吳一博,金光澤,2,*

1 東北林業(yè)大學(xué)生態(tài)研究中心, 哈爾濱 150040 2 東北林業(yè)大學(xué)森林生態(tài)系統(tǒng)可持續(xù)經(jīng)營教育部重點實驗室, 哈爾濱 150040

N、P是生態(tài)化學(xué)計量學(xué)的重要研究內(nèi)容[1]。N、P作為植物體內(nèi)主要的限制元素[2],是核酸、蛋白質(zhì)、脂質(zhì)和細(xì)胞結(jié)構(gòu)的重要組成部分[3]。N、P的分配對植物的生長、代謝以及生活史對策起重要的調(diào)控作用[4-5]。不同的植物器官承擔(dān)各自的生理功能,對N、P有不同的需求,因此植物對各個器官的營養(yǎng)分配權(quán)衡存在差異[6]。研究顯示植物的N、P元素在不同器官中的分配具有顯著差異,較高活躍度的葉和根等器官具有優(yōu)先的分配傾向[7]。關(guān)于植物限制元素的判斷依據(jù),化學(xué)計量學(xué)中通常依靠N∶P作為指標(biāo)[8]。當(dāng)N∶P小于14時,N是影響植物的限制因子；當(dāng)N∶P大于16時,植物主要受到P的限制；N∶P在兩者之間時,植物則受到兩種元素的共同限制[9]。目前養(yǎng)分限制的研究焦點多集中于葉片[10-11],對于其他器官如枝條、莖干缺乏詳盡研究。另一方面,灌木群落在森林生態(tài)系統(tǒng)中占有重要地位,在維持生物多樣性、養(yǎng)分循環(huán)和改善林下環(huán)境等方面發(fā)揮著關(guān)鍵作用[12-13],然而相關(guān)研究對其有所忽視[14]。因此,針對灌木不同器官的化學(xué)計量特征,以及營養(yǎng)限制研究需要更加深入的探索。

植物對限制元素的分配在器官水平上有所差異,同樣在群落尺度上會受到周圍環(huán)境的影響,尤其是在不同的演替階段中[15]。演替不僅是植物群落動態(tài)變化的過程,同時也是植物對環(huán)境改變的適應(yīng)過程[16]。Odum的經(jīng)典演替理論認(rèn)為生態(tài)系統(tǒng)在演替前期和演替后期的群落構(gòu)建、物種適應(yīng)對策以及土壤營養(yǎng)條件上有較大差異[17]。Huang等[18]通過對南亞熱帶森林的不同演替階段研究發(fā)現(xiàn)P是生態(tài)系統(tǒng)主要的限制元素,對植物生長起到重要的調(diào)控作用。劉興詔等[19]以南亞森林演替的3個階段為研究對象,發(fā)現(xiàn)葉片的N、P隨演替階段的進(jìn)展而減少,所有器官的N∶P隨演替在不斷增加。在溫帶森林演替的進(jìn)展過程中,有關(guān)灌木限制元素的研究依然匱乏；灌木如何適應(yīng)環(huán)境變化,不同器官之間的分配權(quán)衡是否受到影響,此類研究缺乏充足的數(shù)據(jù)支持,仍需進(jìn)一步的實驗分析。

闊葉紅松(Pinuskoraiensis)林是我國東北東部山區(qū)的地帶性頂極植被,物種豐富、生產(chǎn)力高,是溫帶森林的典型代表[20]。本研究以典型闊葉紅松林4個演替階段的6種主要灌木為研究對象,分析其不同器官的N、P的化學(xué)計量特征,旨在解決以下問題: (1)不同灌木器官之間的化學(xué)計量有何差異；(2)不同演替階段之間灌木群落的N、P含量如何變化；(3)灌木不同器官如何分配與權(quán)衡N、P元素,是否存在保守性？研究重點關(guān)注不同演替階段灌木的營養(yǎng)分配模式與適應(yīng)對策,以期為該地區(qū)生態(tài)系統(tǒng)的養(yǎng)分循環(huán)與群落構(gòu)建研究提供數(shù)據(jù)支持和科學(xué)依據(jù)。

1 材料和方法

1.1 研究區(qū)概況

本實驗樣地位于伊春市大箐山縣的黑龍江涼水國家級自然保護(hù)區(qū)內(nèi)(47°10′50″N,128°53′20″E),地處小興安嶺南坡達(dá)里帶嶺支脈東坡。該地區(qū)屬于溫帶大陸季風(fēng)氣候,冬季寒冷干燥,夏季濕潤炎熱,年平均降水量676 mm,6—8月降雨量占全年的60%以上；年平均氣溫-0.3℃,年均最高氣溫7.5℃,年均最低氣溫-6.6℃,無霜期100—120 d,積雪期130—150 d。保護(hù)區(qū)海拔高度在280—707 m,土壤類型為地帶性暗棕壤。闊葉紅松林為本地區(qū)的主要優(yōu)勢群落,紅松為建群種,紫椴(Tiliaamurensis)、色木槭(Acerpictumsubsp.mono)、楓樺(Betulacostata)等為主要伴生種[21]。

1.2 實驗設(shè)計與樣品采集

2019年7月,按照演替序列選擇白樺(Betulaplatyphylla)次生林、闊葉混交林、針闊混交林和闊葉紅松林等4個林型,每個林型設(shè)置3個20 m×20 m的樣地,樣地間隔大于20 m,與道路或者林緣間隔大于20 m,地形因子(海拔、坡位、坡向、坡度)相似。對每個樣地進(jìn)行調(diào)查后(群落特征詳見表1),以刺五加(Acanthopanaxsenticosus)、暴馬丁香(Syringareticulatavar.amurensis)、毛榛(Corylusmandshurica)、早花忍冬(Lonicerapraeflorens)、東北山梅花(Philadelphusschrenkii)、光萼溲疏(Deutziaglabrata)6種各演替階段共有的優(yōu)勢灌木為研究對象,選取長勢良好的個體作為標(biāo)準(zhǔn)木,每種灌木在每個樣地選取3株標(biāo)準(zhǔn)木進(jìn)行取樣。

取樣時將整株標(biāo)準(zhǔn)木挖出,按照葉、枝條、莖干和根等器官劃分,每株標(biāo)準(zhǔn)木各器官收集1份足量的樣品,共計取樣864份。其中根選取直徑<2 mm的細(xì)根,并除去附著的泥土；葉去除樣品中受病蟲害影響的部分；選取莖干的直徑>2 cm,選取枝條的直徑<1 cm。所有樣品放在盛有冰塊的保溫箱中低溫保存帶回實驗室。

表1 闊葉紅松林不同演替階段群落特征

白樺(Betulaplatyphylla)、紅松(Pinuskoraiensis)、紅皮云杉(Piceakoraiensis)、水曲柳(Fraxinusmandschurica)、色木槭(Acerpictumsubsp.mono)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica)、山楊(Populusdavidiana)、紫椴(Tiliaamurensis)、胡桃楸(Juglansmandshurica)、黃檗(Phellodendronamurense)、暴馬丁香((Syringareticulatavar.amurensis)、東北山梅花(Philadelphusschrenkii)、刺五加(Acanthopanaxsenticosus)、早花忍冬(Lonicerapraeflorens)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)、毛榛(Corylusmandshurica)、光萼溲疏(Deutziaglabrata))、瘤枝衛(wèi)矛(Euonymusverrucosus)、繡線菊(Spiraeasalicifolia)。數(shù)據(jù)為均值(Mean)±標(biāo)準(zhǔn)差(SD)

1.3 樣品測定與數(shù)據(jù)處理

所有樣品帶回實驗室后使用烘箱在65℃下烘干至恒重,然后粉碎、過篩(100目)。將過篩的樣品進(jìn)行消煮后使用全自動間斷化學(xué)分析儀(AQ400,Seal,Germany)測定全氮和全磷。

采用單因素方差分析法(one-way ANOVA)檢驗不同演替階段灌木各器官之間的N含量、P含量以及N∶P,若方差齊性則采用最小顯著性差異法(LSD)比較差異的顯著性；若方差不齊則采用Tamhane′s檢驗法分析顯著性,所有檢驗顯著性設(shè)置為a=0.05,以上分析在SPSS 23.0完成。

采用異速生長方程分析不同器官的N和P之間的關(guān)系[22]。將不同器官的N含量和P含量進(jìn)行對數(shù)轉(zhuǎn)化后,采用如下公式進(jìn)行計算分析:

lnN=mlnP+n

式中,m為異速生長指數(shù),即異速生長方程的斜率,n為異速生長歸一化常數(shù),即方程的截距。對構(gòu)建的方程采用標(biāo)準(zhǔn)化主軸分析法(SMA)分析N、P的異速生長關(guān)系,使用R語言中的smatr包來計算各參數(shù)[23],研究結(jié)果使用R語言中的ggplot2包進(jìn)行繪圖[24]。Smart包和ggplot2包均在R 4.0.1中運行。

2 結(jié)果

2.1 灌木不同器官的N、P含量和N∶P

如圖1所示,灌木不同器官的N、P含量以及N∶P差異均顯著(P<0.05),并且N與P分配具有一致性。葉的N、P含量最高,分別為19.06 mg/g和2.64 mg/g；莖干的N、P含量最低,分別為5.49 mg/g和1.04 mg/g；根的N、P含量均顯著高于枝條,根和枝條的N含量分別為10.74 mg/g和8.70 mg/g,P含量分別為2.30 mg/g和1.65 mg/g。灌木各器官的N∶P均小于10,其中葉的N∶P顯著高于其他器官 (P<0.05)；根的N∶P顯著高于莖干(P<0.05),而莖干、根的N∶P與枝條間相比無顯著差異(P>0.05)。

圖1 闊葉紅松林主要灌木器官的化學(xué)計量特征Fig.1 The stoichiometric traits of major shrub organs in the mixed broadleaved-Korean pine forest不同小寫字母代表不同器官間存在顯著差異(P<0.05)

2.2 不同演替階段灌木器官的N、P化學(xué)計量特征

由表2發(fā)現(xiàn),不同演替階段中灌木葉的N含量差異顯著(P<0.05),隨著演替有增加的趨勢；莖干中的N是先減小后增大的趨勢,其他器官中無明顯趨勢；莖干、根和枝條的N含量在不同演替階段沒有顯著差異(P>0.05)。不同演替階段中灌木器官的P含量的變化較為復(fù)雜,葉的P含量有上升的趨勢；枝條和莖干的P含量呈現(xiàn)先增大后減小的趨勢；根的P含量變化無明顯規(guī)律,整體上各演替階段灌木器官的P含量差異均不顯著(P>0.05)。不同演替階段中,只有枝條的N∶ P具有顯著差異(P<0.05),而其他器官均差異不顯著(P>0.05)。

表2 闊葉紅松林不同演替階段灌木器官的化學(xué)計量特征

2.3 不同演替階段灌木器官的異速生長關(guān)系

如圖2所示,除白樺林的灌木莖干外,灌木器官的N、P含量經(jīng)過對數(shù)轉(zhuǎn)化后呈現(xiàn)顯著的線性正相關(guān)關(guān)系(P<0.05)。不同演替中灌木器官異速生長指數(shù)均小于1,說明N、P元素的異速生長關(guān)系普遍存在于灌木器官中,并且P含量的增加速度高于N。所有器官中,葉的異速生長指數(shù)最高,隨著演替有增加趨勢,范圍為0.71—0.80；根的異速生長指數(shù)最小,范圍為0.39—0.69；而枝條和莖干的異速生長指數(shù)范圍分別為0.5—0.72和0.66—0.76(表3)。SMA結(jié)果顯示,整體上不同演替階段各器官之間的異速生長指數(shù)無顯著差異(P>0.05)。

圖2 闊葉紅松林不同演替階段灌木器官N、P的異速生長關(guān)系Fig.2 Allometric relationships between N and P of shurb organs in different successional stages of the mixed broadleaved-Korean pine forest虛線表示N、P的異速生長關(guān)系不顯著(P>0.05);白樺次生林中葉和枝條斜率差異不顯著(P>0.05)；闊葉混交林中四種器官斜率均不顯著(P>0.05)；針闊混交林中根和枝條斜率差異不顯著(P>0.05)；闊葉紅松林中枝條、根和莖干斜率差異不顯著(P>0.05)

3 討論

3.1 N、P元素在灌木不同器官間的分配差異

本研究中灌木器官的N含量和N∶P低于19.1 mg/g和14.7的全國灌木平均水平,而P含量高于全國的平均水平(1.11 mg/g)[25]。灌木不同器官的N、P差異顯著,說明灌木在生長過程中對各器官的營養(yǎng)分配有所權(quán)衡。在灌木所有器官中,葉的N、P含量均為最高,這與Zhang等[26]的研究結(jié)果一致。王曉潔等通過對比該地區(qū)常見植物的葉片與細(xì)根亦得到相似的結(jié)果,即葉片的N、P和N∶P顯著高于細(xì)根[27]。葉作為光合作用的主要器官,承擔(dān)養(yǎng)分制造與儲藏的重要功能,被認(rèn)為是植物器官中最活躍的器官[7]。N含量直接影響光合作用中相關(guān)蛋白質(zhì)的合成,進(jìn)而影響光合效率[28]。P是影響植物代謝過程的重要元素,直接參與rRNA的合成[29-30],較高的P含量是植物營養(yǎng)供給的重要保障[31]。因此在養(yǎng)分的分配權(quán)衡上,葉的優(yōu)先分配是植物保證自身生存的重要策略。根作為養(yǎng)分吸收和運輸?shù)闹匾鞴?在營養(yǎng)分配中同樣占有重要地位[32-33]。莖干和枝條在植物體中具有骨架支撐作用,連接地上和地下部分進(jìn)行營養(yǎng)物質(zhì)的運輸,同樣是不可忽略的重要器官[34]。本研究中根的N、P含量僅次于葉片,高于枝條和莖干,這同樣說明灌木器官的營養(yǎng)分配與器官的活躍性有關(guān)。Zhang等[14]的結(jié)果也證實了這一點,即越活躍的器官具有較高的營養(yǎng)分配比重。對活躍器官的優(yōu)先分配權(quán)衡是灌木合理利用資源、達(dá)到自身優(yōu)化配置的重要生存策略。

表3 闊葉紅松林不同演替階段灌木器官N、P異速生長方程的主要參數(shù)

灌木葉的N含量隨著演替階段不斷增加,并且差異顯著；其他器官N含量差異在各演替階段不顯著。結(jié)果同時顯示,不同演替階段灌木器官的P含量沒有顯著的差異。相關(guān)研究表明,隨著演替的進(jìn)行,環(huán)境會發(fā)生較大幅度的變化,如土壤養(yǎng)分改變,林下光資源減少,物種組成改變等[35-36],植物需要通過改變性狀來適應(yīng)環(huán)境變化。Graven等[37]研究發(fā)現(xiàn)葉的N含量會隨著演替的進(jìn)行增加,與本研究得到的結(jié)果一致。Liang[38]研究長白山闊葉紅松林不同演替階段主要樹種的葉片功能性狀發(fā)現(xiàn),葉片結(jié)構(gòu)和葉的N含量對光合作用效率起主要的調(diào)控,并且演替后期的植物群落具有更高的N利用效率。較高的N含量可以保證處于林冠下層的灌木具有較高的光合效率,以此應(yīng)對演替產(chǎn)生的環(huán)境變化,維持自身的正常生長。本研究發(fā)現(xiàn)演替對灌木各器官的P含量沒有影響,這可能與P的性質(zhì)有關(guān)。P元素作為巖石風(fēng)化沉積的產(chǎn)物,在森林中遷移較慢,不同森林土壤的P含量通常不具特異性[39],造成灌木各器官的P含量差異不顯著。

3.2 N是各演替階段中灌木器官的限制元素

在本研究的結(jié)果中,灌木器官的N∶P均小于14,說明闊葉紅松林內(nèi)的灌木普遍受到N元素的限制,這符合溫帶森林中N元素限制格局[40]。高三平等[41]研究天童山不同演替階段葉片的化學(xué)計量特征時得出了相同的結(jié)果,即不同演替階段均受到N元素的限制。王凱等[42]通過對榆樹(Ulmuspumila)幼苗進(jìn)行氮添加實驗發(fā)現(xiàn),氮的輸入顯著增加了各器官的N含量以及N∶P,進(jìn)一步證實N對植物的生長發(fā)育過程具有重要的限制作用。在不同的演替階段,土壤養(yǎng)分中N含量差異較大,尤其是演替后期因為生物固氮受限,淋溶、干擾等非受控的氮損失影響,群落更容易受到N元素的限制[43]。本研究中,灌木葉片的N∶P最高,這是由于葉片具有較高的N含量。在受到N元素的限制作用下,灌木傾向于優(yōu)先分配N元素于葉片中,對于營養(yǎng)器官較多的投入是灌木確保自身生存的一種基本策略[7]。N∶P的結(jié)果同時說明P不是主要的限制元素,灌木在P元素的分配上采取保守的分配策略。化學(xué)計量學(xué)的內(nèi)穩(wěn)性假說認(rèn)為,生物體可以維持自身化學(xué)組成的相對穩(wěn)定[29]。當(dāng)P沒有成為限制元素時,不同演替階段灌木P含量在各器官間可以保持相對穩(wěn)定,因此各個器官的P含量在不同演替階段沒有差異。

3.3 N、P的異速生長關(guān)系表明灌木器官的保守分配策略

分析結(jié)果發(fā)現(xiàn),N、P元素的異速關(guān)系在灌木中具有普遍性。不同演替階段間灌木枝條、根和莖干的異速生長指數(shù)整體上沒有顯著變化,保守性較強(qiáng)。灌木葉片的異速生長指數(shù)在0.71—0.80之間,高于灌木其他器官,并且高于全球水平(0.62—0.73)[22]。在演替后期的兩個林型中,葉的異速生長指數(shù)與其他器官差異顯著,保守性較差。這主要是由于葉中N含量升高造成的,可能與環(huán)境變化有關(guān)[44]。在演替的進(jìn)展過程中,上層林冠郁閉,減少了下層的光照,對灌木葉的經(jīng)濟(jì)性狀造成了影響,直接導(dǎo)致葉對N的需求不斷增加。Jiang等[45]研究該地區(qū)的群落發(fā)現(xiàn)葉的經(jīng)濟(jì)性狀與土壤養(yǎng)分聯(lián)系緊密。張增可等[46]分析海南島植物群落發(fā)現(xiàn)葉功能性狀在演替前期與后期有較大差異,植物的比葉面積和葉P含量在演替前期較高,后期葉干物質(zhì)含量和葉N含量顯著增加。演替前期的灌木為了維持較高的生長率需要維持高的P含量與低的N∶P,對P的需求較高,因此P的增加速率大于N[47]；演替后期由于光資源的獲取減少、競爭加劇,葉對N元素的需求增加以此提高光合效率。除闊葉混交林外,并非所有灌木器官在分配上均具有保守性,這可能是受地區(qū)尺度限制的原因。因此,今后的相關(guān)研究中應(yīng)進(jìn)一步拓寬尺度,以期尋求更加普適性的規(guī)律。

4 結(jié)論

闊葉紅松林各演替階段的灌木在養(yǎng)分分配上采取的是保守的策略,即(1)活躍度高的器官具有較高營養(yǎng)分配比重；(2)各器官中N和P的異速生長關(guān)系普遍存在。同時,發(fā)現(xiàn)N是各演替階段中限制灌木生長的重要因子,保守的分配策略為灌木適應(yīng)環(huán)境變化,優(yōu)化資源配置,滿足生長發(fā)育需求提供了基礎(chǔ)的保障。