楊志宏，劉志超，高忠燕，張顯光

換飛羽對丹頂鶴攝入能量需求的影響

楊志宏1，劉志超1，高忠燕2，張顯光2

（1.齊齊哈爾大學(xué) 生命科學(xué)與農(nóng)林學(xué)院，黑龍江 齊齊哈爾 161006；2.黑龍江扎龍國家級自然保護區(qū)，黑龍江 齊齊哈爾 161003）

為驗證丹頂鶴（）換飛羽對其攝入能量需求的影響，以夏季20只供給新鮮鯽魚（）和干玉米粒（）的成年丹頂鶴為研究對象，按是否換飛羽（包括初級、次級和三級飛羽），對換飛羽（實驗）與未換飛羽（對照）2組丹頂鶴的攝食量和攝入能量進行組間比較。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，飛羽脫落至修復(fù)期，實驗組比對照組丹頂鶴攝食玉米質(zhì)量和能量顯著減少（﹤0.05），攝食鯽魚質(zhì)量和能量顯著增加（﹤0.05），攝入總能量組間差異不顯著（﹥0.05）；快速生長和飛羽豐滿各時期，實驗組與對照組丹頂鶴攝食量與攝入能量組間差異均不顯著（﹥0.05）。結(jié)論，換飛羽不會對丹頂鶴攝入能量需求及適合度產(chǎn)生顯著影響。

丹頂鶴；飛羽；攝入能量；扎龍國家級自然保護區(qū)

換羽是鳥類固有的生理特征，也是鳥類為保證生存所特有的重要過程[1]。攝入能量需求是動物生存的基本特征，也是動物個體持續(xù)生存和成功繁殖的基礎(chǔ)。通過鳥類換羽特征和換羽期攝入能量需求的比較研究，對于進一步了解鳥類的分類、系統(tǒng)發(fā)育、進化歷史、對環(huán)境的適應(yīng)性、行為對策、遷徙鳥類的遷徙與停歇、生存與繁殖對策等方面都有重要意義。

鳥類換羽的部位、起始和持續(xù)時間的種間差異較大[2]。鳥類換羽受到鳥類生理生態(tài)學(xué)家們的廣泛關(guān)注，其中，鳥類遷徙途中或繁殖期間換羽報道較多，這些研究主要著眼于鳥類體內(nèi)能量儲備物質(zhì)變化和能耗情況[3, 4]。換羽對鳥類能量收支水平產(chǎn)生影響的相關(guān)報道較少[5]。

丹頂鶴（）為鶴形目（Gruiformes）鶴科（Gruidae）的大型涉禽，雜食性珍稀瀕危鳥類，IUCN(2012)和《中國生物多樣性紅色名錄-脊椎動物卷》將其列為瀕危（Endangered, E）物種[6]。丹頂鶴換飛羽期間，其飛行能力喪失與濕地頂端物種的優(yōu)勢減弱，換飛羽對其攝入能量需求有何影響，還未知。本文以夏季相同時-空及相同食物可獲得性條件下，通過比較20只成體(>5a)非繁殖丹頂鶴中換飛羽與未換飛羽組丹頂鶴的攝食量和攝入能量，驗證換飛羽丹頂鶴的攝入能量需求是否存在顯著差異，及探討換飛羽對其適合度的影響。

1 材料處理與研究方法

1.1 實驗動物處理和生物學(xué)特征觀察

扎龍國家級自然保護區(qū)（46°52′～47°32′N, 123°47′～123°37′E）是我國最大的丹頂鶴種源保護基地之一。本文以夏季扎龍保護區(qū)內(nèi)20只單籠舍飼喂新鮮鯽魚（）（白天足量）和干玉米粒（）（全天足量）的成體丹頂鶴為研究對象，一一對應(yīng)籠舍進行編號標(biāo)記，從繁殖丹頂鶴孵化后期開始，每日測量和記錄每只丹頂鶴的攝食量（預(yù)實驗），直至有第一只飛羽開始脫落當(dāng)日實驗正式開始，之后，在預(yù)實驗編號標(biāo)記方式不變的同時，增加標(biāo)記組內(nèi)每一個體是否換飛羽和換飛羽天數(shù)，即實驗從第一只丹頂鶴飛羽開始脫落開始直至最后換飛羽個體飛羽生長接近原飛羽長度時結(jié)束，最后，將對實驗期間換飛羽與未換飛羽丹頂鶴的攝食量數(shù)據(jù)再進行整合處理。丹頂鶴換飛羽起始時間存在個體差異，實際實驗耗時共計50d。

飛羽脫落和再生過程生物學(xué)特征變化觀察。觀察由保護區(qū)有著多年養(yǎng)護經(jīng)驗的工作人員協(xié)助完成?？紤]到多次觀察與測量存在誤傷丹頂鶴翅膀可能性，及人為干擾可能會對其攝入能量需求產(chǎn)生影響，所以僅對最早換飛羽的3只丹頂鶴飛羽（包括初級、次級和三級飛羽）生物學(xué)特征變化進行觀察（實驗期間氣候因素日間差異的影響忽略不計）。觀察發(fā)現(xiàn)，丹頂鶴換飛羽的特征變化特點及持續(xù)時間可分為飛羽脫落與修復(fù)、飛羽快速生長和飛羽豐滿3個時期。各時期飛羽特征變化如下：飛羽脫落與修復(fù)Ⅰ期（1～7d），即從舊飛羽脫落至新生飛羽的羽管顯現(xiàn)，大約需要7d。飛羽脫落，初級飛羽和次級飛羽最先脫落，初級飛羽1～3d和次級飛羽僅需1d左右全部脫落，三級飛羽脫落在次級飛羽脫落后大約需要1～2d。從飛羽開始脫落至7d時，已可見新生羽管顯露；快速生長Ⅱ期（8～28d），是指從新生飛羽的羽管顯露開始至接近原脫落飛羽長度的時間，大約需要21d。新生羽管外側(cè)頂端為白色，羽管長至約2～3cm后羽管外側(cè)頂端長出束狀羽（類似毛筆），羽管與旋轉(zhuǎn)包裹的束狀羽同步生長，束狀羽長至羽管外約3cm后長長同時展開變成羽狀；飛羽豐滿Ⅲ期（29～42d），指從快速生長期結(jié)束，至新生飛羽生長至接近原飛羽寬度的時間。

1.2 研究方法

1.2.1 攝食量與攝入能量

攝食量和攝入能量測量操作具體如下：用電子稱稱量食物質(zhì)量。每日上午07:30～08:00期間，將經(jīng)過稱量的鯽魚按編號倒入加好水的塑料桶中，依次掛于對應(yīng)編號的籠舍內(nèi)；下午16:30開始依次收集和稱量剩余鯽魚與其殘存組織質(zhì)量，供給和剩余鯽魚質(zhì)量之差記為當(dāng)日該只丹頂鶴攝食鯽魚量。之后，倒水、除冰（桶壁）、刷桶、消毒和洗凈備用。每日08:00～08:30期間稱量各籠舍內(nèi)玉米桶（玉米粒+朔料桶）重一次，次日與前日質(zhì)量之差記為前日干玉米粒的攝食量。分別取適量的鯽魚和干玉米粒樣品，稱重和標(biāo)記后，帶回實驗室，置于電熱鼓風(fēng)干燥箱內(nèi)烘干至恒重，再次稱重，之后使用粉碎機對樣品分別進行粉碎和研磨處理，最后分別取上述樣品1g進行食物熱值測定。用氧弾熱量計（GR-3500型，廣東）測定食物熱值。攝食量和攝入能的計算公式如下：

干物質(zhì)（kg）=物質(zhì)總重量（kg）－物質(zhì)中水質(zhì)量（kg）

攝食量（kg/d）=投食量（kg/d）－剩余食物量（kg/d）

攝入能量（kJ/d）=攝入干食物質(zhì)量（kg/d）×干食物熱值（kJ/kg）

攝入總能量（kJ/d）=攝入鯽魚能量（kJ/d）+攝入玉米粒能量（kJ/kg）

1.2.2 數(shù)據(jù)分組與整合處理

數(shù)據(jù)分組與整合處理。實驗期間，20只實驗個體中有8只換飛羽，以換飛羽為實驗組（=8）和未換飛羽為對照組（=12）將數(shù)據(jù)分組。丹頂鶴換飛羽的起始時間不同。實驗組數(shù)據(jù)整合處理方法：按換羽生物學(xué)特征觀察結(jié)果進行分期處理，即8只個體原始數(shù)據(jù)（攝食量與攝入能量）中，每一個體分別取其各自1～7d的參數(shù)進行均值處理后記為該個體Ⅰ期參數(shù)、取其8～28d均值記為Ⅱ期參數(shù)和29～42d均值記為Ⅲ期參數(shù)，以此實驗組均值參數(shù)進行組間比較；對照組數(shù)據(jù)整合處理方法：從實驗開始至結(jié)束，共計50d，將每日12只未換飛羽個體原始數(shù)據(jù)各參數(shù)進行均值處理，獲得與實驗日期相對應(yīng)的50個均值參數(shù)，然后，對應(yīng)每一換飛羽個體，按照其換飛羽起始時間和日期，在對應(yīng)日期的50個均值參數(shù)中分別取其1～7d, 8～28d和29～42d的參數(shù)進行均值處理，獲得與實驗組每一個體相對應(yīng)的對照組Ⅰ,Ⅱ和Ⅲ期參數(shù)值，以此對照組參數(shù)值進行組間比較。

1.3 數(shù)據(jù)分析

數(shù)據(jù)分析在SPSS 16.0中進行，采用-test的統(tǒng)計學(xué)方法（Paired-samples-test）分析換飛羽與未換飛羽丹頂鶴攝食量與攝入能量組間差異性，數(shù)據(jù)以平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤（Mean±）表示，﹤0.05為差異顯著。

2 結(jié)果

Ⅰ期，飛羽脫落與修復(fù)（1～7d）。數(shù)據(jù)顯示，實驗組丹頂鶴攝食玉米質(zhì)量和能量比對照組顯著減少26.30％和26.32％（﹤0.05），攝食鯽魚質(zhì)量和能量比對照組顯著增加33.33％和33.36％（﹤0.05），但攝入總能量組間差異不顯著（﹥0.05）（攝食玉米質(zhì)量=-6.663, d=14,=0.046；攝食鯽魚質(zhì)量=7.736, d=14,=0.044；攝入玉米能量=-6.656, d=14,=0.46；攝入鯽魚能量=7.738, d=14,=0.044；攝入總能量=-0.931, d=14,=0.364；見圖1和圖2）。

圖1 丹頂鶴攝食量的組間比較

注：a, b字母代表組間從小到大和差異顯著，下同

圖2 丹頂鶴攝入能量的組間比較

Ⅱ期，快速生長期（8～28d）。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，實驗組與對照組丹頂鶴攝食量和攝入能量均無組間顯著差異（﹥0.05）（攝食玉米質(zhì)量=0.420, d=14,=0.828；攝食鯽魚質(zhì)量=-1.368, d=14,=0.146；攝入玉米能量=0.435, d=14,=0.812；攝入鯽魚能量=-1.342, d=14,=0.144；攝入總能量=0.998, d=14,=0.382；見圖3和圖4）。

圖3 丹頂鶴攝食量的組間比較

圖4 丹頂鶴攝入能量的組間比較

Ⅲ期，飛羽豐滿期（29～42d）。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，實驗組與對照組丹頂鶴攝食量和攝入能量均無組間顯著差異（﹥0.05）（攝食玉米質(zhì)量=-0.338, d=14,=0.654；攝食鯽魚質(zhì)量=-0.338, d=14,=0.654；攝入玉米能量=-0.336, d=14,=0.648；攝入鯽魚能量=-0.336, d=14,=0.648；攝入總能量=-0.336, d=14,=0.648；見圖5, 6）。

圖5 丹頂鶴攝食量的組間比較

圖6 丹頂鶴攝入能量的組間比較

3 討論

3.1 換羽丹頂鶴的攝入能量需求

鳥類換羽部位、起始和持續(xù)時間的種間差異與鳥類進化有關(guān)[1]。相關(guān)研究中，有鳥類換羽期與其遷徙或繁殖期重疊或部分重疊、不重疊、機械性磨損、外力拔除及寄生蟲等原因?qū)е碌难a償性換羽，同種鳥類春秋兩季換羽，以及鳥類換飛羽對其能量收支水平產(chǎn)生影響的報道[1,4,7,8]。觀察發(fā)現(xiàn)，丹頂鶴換體表覆羽或飛羽（初級、次級、三級飛羽和尾羽）發(fā)生在夏季，時間與繁殖丹頂鶴孵化末期或育雛前期重疊；每年換羽期間，除當(dāng)年新生幼鳥和1齡亞成體外，其余個體體表覆羽會部分脫落及近半數(shù)個體換飛羽。

許多研究認(rèn)為鳥類的換羽、遷徙和繁殖都是其生活史中最耗費能量的過程[3, 4]。遷徙途中換羽鳥類的能量積累速度常顯著下降[3]。通過分析換羽鳥類體重與其體內(nèi)蛋白質(zhì)、糖類和脂類等物質(zhì)含量變化，及其維持體溫能耗增加等[3,9]，換羽鳥類能量積累速度降低和中途停留時間延長被認(rèn)為是換羽消耗了大量能量[10]。但受限于自然生境中鳥類食物可獲得性無法考量以及生存狀態(tài)受許多未知因素影響，這些結(jié)論還缺少鳥類攝食量與攝入能量需求等的直接證據(jù)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)，丹頂鶴換飛羽期間體表覆羽也會有部分脫落，攝入能量需求無顯著變化。炎熱夏季，換羽丹頂鶴在適應(yīng)氣溫升高維持體溫能耗減少季節(jié)性變化同時，還要應(yīng)對換羽前期羽毛脫落引起的維持體溫能耗增加的生理性變化，交互作用削弱了維持體溫能耗對其能量收支收益的影響。結(jié)合丹頂鶴換羽起始和持續(xù)時間、氣候特點、濕地頂級物種生物學(xué)特征優(yōu)勢等，從生理學(xué)角度考慮，本文認(rèn)為換羽對其能量收支及收益的影響應(yīng)該較小。

對于繁殖與換羽啟動時間，食物可獲得性被認(rèn)為是關(guān)鍵因素之一。春季黃腹山鷦鶯（）和純色山鷦鶯（）通過增加攝入食物來抵消換羽期與繁殖期重疊導(dǎo)致的能量消耗，這與棲息地豐富的食物資源以及它們對環(huán)境的適應(yīng)性有關(guān)[1]。丹頂鶴為雜食性和偏好肉食鳥類。實驗期間，自然生境中丹頂鶴可覓食食物種類和數(shù)量極為豐富，實驗丹頂鶴每日有足夠的食物（鯽魚白天足量和干玉米粒全天足量）可以取食，本文認(rèn)為可以忽略二者之間食物可獲得性差異對其攝入能量需求影響。結(jié)果顯示，換羽丹頂鶴的攝食量和攝入能量均無顯著變化，這與春季換羽期與繁殖期重疊時黃腹山鷦鶯（）和純色山鷦鶯等鳥類（）通過提高能量收支水平的生活史策略不同。從物種進化和食物可獲得性角度分析，本文認(rèn)為丹頂鶴換羽不會對其能量收支及收益產(chǎn)生顯著影響。

3.2 換飛羽對丹頂鶴適合度的影響

鳥類繁殖后啟動換羽在西古北區(qū)鶯類中被認(rèn)為是較原始狀態(tài)[11]。鳥類遷徙途中換羽、或換羽期間加快換羽速度以縮短換羽時間、或換羽與繁殖期重疊，被認(rèn)為是鳥類通過調(diào)控?fù)Q羽與遷徙或繁殖所需能量平衡的3種換羽策略[4]，也是其繁殖成功率最大化和個體持續(xù)生存最大化之間最優(yōu)權(quán)衡的結(jié)果[12]。生態(tài)學(xué)角度，丹頂鶴是K選擇物種，即低繁殖率和高繁殖成功率。繁殖丹頂鶴換羽發(fā)生在夏季(生存壓力最小)孵化末期或育幼前期，這種換羽策略有利于繁殖成功率。觀察發(fā)現(xiàn)，丹頂鶴換飛羽期間，飛行能力喪失和爭斗優(yōu)勢減弱，換飛羽與未換飛羽個體行為學(xué)差異明顯，這是否意味著換飛羽會對其適合度產(chǎn)生較大影響。

換飛羽不會對其生存產(chǎn)生較大影響。因為從能量收支角度，夏季丹頂鶴攝入能量需求全年最低，結(jié)果顯示換飛羽與未換飛羽丹頂鶴攝入能量均無組間顯著差異；丹頂鶴是濕地頂級物種，具喙、頸、腿三長特點，換飛羽對其覓食、取食和處理食物能力無影響；自然生境中，夏季，行走或奔跑即可（除非有飛行必要），這也是夏季自然生境中很少見到丹頂鶴飛行的原因。丹頂鶴換飛羽也不會對其繁殖產(chǎn)生較大影響。原因是從食物可獲得性角度來看，自然生境之中有著極為豐富的食物資源可供取食；至今，尚未發(fā)現(xiàn)雙親鳥同一年換飛羽；孵化后期換飛羽并不會對其孵化效果產(chǎn)生影響。幼鳥出殼后雙親鳥將帶領(lǐng)其幼鳥離巢、開始野外游走和覓食，直至幼鳥習(xí)飛時段，親鳥停止飛行，所以也不會對其育幼效果產(chǎn)生較大影響?？傊ろ旡Q換飛羽也應(yīng)該不會對其適合度(生存與繁殖)產(chǎn)生較大影響。

4 結(jié)論

本文認(rèn)為換飛羽不會對丹頂鶴的攝入能量需求及適合度產(chǎn)生顯著影響。

致謝：感謝扎龍保護區(qū)管理局對本研究的大力支持。

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Energy intake of red-crowned crane() during primaries shedding and regeneration

YANG Zhi-hong1，LIU Zhi-chao1，GAO Zhong-yan2，ZHANG Xian-guang2

(1.College of Life Science, Agriculture and Forestry, Qiqihar University, Heilongjiang Qiqihar 161006, China;2.Zhalong National Nature Reserve, Heilongjiang Qiqihar 161003, China)

In order to test the effect of molt (include primaries, secondaries and tertials) on food or energy intake of red-crowned cranes(), 20 adult red-crowned cranes supplied with sufficient fresh crucian carp () and dry corn () in summer were selected as subjects, and the food and energy intake of 2 groups between experimental group(molt) and control group(without molt) were compared during some cranes molting. The results showed that there was no significant difference on energy intake between the two groups in the periods from primaries shedding to repair, rapid growth and fullness(>0.05). In conclusion, molting had no significant effect on their energy intake.

；primaries；energy intake；Zhalong National Nature Reserve

2021-11-16

黑龍江省省屬本科高?；究蒲袠I(yè)務(wù)費面上項目（135409324）

楊志宏（1974-），男，遼寧本溪人，博士，副教授，主要從事鳥類保護生物學(xué)研究，13604525789，yzh0452@163.com。

Q958

A

1007-984X(2022)05-0084-05