斑蛾的交配節(jié)律及行為求偶率 朱紅毛斑蛾的交配行為在10:00—18:00 均可發(fā)生，14:00—16:00 為交配高峰期，暗期未見(jiàn)交配行為。朱紅毛斑蛾交配姿勢(shì)多為“一”或“V”字型（圖5），交配地點(diǎn)多在寄主植物葉背和枝干，交配時(shí)長(zhǎng)為16.16 ± 0.26 h（n= 190），交配率63.33%，雌雄成蟲(chóng)均一生只交配1 次，為單配制蛾類(lèi)。

圖5 朱紅毛斑蛾交配行為Fig.5 Mating postures of Phauda flammans

2.4 朱紅毛斑蛾的產(chǎn)卵行為

2.4.1 朱紅毛斑蛾的產(chǎn)卵行為特征 朱紅毛斑蛾雌蟲(chóng)在交配結(jié)束約1 h 或次日光期即可產(chǎn)卵。產(chǎn)卵前，雌蟲(chóng)常在寄主植物上爬行，并用觸角不停地觸碰寄主植物以搜尋合適的產(chǎn)卵地。觀察發(fā)現(xiàn)，卵多產(chǎn)于寄主植物的葉柄或葉尖部位。產(chǎn)卵時(shí)，腹部末端對(duì)準(zhǔn)產(chǎn)卵地，不斷抖動(dòng)腹部，卵從腹部產(chǎn)卵孔排出，卵粒粘結(jié)呈線狀或鱗片狀，無(wú)重疊（圖6）。每頭雌蟲(chóng)一生產(chǎn)1～2個(gè)卵塊，單雌平均產(chǎn)卵量為107.3 ± 3.0 粒，平均孵化率為88.4 %±1.6%。

圖6 朱紅毛斑蛾的產(chǎn)卵行為Fig.6 Oviposition behaviors of Phauda flammans

2.4.2 朱紅毛斑蛾的產(chǎn)卵節(jié)律 在5:00—23:00 均可觀察到朱紅毛斑蛾雌蟲(chóng)產(chǎn)卵，但主要集中在10:00—14:00（圖7），且其產(chǎn)卵率顯著高于其他時(shí)間段（F= 32.73，df= 24,725，P<0.001）。

圖7 朱紅毛斑蛾產(chǎn)卵的晝夜節(jié)律Fig.7 Circadian rhythm of oviposition of Phauda flammans

3 討論

一般情況下，昆蟲(chóng)經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期的進(jìn)化，其繁殖行為及節(jié)律相對(duì)穩(wěn)定，主要是受其生物鐘的調(diào)節(jié)[28]。本研究結(jié)果表明，朱紅毛斑蛾的羽化、求偶和交配行為均發(fā)生在光期，為典型的日行性蛾類(lèi)，與已報(bào)道的斑蛾科其他昆蟲(chóng)的繁殖行為和節(jié)律相似，如云南錦斑蛾（Achelurayunnanensis）[29]、朱頸褐錦斑蛾（Soritialeptalina）[30]、大葉黃楊長(zhǎng)毛斑蛾（Pryeriasinica）[31]，說(shuō)明毛斑蛾科昆蟲(chóng)經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期進(jìn)化也表現(xiàn)出與斑蛾科類(lèi)似的在光期繁殖的生物學(xué)特性。前人研究結(jié)果表明，昆蟲(chóng)繁殖行為及節(jié)律的變化可以減少物種對(duì)同一資源的直接競(jìng)爭(zhēng)，并通過(guò)種群行為的同步，確保相似種間的遺傳隔離[32]。事實(shí)上，蛾類(lèi)的繁殖行為及節(jié)律除了由內(nèi)在的生理因素決定之外，還受環(huán)境溫度、光周期、濕度等生態(tài)因子的影響。然而，控制朱紅毛斑蛾繁殖行為及節(jié)律的內(nèi)外因子目前均尚不明確，需進(jìn)一步研究。

朱紅毛斑蛾羽化后，雌蟲(chóng)多停留在隱蔽處等待雄蟲(chóng)覓偶，覓偶成功后均是雄蟲(chóng)主動(dòng)發(fā)起求偶，這與多數(shù)蛾類(lèi)昆蟲(chóng)的求偶行為相似，如柚木野螟（Eutectona machaeralis）、櫟黃枯葉蛾（Trabala vishnou gigantina）、草原毛蟲(chóng)（Gynaephora alpherakii）等[33-35]。前期研究證實(shí)，朱紅毛斑蛾雌蟲(chóng)釋放的性信息素對(duì)雄蟲(chóng)具有顯著的引誘作用[8]，推測(cè)朱紅毛斑蛾雄蟲(chóng)在覓偶過(guò)程中依靠雌蟲(chóng)釋放性信息素進(jìn)行異性定位，但雄蟲(chóng)對(duì)性信息素的感受機(jī)制需進(jìn)一步研究。

在蛾類(lèi)昆蟲(chóng)中，多數(shù)種類(lèi)均有多次交配的現(xiàn)象，因?yàn)槎啻谓慌鋵?duì)其有物質(zhì)利益和基因利益等[36]。然而，朱紅毛斑蛾雌雄成蟲(chóng)一生僅交配1次，為單配制蛾類(lèi)，說(shuō)明朱紅毛斑蛾進(jìn)行一次交配就能提供足夠的精子供雌蟲(chóng)使用。在部分蛾類(lèi)昆蟲(chóng)中，也觀察到這種現(xiàn)象，如馬尾松毛蟲(chóng)（Dendrolimus punctatus）、小菜蛾（Plutella xylostella）、粉斑螟（Cadra cautella）和棉褐環(huán)野螟（Haritalodes derogata）[37-40]。朱紅毛斑蛾雖然一生僅交配1 次，但雌蛾的累計(jì)產(chǎn)卵量和孵化率均較高，說(shuō)明該蟲(chóng)繁殖系數(shù)高，群體積累快，可能是其常暴發(fā)的潛在原因之一。

“選擇性和適合度”假說(shuō)（preference-performance hypothesis，PPH）認(rèn)為由于植食性昆蟲(chóng)幼蟲(chóng)期不能遠(yuǎn)距離移動(dòng)，所以雌蟲(chóng)常將卵產(chǎn)于適合其子代發(fā)育的寄主上[41]。朱紅毛斑蛾是寡食性害蟲(chóng)，雌蟲(chóng)將卵產(chǎn)于小葉榕和垂葉榕葉柄或葉尖，推測(cè)是朱紅毛斑蛾雌蟲(chóng)為便于其子代孵化后能有適口和充足的食物有關(guān)[42]。研究表明，卵的成功發(fā)育需要一個(gè)合適的產(chǎn)卵場(chǎng)所，其非生物條件適合，捕食率、寄生率和疾病率較低，及給子代留有充足的食物[43]。朱紅毛斑蛾雌蟲(chóng)將卵產(chǎn)于寄主植物葉柄或葉尖，除了為子代提供充足的食物之外，是否還與抵御天敵的捕食或寄生有關(guān)尚不明確。此外，植食性昆蟲(chóng)產(chǎn)卵場(chǎng)所的選擇是昆蟲(chóng)與寄主植物長(zhǎng)期協(xié)同進(jìn)化的結(jié)果[44]，但朱紅毛斑蛾產(chǎn)卵場(chǎng)所選擇的進(jìn)化驅(qū)動(dòng)力仍有待進(jìn)一步研究。

本研究結(jié)果還提示，可基于朱紅毛斑蛾的繁殖行為及節(jié)律，在野外利用性信息素干擾其交配，使其錯(cuò)過(guò)最適交配時(shí)間，降低交配率，從而達(dá)到控制其種群數(shù)量的目的[5]；在其繁殖高峰期，應(yīng)用性信息素大量誘捕和監(jiān)測(cè)該蟲(chóng)野外的種群動(dòng)態(tài)及密度，為其防控、預(yù)測(cè)預(yù)報(bào)和制定綜合防治策略等提供參考依據(jù)。

4 結(jié)論

朱紅毛斑蛾僅在光期求偶、交配和產(chǎn)卵，并形成了相對(duì)固定的行為和節(jié)律，是一種日行性蛾類(lèi)；一生僅交配1 次，為單配制蛾類(lèi)。