軒轅玉潔，柳勁松

鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫

軒轅玉潔，柳勁松

（溫州大學(xué) 生命與環(huán)境科學(xué)學(xué)院，浙江 溫州 325035）

鳥(niǎo)類(lèi)是恒溫動(dòng)物，可以通過(guò)自身產(chǎn)生大量的熱以維持體溫的恒定．然而，自然界中有些鳥(niǎo)類(lèi)在面臨能量需求增加時(shí)，可以通過(guò)降低體溫的方式減少能量消耗以維持生存．鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫是指鳥(niǎo)類(lèi)靜止時(shí)的身體核溫顯著低于正常活動(dòng)狀態(tài)下鳥(niǎo)類(lèi)的體溫，包括靜止低體溫、日蟄伏和休眠．影響鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫的因素包括環(huán)境溫度、食物、激素水平和繁殖周期等．對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫生存策略進(jìn)行簡(jiǎn)述，旨在為后續(xù)研究提供參考．

鳥(niǎo)類(lèi)；兼性低體溫；環(huán)境溫度；食物

鳥(niǎo)類(lèi)是恒溫動(dòng)物，通過(guò)內(nèi)源性代謝產(chǎn)熱來(lái)維持較高的體溫．鳥(niǎo)類(lèi)的高體溫暗示了其巨大的能量支出，即代謝產(chǎn)熱相對(duì)較高．然而，鳥(niǎo)類(lèi)的一些行為和生理機(jī)制可以降低其代謝水平，包括生境的選擇、群居、兼性低體溫以及代謝特征的適應(yīng)性變化，如銀喉長(zhǎng)尾山雀（）可以利用兼性夜間低溫來(lái)降低低環(huán)境溫度下的能量消耗[1]．目前，采用無(wú)線電遙感勘測(cè)法研究自由放養(yǎng)鳥(niǎo)類(lèi)的體溫調(diào)節(jié)模式發(fā)現(xiàn)，白頰黑雁（）、波多短尾鴗（）、澳洲裸鼻鴟（）、白背鼠鳥(niǎo)（）等多數(shù)種類(lèi)在夜間出現(xiàn)低體溫現(xiàn)象[2]．這些行為和生理上的適應(yīng)性變化通常使得鳥(niǎo)類(lèi)的代謝及體溫具有明顯的節(jié)律，活動(dòng)時(shí)體溫較高，靜止時(shí)體溫較低[3]706．近年來(lái)的研究表明，鳥(niǎo)類(lèi)兼性低溫發(fā)生在更多的鳥(niǎo)類(lèi)中，對(duì)鳥(niǎo)類(lèi)的能量平衡發(fā)揮著重要作用[4-6]．

1　鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫

Reinertsen[7]，McKechnie[3]等將鳥(niǎo)類(lèi)夜間體溫明顯低于白天正?；顒?dòng)水平定義為兼性低體溫，分為深度低體溫（休眠及日蟄伏）和淺度低體溫（靜止低體溫）．日蟄伏與休眠之間的區(qū)別在于其持續(xù)的長(zhǎng)度及最低的臨界體溫，日蟄伏與靜止低體溫之間的界線尚不清晰．目前，公認(rèn)的標(biāo)準(zhǔn)是體溫下降幅度大于10 ℃即認(rèn)為鳥(niǎo)類(lèi)休眠或日蟄伏，相反則認(rèn)為是靜止低體溫[3]706．以往研究表明，僅體重低于80 g的小型鳥(niǎo)類(lèi)出現(xiàn)日蟄伏和休眠現(xiàn)象，而K?rtner[8]等發(fā)現(xiàn)，體重約500 g的茶色蟆口鴟（）在冬季也能休眠，表明出現(xiàn)兼性低體溫的鳥(niǎo)類(lèi)的體重已經(jīng)超過(guò)了先前的預(yù)測(cè)范圍．Reinertsen[7]認(rèn)為鳥(niǎo)類(lèi)在夜間出現(xiàn)的兼性低體溫反應(yīng)可能是作為應(yīng)對(duì)食物短缺或冷環(huán)境壓力的一種策略，對(duì)其降低體溫調(diào)節(jié)能力或減少能量消耗具有重要的作用．然而，對(duì)黑帽山雀（）的研究表明，兼性體溫過(guò)低也可能發(fā)生在白天，這種體溫過(guò)低的發(fā)生可能是個(gè)別山雀選擇的結(jié)果，且并不妨礙它們積極覓食[9]．

鳥(niǎo)類(lèi)與哺乳類(lèi)同屬于恒溫動(dòng)物，但這兩類(lèi)動(dòng)物對(duì)外部刺激所做出的兼性低體溫反應(yīng)有所不同．Geiser[10]等根據(jù)恒溫動(dòng)物低體溫持續(xù)時(shí)間的長(zhǎng)度、最低臨界體溫以及代謝減少程度等生理參數(shù)對(duì)動(dòng)物表現(xiàn)出來(lái)的兼性低體溫反應(yīng)進(jìn)行分類(lèi)，并認(rèn)為大多數(shù)情況下，鳥(niǎo)類(lèi)低體溫反應(yīng)的生理參數(shù)與哺乳類(lèi)的日蟄伏和休眠類(lèi)似．然而這些鳥(niǎo)類(lèi)與哺乳類(lèi)不同，其體溫雖低于正常水平，下降幅卻不超過(guò)10℃，只表現(xiàn)出靜止低體溫或受調(diào)控的低體溫．大多數(shù)具有休眠和日蟄伏特征的哺乳動(dòng)物其體溫調(diào)節(jié)遵循“進(jìn)入-維持-蘇醒”模式．在進(jìn)入階段，其主要特征是代謝下調(diào)和隨后的體溫下降；維持階段則是對(duì)某一特定體溫值的調(diào)節(jié)；蘇醒階段動(dòng)物的代謝產(chǎn)熱增加，使得體溫上升到正常水平．與哺乳類(lèi)相比，鳥(niǎo)類(lèi)在兼性低體溫期間體溫調(diào)節(jié)模式是相對(duì)可變的，在不同種類(lèi)之間和不同個(gè)體之間可能存在大量不同的體溫調(diào)節(jié)模式[11]．如虹彩蜂鳥(niǎo)（）、黑蜂鳥(niǎo)（）、燕尾蜂鳥(niǎo)（）在半自然條件下體溫調(diào)節(jié)模式存在多種形式（見(jiàn)圖1）．

圖1　3種蜂鳥(niǎo)在半自然條件下的體溫調(diào)節(jié)模式[3]

2　鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫的地理分布

在所有的動(dòng)物地理區(qū)系中，除了東洋界以外均有報(bào)道一些鳥(niǎo)類(lèi)物種的兼性低體溫反應(yīng)（見(jiàn)表1），隨著緯度從高到低，鳥(niǎo)類(lèi)出現(xiàn)低體溫的物種數(shù)有增加的趨勢(shì)，如澳大利亞界11種，古北界16種，新熱帶界29種．

表1　鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫的地理分布[3]

在鳥(niǎo)類(lèi)的11個(gè)目中，部分種類(lèi)曾報(bào)道存在兼性低體溫，但大多數(shù)鳥(niǎo)類(lèi)未發(fā)現(xiàn)有低體溫現(xiàn)象[3]714-715．對(duì)部分鳥(niǎo)類(lèi)的體溫?cái)?shù)據(jù)（ΔT/℃=norm-min．式中：ΔT為體溫變化幅；norm為正常體溫；min為最低臨界體溫）進(jìn)行了分類(lèi)統(tǒng)計(jì)（見(jiàn)表2）．由表2可見(jiàn)，鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫能力表現(xiàn)出較大的種屬差異性，且受體重影響較大，如體型較大的雁鴨類(lèi)和雉雞類(lèi)的體溫變化幅度均小于10 ℃[12-13]．此外，更明顯的低體溫（ΔT≥20 ℃）僅在雨燕科、蜂鳥(niǎo)科和夜鷹科等少數(shù)科中發(fā)現(xiàn)．

表2　鳥(niǎo)類(lèi)兼性體溫分類(lèi)統(tǒng)計(jì)（ΔTb/℃=Tnorm-Tmin）

3　鳥(niǎo)類(lèi)兼性低溫起源及影響因素

關(guān)于鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫的起源，Geiser[13]認(rèn)為鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫與較小的體型和不可預(yù)測(cè)的食物供給聯(lián)系密切，但Malan[14]認(rèn)為鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫可能與物種的進(jìn)化有關(guān)，如哺乳動(dòng)物中相對(duì)原始的物種象鼩（）具有明顯的日蟄伏直接證明了該假說(shuō)，紅背鼠鳥(niǎo)（）和班鼠鳥(niǎo)（）的體溫調(diào)節(jié)類(lèi)型也為該假說(shuō)提供了間接支持[3]716．在系統(tǒng)發(fā)育較為原始的類(lèi)群中，鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫與當(dāng)前關(guān)于動(dòng)物異溫性的演變觀點(diǎn)相符合．

環(huán)境溫度是導(dǎo)致鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫的因素之一．大多數(shù)小型鳥(niǎo)類(lèi)在低溫條件下表現(xiàn)出不同程度的兼性低體溫反應(yīng)．不同程度的低體溫在生理上表現(xiàn)為代謝率的變化，鳥(niǎo)類(lèi)低體溫時(shí)的代謝率與正?；顒?dòng)時(shí)的代謝率有顯著差異[15]．如相比于日間，鳩鴿科（Columbidae）小長(zhǎng)尾鳩（）夜間體溫為34.4 ℃，降低4 ℃，代謝率減少22.0%；燕科（Hirundinidae）毛腳燕（）夜間體溫為25.7 ℃，降低13.2 ℃，代謝率減少20.0%；夜鷹科（Eurostopodidae）的夜鷹（）夜間體溫為29.6 ℃，降低10.9 ℃，代謝率減少51.8%等[16]．這些鳥(niǎo)類(lèi)代謝率下降程度直接反映了低體溫期間節(jié)約能量的大?。?/p>

食物是引起鳥(niǎo)類(lèi)夜間體溫降低的另一重要因素．作為應(yīng)對(duì)夜間食物攝入量減少的一種策略，改變體溫調(diào)節(jié)能力或減少能量消耗具有重要作用．Reinertsen[7]認(rèn)為鳥(niǎo)類(lèi)在夜間出現(xiàn)的兼性低體溫反應(yīng)可能是作為應(yīng)對(duì)食物短缺或冷環(huán)境壓力的一種策略，對(duì)其增加體溫調(diào)節(jié)能力或減少能量消耗具有重要作用[3，17]．褐頭山雀（）在限食條件下體溫會(huì)降低5.9 ℃，崖沙燕（）在食物減少時(shí)體溫降低5.1 ℃，而長(zhǎng)時(shí)間饑餓導(dǎo)致倉(cāng)鸮（）自身能量?jī)?chǔ)備不足，最終在夜間出現(xiàn)低體溫反應(yīng)[18]．早期的研究表明，食物是引起寬尾煌蜂鳥(niǎo)（）日蟄伏唯一、直接的決定因子[19]．如寬尾煌蜂鳥(niǎo)在食物充足的時(shí)候采取不蟄伏的對(duì)策，而在夜間食物匱乏時(shí)則有蟄伏現(xiàn)象（見(jiàn)圖2）．后期更深入的研究表明，蜂鳥(niǎo)蟄伏受一系列因子決定，包括季節(jié)性變化、感知食物的可利用性及同化率的暫時(shí)性變化等[20]．鳥(niǎo)類(lèi)在食物短缺時(shí)立即進(jìn)入低體溫狀態(tài)使其能量支出達(dá)到最小，以減少食物短缺帶來(lái)的生存壓力．

圖2　食物決定寬尾煌蜂鳥(niǎo)是否進(jìn)入日蟄伏[21]

為了降低被捕食的風(fēng)險(xiǎn)并且度過(guò)夜間食物短缺的時(shí)段，小型鳥(niǎo)類(lèi)常常需要調(diào)節(jié)夜間體溫以節(jié)省能量?jī)?chǔ)備[4]919．如當(dāng)藍(lán)山雀（）的脂肪儲(chǔ)備充足時(shí)會(huì)維持正常體溫，但體內(nèi)脂肪儲(chǔ)備不足會(huì)引起體溫降低[22]．鳥(niǎo)類(lèi)能量?jī)?chǔ)備的增加，一方面能提高生存和繁殖成功率，另一方面也是應(yīng)對(duì)夜間不可預(yù)測(cè)的食物獲取的一種生存策略，其最終目的是為了躲避危險(xiǎn)以及增加代謝產(chǎn)熱，保持巢內(nèi)溫度，確保卵孵化成功[23]．

繁殖周期和激素水平在鳥(niǎo)類(lèi)的兼性低體溫中起到重要作用．Merola-Zwartjes[2]等發(fā)現(xiàn)，波多黎各短尾鳼（）的休眠僅限于雌性動(dòng)物，表明性激素可能對(duì)不同性別鳥(niǎo)類(lèi)的休眠產(chǎn)生影響．雄性走鵑（）在繁殖期可以維持正常體溫，而雌性和非繁殖期間的雄性依然存在低體溫的現(xiàn)象[24]；繁殖期的藍(lán)鹱（）即使在低溫環(huán)境或食物短缺時(shí)也不出現(xiàn)低體溫現(xiàn)象．與此類(lèi)似，繁殖期的小型哺乳類(lèi)動(dòng)物的雄性激素水平可能是其日蟄伏和冬眠的影響因素，如去雄的南非囊鼠（）易進(jìn)入蟄伏，通過(guò)注射雄性激素后則可抑制蟄伏[25]．

鳥(niǎo)類(lèi)兼性低體溫是一種長(zhǎng)期進(jìn)化、發(fā)展、演化而來(lái)的生存策略，受環(huán)境溫度、食物資源、激素水平及繁殖周期等一系列的生理生態(tài)因素共同調(diào)節(jié)，能夠有效地應(yīng)對(duì)食物短缺或低溫環(huán)境壓力，在減少能量消耗方面具有重要作用．我國(guó)地處東洋界，至今未見(jiàn)該地域鳥(niǎo)類(lèi)出現(xiàn)深度低體溫現(xiàn)象報(bào)道，未來(lái)研究前景廣闊．

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Facultative hypothermia in birds

XUANYUAN Yujie，LIU Jinsong

（School of Life and Environmental Sciences，Wenzhou University，Wenzhou 325025，China）

Birds are homeotherm which can produce a lot of heat by itself to maintain a constant body temperature．When faced with increased energy demands, some birds in nature can reduce energy consumption by lowering their body temperature to maintain survival．Facultative hypothermia is defined when birds body temperature is significantly below the active level，including rest-phase hypothermia，daily torpor and hibernation．There are many factors influencing bird hypothermia response，including environmental temperature, food，hormone level and reproductive cycle．Reviews the survival strategy of facultative hypothermia in birds，aiming to provide reference for subsequent research．

bird；facultative hypothermia；ambient temperature；food

1007-9831（2022）08-0082-05

Q95

A

10.3969/j.issn.1007-9831.2022.08.016

2022-05-06

國(guó)家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目（31971420）

軒轅玉潔（1996-），女，安徽合肥人，在讀碩士研究生，從事動(dòng)物生理生態(tài)學(xué)研究．E-mail：20451334035@stu.wzu.edu.cn

柳勁松（1964-），男，黑龍江齊齊哈爾人，教授，博士，從事動(dòng)物生理生態(tài)學(xué)研究．E-mail：ljs@wzu.edu.cn