周 黎，曾 拓，2，李進(jìn)進(jìn)，史安琪，羅 靖，王彩云*

(1.華中農(nóng)業(yè)大學(xué) 園藝植物生物學(xué)教育部重點實驗室，湖北 武漢 430070；2.貴州師范大學(xué) 生命科學(xué)院，貴州 貴陽 550025)

0 引言

除蟲菊(Tanacetumcinerariifolium)與煙草、魚藤并稱為“三大天然殺蟲植物”，是世界上唯一商品化種植的殺蟲作物[1]。原產(chǎn)于克羅地亞達(dá)爾馬提亞沿海地區(qū)，迄今已有180多年的商業(yè)栽培歷史[2-3]。因其花頭能提取天然殺蟲劑——除蟲菊酯，而被世界各地廣泛引種栽培。

我國20世紀(jì)20年代在江蘇、浙江開始引種栽培，隨后在華東、西南各省均有栽植；20世紀(jì)50年代，除蟲菊的栽培以江蘇南通、海門一帶為最多，在浙江溫州、瑞安、永嘉以及山東膠縣、昌維等地亦有零星種植。隨后在合成菊酯的沖擊下，除蟲菊種植產(chǎn)業(yè)日益式微[4]。進(jìn)入21世紀(jì)以來，隨著環(huán)保意識的增強，合成農(nóng)藥的高毒和富集作用逐漸引起人們關(guān)注，除蟲菊產(chǎn)業(yè)重新得到人們的青睞。近年來云南省大面積推廣種植除蟲菊，在紅河哈尼族彝族自治州瀘西縣、玉溪市、楚雄彝族自治州、大理市等地有廣泛種植。自2018年以來，推廣種植面積約4 000 hm2；玉溪市峨山縣每公頃干花產(chǎn)量較其他種植區(qū)域高35%左右，經(jīng)濟效益可達(dá)60 000元/hm2[5]。在世界范圍內(nèi)，肯尼亞早在1928年開始種植除蟲菊，20世紀(jì)20至30年代已是世界除蟲菊主要產(chǎn)區(qū)，60至90年代，肯尼亞除蟲菊占世界市場90%以上，成為其出口創(chuàng)匯的重要來源，經(jīng)過一段產(chǎn)業(yè)低迷期，2011年開始重新恢復(fù)；20世紀(jì)90年代澳大利亞塔斯馬尼亞島也開始引種，并采用機械化種植，發(fā)展迅速[6]。目前，我國云南省、澳大利亞塔斯馬尼亞州和肯尼亞大部分地區(qū)是世界主要的除蟲菊產(chǎn)區(qū)。國際除蟲菊市場對除蟲菊酯的需求逐年增長，由于種植區(qū)域有限、除蟲菊酯產(chǎn)量和含量不足，目前市場長期處于供不應(yīng)求的狀態(tài)[7]。

天然除蟲菊酯具有殺蟲廣譜性、高效性、環(huán)境友好性以及人畜安全性，對一些擬除蟲菊酯耐藥性的昆蟲仍具有相當(dāng)殺蟲活性[8]，非常適合大田和居家蟲害防治應(yīng)用。但除蟲菊酯在光照下容易被降解，在無增效劑的情況下其半衰期僅為1.0～1.3 d[9], 在果實表面的半衰期則不超過2 h[10],這嚴(yán)重影響了除蟲菊酯的應(yīng)用。盡管天然除蟲菊酯對蜜蜂來說一般是被認(rèn)為相對無毒的[6]，但它的觸殺作用仍然能造成一些害蟲天敵的死亡。而除蟲菊酯本身在植物體內(nèi)可穩(wěn)定存在，且在花粉中對授粉昆蟲沒有威脅。這一特性為除蟲菊和其他物種套種提供了可行性[6]。隨著人們對綠色環(huán)保產(chǎn)業(yè)的認(rèn)識不斷提高，對綠色、有機產(chǎn)品的需求日益增長，世界市場每年對除蟲菊干花的需求高達(dá)2萬噸，市場供不應(yīng)求[11]。除蟲菊作為兼具觀賞與殺蟲的熱點植物之一，如何利用其自身“除蟲”特性的機制成為研究者關(guān)注的重點。最新研究表明，除蟲菊中不僅存在非揮發(fā)性除蟲菊酯抗蟲途徑，也有利用揮發(fā)性萜烯類物質(zhì)抗蟲的新途徑。在我國云南除蟲菊種植產(chǎn)區(qū)，不僅有除蟲菊成片種植的單作模式，也有除蟲菊與多種農(nóng)作物和園藝作物的套種模式，這些套種模式下的除蟲菊經(jīng)濟價值和抗蟲機制尚未見報道。本研究簡要綜述了除蟲菊揮發(fā)性與非揮發(fā)性物質(zhì)的抗蟲途徑與分子生態(tài)機制，分析了云南等除蟲菊種植區(qū)的不同套種模式，結(jié)合除蟲菊套種作物常見的蟲害種類，提出了適合與除蟲菊套種的作物建議。這一探索旨在為進(jìn)一步研究新型的除蟲菊套種模式及其生物防治效果提供參考，為實現(xiàn)生態(tài)集約化和農(nóng)業(yè)可持續(xù)發(fā)展提出新的策略，為綠色生態(tài)農(nóng)業(yè)發(fā)展提供思路。

1 除蟲菊揮發(fā)物吸引瓢蟲驅(qū)避蚜蟲的研究概況

間作套種(Intercropping)有效控制蟲害的機制綜合了生物手段、物理方法和化學(xué)方法。間作機理研究最早依托于生物多樣性、昆蟲非隨機覓食運動(Non random foraging movement)和斑塊選擇(Patch choice)理論，抗蟲效應(yīng)還與昆蟲的取食偏向性、自然環(huán)境導(dǎo)向和化感作用息息相關(guān)。近年來，植物間化感作用和植物分泌的揮發(fā)性有機物(Volatile organic compounds, VOCs)也逐漸成為了研究植物-植物、植物-昆蟲信號模式的熱點問題。間作系統(tǒng)中植物所分泌的化感物質(zhì)通常為揮發(fā)性有機化合物，通過植物地上部分或地下部分被釋放到環(huán)境中，直接或者間接影響相鄰物種生長發(fā)育，進(jìn)而趨避、引誘植食性昆蟲、招引昆蟲天敵或提高植物自身抗性達(dá)到生物防治的效果[12]。

天然殺蟲植物除蟲菊含有多種重要的直接和間接抗蟲的次生代謝物質(zhì)，目前發(fā)揮主要作用的是除蟲菊酯和揮發(fā)性有機化合物(E)-beta-法尼烯((E)-beta-farnesene，EβF)。除蟲菊中另一種主要揮發(fā)性有機化合物大根香葉烯D(Germacene D，GD)與EβF呈現(xiàn)晝夜節(jié)律關(guān)系，可能與抗蟲、授粉相關(guān)。此外，介導(dǎo)種內(nèi)和種間通信的揮發(fā)性有機化合物和傷口誘導(dǎo)的揮發(fā)性有機化合物都能夠提高除蟲菊中除蟲菊酯的生物合成，損傷植物產(chǎn)生的揮發(fā)物會誘導(dǎo)相鄰植物的揮發(fā)物質(zhì)發(fā)生變化[13]。這說明這些次生代謝物質(zhì)不僅參與植物-植食性昆蟲-昆蟲天敵間的信號交流和報警作用，它們在抗蟲中可能也存在協(xié)同或者拮抗作用。

1.1 植物源性揮發(fā)物蚜蟲報警信息素(E)-beta-法尼烯

在這些揮發(fā)性有機化合物中，植物源性蚜蟲報警信息素(E)-beta-法尼烯具有特殊的地位[14]。除蟲菊揮發(fā)性EβF驅(qū)蟲機理被揭曉最初源于一個有趣的田間現(xiàn)象：白花除蟲菊初花期白色舌狀花上通常能發(fā)現(xiàn)大量瓢蟲科的七星瓢蟲聚集[15]，盡管此時并不存在蚜蟲，這引起了學(xué)者研究興趣。研究表明瓢蟲的到訪與除蟲菊花朵釋放的一種揮發(fā)性有機化合物EβF相關(guān)[16]。EβF是除蟲菊花頭中最主要的揮發(fā)物(其次為GD)，在花梗中也高量分布，見圖1，同時它也是大多數(shù)蚜蟲報警信息素的主要成分，其會向植物警報蚜蟲使其發(fā)動防御機制，同時可輔助蚜蟲天敵定位，從而起到預(yù)防或者降低蟲害的作用。EβF在除蟲菊初花期的花托和花梗部位特異性地高量表達(dá)并合成，在靠近維管束的皮層細(xì)胞特異性積累[16]。而菊科植物的花梗和花托往往更易受蚜蟲侵害，EβF的存在使得除蟲菊蟲害抵御能力大大提升。

圖1 除蟲菊吸引瓢蟲和驅(qū)避菊花(Chrysanthemum morifolium)蚜蟲的揮發(fā)物代謝機理

除蟲菊花的防御性模擬策略具有雙重效應(yīng)，在擊退草食性昆蟲的同時又吸引了它的捕食者。隨著花朵的發(fā)育，主要儲存在除蟲菊管狀花中的EβF釋放到外界環(huán)境中，這一特征模擬蚜蟲報警的現(xiàn)象，蚜蟲體內(nèi)EβF是受到攻擊后由腹管釋放的報警信號分子，具有警示同伴盡快停止取食、躲避危險的作用；一方面報警蚜蟲，使其遠(yuǎn)離除蟲菊；另一方面吸引蚜蟲天敵瓢蟲，充當(dāng)初花期花頭防御蟲害的“護花使者”。蚜蟲天敵如瓢蟲很可能截獲了這個信號進(jìn)行食物源定位。一旦有蚜蟲識破這一“騙局”來取食除蟲菊，蚜蟲口器在刺探過程中將少量攝取花托和花梗皮層細(xì)胞中儲存的EβF，并從蚜蟲蜜露中釋放出來，蜜露中的EβF又進(jìn)一步對蚜蟲起到“假報警”(False-alarm)的效果，使其離開取食點。這些趨避和吸引害蟲天敵的特性使除蟲菊作為間作植物具有得天獨厚的優(yōu)勢。

1.2 植物源性揮發(fā)物大根香葉烯D

大根香葉烯D是除蟲菊的另一種主要揮發(fā)物，可能對防御和授粉有調(diào)節(jié)作用。除蟲菊中EβF和GD的釋放量隨花朵發(fā)育和晝夜節(jié)律發(fā)生規(guī)律性變化[17]。從初花期到盛花期，EβF的含量下降而GD的含量呈上升趨勢，這主要是因為兩者競爭同一種合成底物。在花頭中EβF和GD的總含量相似，在花梗中，EβF占總萜烯的近80%，而GD僅占5%；晝夜節(jié)律方面，EβF主要在清晨釋放，GD主要在夜晚高量釋放[17]。前人研究表明GD是EβF的一種報警抑制劑，也有研究表明GD作為一種模擬信號素可能在昆蟲防御中起著作用[18]，很可能也參與到除蟲菊揮發(fā)物介導(dǎo)的防御機制中。

EβF和GD在紅花除蟲菊(T.coccineum)中的含量極低，與它們合成相關(guān)的酶基因在花期的含量保持低水平解釋一致[19]。這兩種有機化合物作為除蟲菊中主要的揮發(fā)性萜類物質(zhì)來參與防御系統(tǒng)。

2 除蟲菊非揮發(fā)性除蟲菊酯的除蟲效果與機理研究

除蟲菊酯作為天然殺蟲有機化合物，在白花除蟲菊中含量較低，然而其高效廣譜的殺蟲特性和環(huán)保優(yōu)勢仍使其在市場上處于供不應(yīng)求的狀態(tài)。在2006年時商業(yè)化除蟲菊中除蟲菊酯含量約為1.80%～2.50%，含量最高達(dá)3.0%的是高產(chǎn)無性系[20-21]。除蟲菊自交不親和的性質(zhì)導(dǎo)致了該物種高度雜合和可變性[22]，不同植株基因型不同，單株間除蟲菊酯含量差異極大，為0.45%～2.4%不等；栽培群體中除蟲菊酯含量幅度為0.47%～2.43%，平均除蟲菊酯含量為1.63%[23]。傳統(tǒng)育種方法上，前人通過群體選擇，家系選擇和雜交等方式提高了除蟲菊酯含量[24-25]。除蟲菊酯在植物地上部分均有積累，主要提取于花頭中的瘦果，其頭狀花序由白色花冠(舌狀花)和黃色管狀花組成[26]。除蟲菊酯在花中不同部位含量不同：約94%的除蟲菊酯在瘦果中積累，少量分布在管狀花(2.0%)、舌狀花(2.6%)和花托(2.6%)中[27]。除蟲菊酯是六種化合物的混合物，包括除蟲菊酯I類(除蟲菊酯I、茉莉酸酯I和瓜葉菊酯I)和除蟲菊酯Ⅱ類(除蟲菊酯Ⅱ、茉莉酸酯Ⅱ和瓜葉菊酯Ⅱ)[28]。白花除蟲菊中除蟲菊酯I類含量高于除蟲菊酯Ⅱ類的含量。除蟲菊酯I類在花芽、幼嫩葉片、成熟葉片和莖中的含量依次降低[29]。紅花除蟲菊中除蟲菊酯含量更低，其與白花除蟲菊不同點在于，除蟲菊酯Ⅱ類含量高于除蟲菊酯I類；紅花體內(nèi)除蟲菊酯合成相關(guān)酶基因在花期的S1期增加，在白花除蟲菊中除蟲菊酯高量合成的S4期減少[19]。

除蟲菊酯多應(yīng)用于農(nóng)業(yè)害蟲防治和家庭及公共衛(wèi)生害蟲防治。除具有高效廣譜的殺蟲特性外，還具有對環(huán)境友好無富集、對害蟲天敵毒害作用低、與其他殺蟲劑混用增效等優(yōu)勢。作為一種神經(jīng)毒素，除蟲菊酯通過影響鈉通道功能影響害蟲的周圍神經(jīng)系統(tǒng)、中樞神經(jīng)系統(tǒng)和感覺器官[30]。且其毒理作用復(fù)雜，對害蟲的防治具備趨避、擊倒和毒殺3種不同的方式使害蟲不易產(chǎn)生抗藥性。關(guān)于除蟲機理的研究，包括接觸性驅(qū)避、空間性驅(qū)避、神經(jīng)元刺激、非神經(jīng)系統(tǒng)的自噬和嗅覺反應(yīng)[31-33]。一般來說，總除蟲菊酯平均含有73%的除蟲菊酯I和Ⅱ，19%的瓜葉菊酯I和Ⅱ，8%的茉莉菊酯I和Ⅱ[34]。與瓜葉菊酯和茉莉菊酯相比，除蟲菊酯I和Ⅱ具有更強的抑制和殺蟲活性[35]。除蟲菊酯I表現(xiàn)出更強的殺傷活性，而除蟲菊酯Ⅱ具有更快的擊倒效果[36]。除蟲菊酯的主要目標(biāo)是昆蟲細(xì)胞上電壓門控鈉通道，它通過延長電壓門控鈉通道的開放來改變神經(jīng)功能[37]。6種除蟲菊酯對通道快速失活的抑制作用相似，但抑制作用存在明顯差異，其中以除蟲菊酯Ⅱ型最強，而除蟲菊酯I和瓜葉菊酯Ⅱ型較弱，其他組分又更低[38-39]。研究發(fā)現(xiàn)，除蟲菊酯對白紋伊蚊有空間性排斥并刺激嗅覺神經(jīng)元。在6種除蟲菊酯中，除蟲菊酯I和Ⅱ、瓜葉菊酯Ⅱ和茉莉酸酯Ⅱ?qū)Π准y伊蚊具有驅(qū)避作用，能激活其嗅覺受體神經(jīng)元并引起空間排斥，而瓜葉菊酯I和茉莉酸酯I則不能[40]。且除蟲菊花頭所富含的除蟲菊酯和EβF均能激活埃及伊蚊體內(nèi)特定類型的嗅覺受體神經(jīng)元[41]。因此，除蟲菊能通過一種新穎的涉及嗅覺驅(qū)避通路和電壓門控鈉通道的雙靶機制發(fā)揮雙重空間驅(qū)避作用。此外，除蟲菊酯合成第一步中菊基醇合成酶 CHS在菊花中異源表達(dá)可以使菊花釋放氣味和揮發(fā)性糖苷抵御蚜蟲[42]。以上研究為今后除蟲菊酯的結(jié)構(gòu)功能研究、同源嗅覺受體的研究和驅(qū)避效果的研究提供了基礎(chǔ)，也為除蟲菊綠色套種奠定基礎(chǔ)。

除蟲菊、蚜蟲與瓢蟲三者之間的分子生態(tài)關(guān)系構(gòu)成了一個非常復(fù)雜的化學(xué)模擬防御系統(tǒng)，是生物間長期進(jìn)化與適應(yīng)的結(jié)果。除蟲菊花頭高量較純的(E)-beta-法尼烯和大根香葉烯D的合成、儲藏與釋放規(guī)律的研究，不僅更新了以往其他植物主要在營養(yǎng)器官、誘導(dǎo)條件下植物與昆蟲互作的研究報道，而且為非揮發(fā)性除蟲菊酯途徑難以解釋的“瓢蟲現(xiàn)象”與“套種模式”提供更有力的理論支撐。除蟲菊酯和EβF協(xié)同抗蟲以及GD和EβF間可能存在拮抗作用都為除蟲菊分子抗蟲機理提供了理論基礎(chǔ)，不僅闡述了除蟲菊直接與間接的雙重防御機理，也開拓利用除蟲菊天然抗蟲特性進(jìn)行生物防治的新思路。同時，這一研究也具有探究新型復(fù)合產(chǎn)業(yè)種植模式的環(huán)保意義。

3 作物間作套種模式與農(nóng)藝效應(yīng)研究

3.1 作物間作套種模式與農(nóng)藝效應(yīng)

間作套種是指在同一田地種植兩種或多種作物，作為小農(nóng)經(jīng)濟所喜愛的生產(chǎn)方式，在中國公元前一世紀(jì)西漢時期已有記載[43-44]。我國間作套種最初適用于果蔬栽培，20世紀(jì)90年代以田地間作套種瓜果和溫室套種蔬菜為主，隨后間作套種在觀賞植物栽培中也得到廣泛應(yīng)用。間作套種最初的生態(tài)優(yōu)勢是節(jié)約土地，單作需要增加30%的土地才能達(dá)到間作的增產(chǎn)和能源效益[45]。其較高生產(chǎn)率主要歸因于作物間在資源獲取的時空格局上的互補性和生物多樣性。21世紀(jì)以來，大量研究表明間作套種在生態(tài)系統(tǒng)中還具有凈化改良土壤、提高作物吸收微量元素和控制病蟲害等功能[46-48]。間作已經(jīng)成為了實現(xiàn)農(nóng)業(yè)生態(tài)集約化(Ecological intensification)的一種重要策略，具有調(diào)節(jié)和支持生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)的不可替代的作用。

間作套種控制蟲害在我國已有約兩千年的歷史記載[44]。近十年內(nèi)，通過間作套種實現(xiàn)農(nóng)業(yè)綠色發(fā)展成為研究的熱點問題。已有大量研究表明，間作可以有效減少作物中有害昆蟲的數(shù)量。除蟲菊作為天然殺蟲植物，其天然的除蟲菊酯和揮發(fā)性有機化合物均在抗蟲方面發(fā)揮穩(wěn)定作用，然而其間作套種案例和農(nóng)藝效應(yīng)的報道寥寥。

3.2 除蟲菊與園藝植物的套種模式調(diào)研與初步評價

除蟲菊最初的種植模式主要是大面積單作(見圖2-A)，隨后有與果蔬間作的模式報道。2002—2004年，云南省玉溪市農(nóng)業(yè)技術(shù)推廣站首次探索出除蟲菊間作大白菜(Brassicapekinensis)最佳方案，選用除蟲菊優(yōu)良品種“滇中1號”與大白菜品種“山東19”合理密植[49]。2019—2021年，筆者團隊在除蟲菊產(chǎn)區(qū)的調(diào)研發(fā)現(xiàn)，與除蟲菊套種的蔬菜主要有辣椒(Capsicumannuum)、馬鈴薯(Solanumtuberosum)；果樹有柑橘(Citrus)、冬棗(ZiziphusjujubaMill.cv.Dongzao)(見圖2-B)、梨(Pyrusspp)、桃樹(Amygdaluspersica)；油料作物有油橄欖(Oleaeuropaea)；觀賞植物有月季(Rosachinensis)、菊花等；大田作物有玉米(Zeamays)、油菜(Brassicanapus)、煙草(Nicotianatabacum)等。

蚜蟲是菊花最嚴(yán)重的蟲害之一，除蟲菊和菊花的盆栽套種試驗正處于初步階段(見圖2-C)。以除蟲菊‘W99’基因型和毛華菊(C.vesticum)采取了3種密度間作對比試驗，栽植比例分別為1∶1、3∶4和3∶5，其中除蟲菊盆栽數(shù)量超過300盆。采用除蟲菊和茶用菊‘玉臺1號’也進(jìn)行了套種實驗，初步觀測表明，僅有菊花的田塊明顯有蚜蟲的危害，而套種期間菊花上蚜蟲極少，但精準(zhǔn)翔實的套種效果有待后續(xù)進(jìn)一步研究。其中紅花除蟲菊目前無相關(guān)套種案例報道，其研究停留在生物特性和分子層面[50](見圖2-D)。

圖2 除蟲菊單作及間作套種

除蟲菊套種模式具備提高經(jīng)濟收益、土地利用率、防治雜草、保持水土和避免連作障礙等農(nóng)藝效應(yīng)，并實現(xiàn)了觀賞和生態(tài)二位一體布局。除蟲菊套種模式充分利用兩者的時空互相性。除蟲菊與生長周期短的蔬菜套種時，除蟲菊前期生長慢，兩者共生時間短，充分利用了光、溫、水、熱、肥等自然資源。除蟲菊和冬棗、油橄欖套種形成上下層復(fù)合空間，充分利用了單作果樹下的閑置土地，同時上層喬木在夏季可為除蟲菊遮陰，提高越夏存活率。除蟲菊為淺根系多年生植物，所覆蓋的地面極少有雜草瘋長，節(jié)約人工管理成本；此外，在防坡固土方面也具有良好效果。

4 除蟲菊套種作物常見的蟲害種類及生物防治手段

云南地區(qū)除蟲菊套種作物類型多為果樹和蔬菜，其次為觀賞植物，這些常見的套種作物在蟲害種類和生物防治上具有共通性。桃樹、棗樹等果樹上的蟲害種類多包含蚜蟲和紅蜘蛛。其中紅蜘蛛難防難治，通常生物防治上分別采用黑緣紅瓢蟲和深點食螨瓢蟲對這兩種蟲害進(jìn)行防治，這兩類瓢蟲一生可捕食上千蚧殼蟲和紅蜘蛛的卵、若蟲或成蟲，在蟲害防治上取得最佳效果[51]。蚜蟲、桃蛀螟以及刺蛾均為常見的桃樹蟲害，其中蚜蟲最為普遍[52]。油橄欖上的葉部害蟲主要是蚜蟲和紅蜘蛛[53]。十字花科蔬菜中大白菜的蟲害主要是桃蚜，基于該物種已證實揮發(fā)性有機物可增強寄主對桃蚜的防御能力[54]。

除蟲菊套種的觀賞植物中，菊花蟲害具有多發(fā)性、多樣性等特點，我國菊花主要蟲害種類為蚜蟲、紅蜘蛛、菊葉螨、菊花天牛、棉鈴蟲等[55]。茶用菊栽植中的蟲害防治對象也主要是蚜蟲。有著“藥罐子”之稱的月季有病蟲害高發(fā)的特點，其常見蟲害包括食葉害蟲、蛀干害蟲和刺吸害蟲，刺吸害蟲主要包括蚜蟲、蚧殼蟲、薊馬和紅蜘蛛等[56]。與除蟲菊套種的園藝植物蟲害多為蚜蟲和紅蜘蛛等植食性昆蟲，對植物的葉部和營養(yǎng)器官往往造成巨大損害。值得注意地是，在生物防治中他們具有相同的昆蟲天敵，而瓢蟲家族在其中占據(jù)一席之地。

除蟲菊套種作物參與生物防治有以下3種方式。首先，除蟲菊酯對多種同翅目蚜種和薊馬(Thysanoptera)有很高的致死性，且對鞘翅目害蟲如天牛幼蟲和甲蟲均有較好的防治效果[6]。當(dāng)害蟲取食含有除蟲菊酯的植株地上部分時，他們便會被驅(qū)避、擊倒或毒殺。(E)-beta-法尼烯作為蚜蟲報警素，也能有效驅(qū)避蚜蟲。其次，除蟲菊釋放的揮發(fā)性有機化合物能夠有效吸引異色瓢蟲的光顧以及食蚜蠅訪花產(chǎn)卵，而薊馬、蚜蟲、蚧殼蟲以及紅蜘蛛等昆蟲均可作為異色瓢蟲以及食蚜蠅幼蟲的食物源，這從生態(tài)層面解釋了除蟲菊套種可以有效降低套種植物蟲害程度。目前，利用澳大利亞瓢蟲、小紅瓢蟲、大紅瓢蟲、七星瓢蟲防治蚧殼蟲和蚜蟲已取得成功，異色瓢蟲在防治果樹和蔬菜上的蚜蟲過程中發(fā)揮巨大作用[59-60]。最后，除蟲菊釋放的揮發(fā)性有機物可有效激發(fā)套種作物體內(nèi)的活性成分物質(zhì)，提高其與抗逆相關(guān)的激素水平。通過除蟲菊酯的毒殺作用，揮發(fā)物的驅(qū)避效果和化感作用，可大大提升套種環(huán)境對蟲害的抵御能力。

表1 套種作物主要的蟲害種類及生物防治

利用除蟲菊套種防治蚜蟲可以達(dá)到互利互惠的效果，在套種植物選擇上可以選擇主要蟲害為蚜蟲的園藝植物，且套種后不引入新的嚴(yán)重危害除蟲菊的植食性昆蟲。因此，在選擇套種作物時要充分考慮各自的害蟲互相作用效果和其他影響因素。除蟲菊揮發(fā)性有機物可以引來掠食性瓢蟲進(jìn)行天然生物防治。除蟲菊間作還需要考慮與間作作物的花期，可選擇將除蟲菊初花期與套種植物的蟲害爆發(fā)期進(jìn)行一致調(diào)整。除蟲菊開花期(4-6月)被分為了8個時期，通常在初花期(4月)除蟲菊酯含量達(dá)到峰值且EβF大量釋放，是驅(qū)避害蟲吸引害蟲天敵的最佳時期，此時蟲害防治效果最佳。在除蟲菊套種過程中要選擇合適的栽培時間，可使得套種模式發(fā)揮最大的蟲害防治效益。

5 總結(jié)與展望

在過往的研究中除蟲菊通常作為一種經(jīng)濟作物種植，即使間作也僅僅是作為一種合理利用田間土地種植經(jīng)濟作物的補充方式，很少有利用除蟲菊的抗蟲特性用于間作的研究。但隨著生態(tài)農(nóng)業(yè)的發(fā)展和人們環(huán)保意識的增強，除蟲菊具有的揮發(fā)性萜烯化合物以及非揮發(fā)性的除蟲菊酯雙重抗蟲效果引發(fā)了人們的關(guān)注。前者能夠通過EβF模擬蚜蟲報警素趨避蚜蟲，還能吸引掠食性瓢蟲進(jìn)行保護除蟲菊和套種作物[16]，并且能夠協(xié)同加強除蟲菊酯對害蟲的趨避性[41]，而GD作為一種模擬信號素在昆蟲防御中起著作用[18]。這些VOCs還能夠作為一種潛在的誘導(dǎo)因子，促進(jìn)鄰接植物體內(nèi)抗逆相關(guān)物質(zhì)和激素水平提高[13]，從而提高間作作物對害蟲的防御性。而除蟲菊中的非揮發(fā)性除蟲菊酯可通過影響害蟲的鈉離子通路從而直接殺死害蟲或通過接觸排斥和空間排斥驅(qū)避害蟲，而不會對害蟲天敵造成危害。這些特性，使除蟲菊具有極強的間作應(yīng)用價值。目前除蟲菊與園藝植物套種綠色防治正處于初步探索階段，多與農(nóng)作物和果蔬套種，與花卉的套種模式及其效果有待進(jìn)一步研究。其套種應(yīng)用還具有極大的發(fā)展空間。對除蟲菊的間作可以考慮以下幾點建議。

1)除蟲菊套種關(guān)鍵在于不引入新的具有威脅性的植食性昆蟲，并合理利用花期合成的萜烯類有機物來實現(xiàn)抵御蟲害的效果。除此之外，還要考慮兩者或多個物種的時空適應(yīng)性，包括生長快慢，對陽光、水、肥等的競爭和栽植密度。在考慮控制蟲害的情況下，不要忽視套種系統(tǒng)下植物病害的發(fā)生和傳播。

2)在研究除蟲菊套種模式中，可重點關(guān)注天敵昆蟲(異色瓢蟲、蚜繭蜂和食蚜蠅幼蟲)組合釋放對園藝植物害蟲防治效果。捕食者和天敵的關(guān)系，植食性昆蟲的幼蟲和成蟲的競爭機制也是具有參考價值的。除了植物-昆蟲信號路徑和植物-昆蟲-天敵生態(tài)模式外還可以考慮除蟲菊在授粉中起的作用，除蟲菊吸引大量食蚜蠅、瓢蟲等非蜂媒授粉昆蟲，這些授粉昆蟲能夠為一些作物帶來額外的授粉機會。

3)除蟲菊還能夠和其他間作植物混合間作從而提高間作抗蟲效果，驗證套種系統(tǒng)下多個物種的次生代謝物水平變化、關(guān)鍵結(jié)構(gòu)基因的表達(dá)、相關(guān)激素水平變化和調(diào)控網(wǎng)絡(luò)將會是研究熱點，能產(chǎn)生多種次生代謝物的芳香植物和藥用植物則會是混合間作的極佳對象。

4)間作的發(fā)展離不開農(nóng)業(yè)的機械化，研究農(nóng)藝上規(guī)范的高產(chǎn)高效的間作配置和行間距配置，有利于降低間作和采收的人力成本，也有利于開放除蟲菊作為間作的附屬經(jīng)濟作物的經(jīng)濟價值，從而更好地實現(xiàn)大面積的機械化，從而將除蟲菊間作這一模式更好地服務(wù)我國生態(tài)農(nóng)業(yè)和環(huán)境保護。