園林植物炭疽病研究進展

裴張新，王志華，于靜亞，毛潤萍，劉超，董立坤

（武漢市園林科學研究院,湖北 武漢 430081）

炭疽病是由炭疽菌屬Colletotrichum引起的一種常見的植物真菌病害，在世界范圍內均有發(fā)生[1]。該屬真菌寄主范圍極為廣泛，不僅能侵染大田作物和經(jīng)濟作物并導致減產(chǎn)，還危害觀賞園藝植物、藥用植物等，造成經(jīng)濟損失[2]，并且部分炭疽菌會在瓜果蔬菜收獲前潛伏侵染到其表面，在果蔬貯藏和運輸階段發(fā)病，使其品質受到嚴重影響[3]。植物病理學家根據(jù)其科研價值及對果蔬經(jīng)濟效益的影響，于2012年將炭疽菌屬真菌推選為世界第八大植物病原真菌[4]。近年來不斷有研究表明，隨著化學農(nóng)藥的過量使用，炭疽菌屬部分真菌已對常見的廣譜性殺菌劑產(chǎn)生抗藥性，極大增加了植物炭疽病的防治難度[5-7]。

園林植物炭疽病是指在城市綠地和園林綠化中種植和應用的植物因炭疽菌屬真菌侵染引起的植物病害，是危害園林植物最為嚴重的病害之一[8]，在女貞Ligustrum lucidum、鵝掌楸Liriodendron chinense、麥冬Ophiopogon japonicus、檵木Loropetalum chinense、齒葉冬青Ilex crenata、枸骨Ilex cornuta等幾十種常見園林綠化植物上都可發(fā)生[9]。

1 炭疽菌屬真菌分類

炭疽菌屬真菌具有豐富的多樣性，由于該屬真菌的重要性及半活體營養(yǎng)型的特點，其分類問題一直是真菌分類學家研究的熱點[10]。自1831年Corda建立炭疽菌屬以來，該屬真菌分類的依據(jù)先后經(jīng)歷了以分生孢子盤上是否具剛毛、寄主專化性和病原菌純培養(yǎng)的形態(tài)學、致病力、寄主范圍等為標準的數(shù)個階段[11]，根據(jù)不同分類標準，炭疽菌屬真菌的種類數(shù)量被分為從29 種至700 余種不等[2,12]。其中Sutton 所建立炭疽菌屬真菌的分類系統(tǒng)被廣泛認可，并且一直沿用至今[13]。Mills 在1992年通過比對膠孢炭疽菌Colletotrichum gloeosporioides菌株的ITS1序列差異，首次將分子鑒定引入到炭疽菌屬真菌的分類中來[14]。隨著分子生物學技術在真菌分類鑒定應用中不斷發(fā)展，其對炭疽菌屬真菌的分類鑒定產(chǎn)生重要影響，炭疽菌屬下分類單元也在不斷增加[15-16]。目前，炭疽菌屬真菌被分類為：膠孢炭疽復合種、博寧炭疽Colletotrichum boninense復合種、尖孢炭疽Colletotrichum acutatum復合種、長直孢炭疽Colletotrichum gigasporum復合種、禾生炭疽Colletotrichum graminicola復合種、圓孢炭疽Colletotrichum orbiculare復合種、平頭炭疽Colletotrichum truncatum復合種、白蠟樹炭疽Colletotrichum spaethianum復合種、毀滅炭疽Colletotrichum destructivum復合種、束狀炭疽Colletotrichum dematium復合種和尾狀炭疽Colletotrichum caudatum復合種，以及未被中文命名的Colletotrichum magnumcomplex、Colletotrichum dracaenophilumcomplex、Colletotrichum orchidearumcomplex，共計14 個復合種及部分獨立種[1,10]。因炭疽菌屬的重要性和復雜性，以及分子生物學技術的不斷發(fā)展與其在物種分類學中的應用，炭疽菌屬真菌的分類在未來將會一直是分類學家們關注的焦點。

2 炭疽菌屬真菌營養(yǎng)方式及侵染定殖

炭疽菌屬真菌的營養(yǎng)方式可大致分為死體營養(yǎng)型、半活體營養(yǎng)型、潛伏或靜止型和內生型4 種類型[17]，其營養(yǎng)方式類型主要取決于病原菌種類、寄主種類以及發(fā)育階段、環(huán)境條件等因素[13]，因此炭疽菌屬常被作為模式真菌來研究不同營養(yǎng)方式真菌與植物的互作體系[17]。也有學者將炭疽菌屬真菌營養(yǎng)方式直接列為半活體營養(yǎng)型寄生[1]。多數(shù)炭疽菌屬真菌在侵入寄主植物細胞的早期階段為活體營養(yǎng)方式，即隨著侵入時間的推移逐漸轉變?yōu)樗荔w營養(yǎng)方式，這些病原菌在宿主植物細胞的侵入階段形成初生菌絲，此時病原菌往往并未直接殺死宿主細胞，但隨著次生菌絲逐漸侵入并殺死相鄰宿主細胞，病原菌營養(yǎng)方式轉變?yōu)樗荔w營養(yǎng)[18-19]。

炭疽菌屬真菌對寄主植物的危害通常始于病原菌附著在寄主植物表面的分生孢子萌發(fā)形成附著胞，附著胞在侵入釘?shù)膸椭麓┩讣闹髦参锝琴|層和表皮細胞壁進入寄主組織[20]。如通過對該屬病原菌侵染杧果Mangifera indica和牛油果Butyrospermum parkii的研究發(fā)現(xiàn)，病原菌可通過甘油積累產(chǎn)生的較大膨壓，使侵入釘穿透宿主植物角質層完成侵染[21-22]；對引起辣椒Capsicum annuum炭疽病的膠孢炭疽菌研究發(fā)現(xiàn)，其可在辣椒果實表面形成附著胞，產(chǎn)生侵入釘穿透其角質層到達表皮細胞[23]；希金斯刺盤孢Colletotrichum higginsianum侵染擬南芥Arabidopsis thaliana時同樣是依靠侵入釘穿透寄主表皮完成侵染過程[24]。但也有報道稱，在少數(shù)情況下病原菌可通過氣孔或傷口在不形成附著胞的情況下直接完成侵染，如尖孢炭疽菌雖然可以與其他炭疽菌一樣借助附著胞等侵染結構完成對宿主植物的侵染，但有些情況下也可通過葉片上的氣孔進入宿主細胞完成侵染[25]；而桑樹炭疽病的病原膠孢炭疽菌侵染桑葉時，既沒有附著胞產(chǎn)生，侵染菌絲也不直接穿透葉片角質層，而是在桑樹葉片氣孔上方或氣孔腔內形成侵染囊泡，通過氣孔進入葉片[26]。

3 園林植物炭疽病癥狀及危害

園林植物炭疽病的主要癥狀是：在發(fā)病初期，植物染病部位會出現(xiàn)紅褐色的小斑點，隨著病程的發(fā)展，這些斑點會擴展成不規(guī)則的病斑，并且明顯可見病斑與健康組織之間的交界，部分病斑上會形成輪紋狀排列的小黑點，即炭疽菌的分生孢子盤[27]；發(fā)病嚴重時病斑可占據(jù)整個葉片，影響寄主植物的光合與呼吸作用[28]。炭疽菌不僅危害植物葉片，也可危害幼枝、莖稈、花和果實等部位，在受害部位形成病斑，輕則影響觀賞價值，重則導致植株長勢衰弱、枝枯甚至死亡，嚴重影響植物的觀賞及經(jīng)濟價值[29]。

近年來，隨著園林植物病害研究的深入，對炭疽菌屬真菌的寄主范圍和致病種類的認識也越來越廣泛和豐富。吳碧云2019年在廣州市花卉病害調查中發(fā)現(xiàn)，長春花Catharanthus roseus炭疽病和紫背竹芋Stromanthe sanguinea炭疽病的病原菌分別為平頭炭疽菌和暹羅炭疽菌Colletotrichum siamense，對廣州市花卉產(chǎn)業(yè)造成較大的經(jīng)濟影響[30]；羅那2020年通過對南昌市森林主要病害調查發(fā)現(xiàn)，桂花Osmanthus fragrans炭疽病和紅葉石楠Photinia×fraseri炭疽病以及杉木炭疽病在當?shù)貜V泛存在，嚴重危害樹木生長[31]；韓冬蓮2020年總結聊城地區(qū)園林植物常見病蟲害發(fā)現(xiàn)，炭疽病可危害桂花、石楠Photinia serratifolia、櫻花Prunus×yedoensis、玉蘭Yulania denudata、月季Rosa chinensis、杜鵑Rhododendron simsii等常見園林植物[32]；李翰文 等2021年在成都市灑金珊瑚Aucuba japonicavar.variegata上，通過分離病原菌將致病菌鑒定為暹羅炭疽菌、隱秘炭疽菌Colletotrichum aenigma、喀斯特炭疽菌Colletotrichum karstii和果生炭疽菌Colletotrichum fructicola，并且發(fā)現(xiàn)來自其他寄主的炭疽病菌可能會成為灑金珊瑚炭疽病的潛在侵染源[33]；駱愛玲以華南地區(qū)的園林植物為研究對象，在2021年對常見的園林植物病蟲害進行分析，發(fā)現(xiàn)炭疽病主要危害芍藥Paeonia lactiflora、牡丹Paeonia×suffruticosa等植物，造成植株的莖葉、花瓣凋萎[34]；董金龍2022年研究發(fā)現(xiàn)，毀滅炭疽菌嚴重影響紅心蓮Echeveria‘Perle von Nürnberg’等多肉植物的產(chǎn)量與品質[28]。

也有眾多首次被報道的園林植物被炭疽菌屬真菌侵染。2012年首次在廣州地區(qū)發(fā)現(xiàn)，由斯高威爾刺盤孢菌Colletotrichum scovillei侵染引起的樟科植物陰香Cinnamomum burmanni炭疽病，對其產(chǎn)量和品質造成嚴重威脅[35]。2017年分離鑒定武漢市金森女貞Ligustrum japonicum‘Howardii’真菌病害的病原時首次發(fā)現(xiàn)，暹羅炭疽菌可侵染金森女貞[36]；2019年首次發(fā)現(xiàn)，果生炭疽菌侵染重要的油料作物攸縣油茶Camellia yuhsienensis，對當?shù)赜筒璁a(chǎn)業(yè)造成經(jīng)濟損失[37]；2021年首次在浙江省臺州市發(fā)現(xiàn)，果生炭疽菌侵染櫻桃Prunus tomentosa葉片引起葉斑病，葉片上會形成水漬狀褐色壞死病斑[38]；2022年首次在泰國觀花植物距瓣豆Centrosema pubescens上發(fā)現(xiàn)可可炭疽菌Colletotrichum theobromicola侵染葉片，嚴重影響其經(jīng)濟價值[39]。炭疽菌屬真菌對園林植物的危害不僅限于目前已知的種類。

4 園林植物炭疽病發(fā)生規(guī)律及特點

炭疽菌屬真菌病害的初侵染源一般為越冬的菌核或菌絲體，可以存在于病殘體和土壤中。當溫濕度適宜時，菌絲體和菌核萌發(fā)產(chǎn)生子囊孢子，子囊孢子通過風雨傳播到寄主植物表面萌發(fā)形成附著胞以完成侵染定殖，隨后在宿主植物上形成病斑，隨著侵染菌絲的發(fā)育形成分生孢子，分生孢子再次隨風雨傳播附著到寄主植物表面，完成再侵染。病原菌也可以在溫濕度降低后以菌核或菌絲體的形式越冬，并在下一個條件適宜的時期子囊殼萌發(fā)產(chǎn)生子囊孢子，再次完成初侵染[15]。

炭疽病的發(fā)生受環(huán)境影響較大，且在高溫、高濕條件下發(fā)病較為嚴重[40]。范曉龍 等通過對南方紅豆杉Taxus wallichianavar.mairei及芳香樟Cinnamomum camphoravar.linalooliferaFujita 兩種植物炭疽病研究發(fā)現(xiàn)，病害均在高溫高濕的條件下易于發(fā)生，以菌絲在落葉或殘留于樹上的病葉組織中越冬，在翌年5月初以分生孢子形式經(jīng)風雨傳播，于5月下旬開始表現(xiàn)病征，7-9月達到發(fā)病高峰期[40]；王洪波研究發(fā)現(xiàn)，山藥Dioscorea opposita炭疽病病原菌同樣也以菌絲在落葉或病殘組織中越冬，翌年5月菌絲萌發(fā)產(chǎn)生分生孢子借助風雨等途徑傳播擴散，7-9月達到發(fā)病高峰期，當年11月病害逐漸消失進入下一個循環(huán)階段[41]；郝小麗研究發(fā)現(xiàn)，八角金盤Fatsia japonica炭疽病每年6-9月隨著溫度的升高，傳播速度急劇加快，以菌絲和分生孢子盤的形式在田間病殘體越冬，并在來年溫度升高時形成分生孢子，借助風雨通過植物氣孔或傷口侵染植物[42]。

5 園林植物炭疽病的防治

園林植物種類的多樣性及同一品種植物親本的高度同源性[43]，炭疽菌屬真菌混合侵染的特點以及不同種間病原菌對同種類型殺菌劑敏感性不同，導致園林植物炭疽病的田間防控相比于其他病害需要投入更多成本[44]。防治炭疽病主要通過日常養(yǎng)護管理和化學防治，近些年來隨著生態(tài)保護理念的普及，生物防治也開始被納入園林植物炭疽病的防治策略中[45]。

5.1 日常養(yǎng)護管理

適時采摘病殘枝集中處理、冬季清園、合理密植等措施能夠有效降低炭疽病的初侵染源數(shù)量[46-47]，從而降低發(fā)病率。通過控制培床溫濕度和通風情況、及時清除感病植株能有效防止溫室大棚中炭疽病的發(fā)生[47]。

5.2 化學防治

在目前的園林植物養(yǎng)護工作中，化學防治是防治炭疽病的主要手段，最普遍使用的殺菌劑以三唑類、咪唑類、甲氧基丙烯酸酯類等為主，并且以殺菌劑作為防治炭疽病的方式也將在未來持續(xù)較長一段時間[44-45]。

左璐瑩 等通過離體葉片法測定發(fā)現(xiàn)，水楊酸與咪鮮胺混用可有效降低油茶炭疽病防治過程中咪鮮胺的用量，并且能極大提高咪鮮胺的防治效果[48]；侯秀明 等通過藥效試驗發(fā)現(xiàn)，肟菌戊唑醇可顯著抑制白及Bletilla striata炭疽病病原菌Colletotrichum orchidophilum的菌絲生長[49]；胡珊 等通過室內藥效實驗測定發(fā)現(xiàn)，當四霉素與苯醚甲環(huán)唑以7∶3 的配比混配時，對馬纓杜鵑Rhododendron delavayi炭疽病病原菌松針刺盤孢菌Colletotrichum fioriniae的菌絲生長有顯著抑制作用[50]。

在不同殺菌劑對炭疽菌屬真菌病害的田間防效實驗評價研究中，徐進 等發(fā)現(xiàn)，咪鮮胺對梔子Gardenia jasminoides炭疽病有著良好的田間防治效果[51]；韋薇 等發(fā)現(xiàn)，兩種作用機制不同的殺菌劑苯醚甲環(huán)唑和代森錳鋅均能對柑橘Citrus reticulata炭疽病起到良好的田間防治效果，并且兩種殺菌劑復配也不會產(chǎn)生拮抗作用[52]；周貝貝 等通過對碭山梨炭疽病病原菌果生炭疽菌田間藥效試驗和6 種藥劑組合田間藥效試驗發(fā)現(xiàn)，二氰蒽醌和苯甲嘧菌酯交替使用能有效控制田間梨炭疽病的發(fā)生[53]。

隨著炭疽病田間防治化學藥劑的不斷使用，對果蔬品質造成影響和病原菌抗藥性產(chǎn)生等問題也開始逐漸顯現(xiàn)出來。周貝貝 等通過化學藥劑田間防治碭山梨炭疽病發(fā)現(xiàn)，有的藥劑組合對炭疽病的防效不明顯，并且在藥劑噴施后會對梨的果重、硬度、果形指數(shù)和果點大小等品質造成影響[53]；許媛 等從江蘇省句容市葡萄Vitis viniferaL.種植地中采用單孢分離的方法分離出51 個葡萄炭疽單孢分離株，其中的24 個菌株對苯并咪唑類殺菌劑表現(xiàn)出不同的抗藥性[54]；從湖北區(qū)域草莓和山藥種植區(qū)分離的125 株炭疽菌分離株進行抗藥性測定發(fā)現(xiàn)，52.8%的分離株對多菌靈表現(xiàn)出抗性，不同分離株的耐藥頻率也不相同，其中暹羅炭疽菌和果生炭疽菌抗性頻率較高[55]。

5.3 生物防治

近年來，隨著人們生態(tài)保護意識的增強，生物防治已成為國內外植物保護專家學者的研究熱點，并且有眾多植物源殺菌劑及生防菌已經(jīng)被開發(fā)成生防制劑。在對炭疽菌的生物防治研究中，徐睿 等通過研究枯草芽孢桿菌Bacillus subtilisYL13 和球孢鏈霉菌球孢亞種Streptomyces globisporussubsp.GlobisporusF10 菌株發(fā)酵液對5 種油茶炭疽菌生長的影響，發(fā)現(xiàn)2 株生防菌發(fā)酵液在離體葉片上，對油茶炭疽病有良好的防治效果[56]；張曉勇 等用組織分離法從紅花龍膽Gentiana rhodantha莖稈內分離出貝萊斯芽孢桿菌Bacillus velezensis菌株，通過與杧果炭疽病病原菌進行對峙培養(yǎng)發(fā)現(xiàn)，該菌株的發(fā)酵液可顯著抑制病菌菌絲生長及孢子萌發(fā)[57]；汪玉玲等從健康文心蘭Oncidium hybridum葉片分離獲得1 株內生菌株解淀粉芽孢桿菌Bacillus amyloliquefaciensWB75，通過平板對峙法和發(fā)酵液抑菌性試驗發(fā)現(xiàn)，菌株WB75 對文心蘭致病菌熱帶生炭疽菌Colletotrichum tropicicola有較好的抑制作用[58]。

6 討論與展望

園林植物炭疽病是園林植物上最為嚴重的真菌病害之一，盡管該病害可能導致植物落葉，并在嚴重情況下導致整株死亡，但由于園林植物與農(nóng)作物有所不同，炭疽病的發(fā)生并不能直接造成經(jīng)濟損失，其嚴重性往往被園林養(yǎng)護工作者忽視。加強對園林植物炭疽病的預防監(jiān)測投入，在園林植物養(yǎng)護工作中始終貫徹“預防為主，防治結合”的綜合治理策略，能有效降低防治成本。此外，通過定期巡視、觀察植物的病斑和病征，并利用現(xiàn)代技術方法進行病害的早期診斷和監(jiān)測，有助于及早發(fā)現(xiàn)病害，采取相應措施進行防治，從而降低投入成本，并保護城市園林植物的健康。

炭疽菌屬真菌種類多樣、寄主繁多，且種間對同一類型殺菌劑敏感性存在差異，同時在炭疽病防治工作中存在化學農(nóng)藥濫用的情況，導致炭疽菌產(chǎn)生抗藥性，使得炭疽病在田間防控比其他病害更加復雜，加大了防控難度。早在2009年，浙江杭州草莓產(chǎn)區(qū)已出現(xiàn)膠孢炭疽菌對多菌靈產(chǎn)生抗藥性而防治失敗的案例[59]；對甲氧基丙烯酸酯類藥劑產(chǎn)生抗藥性的情況也在我國部分地區(qū)桃炭疽病菌上發(fā)生，從貴州、廣東、河北、山東4 個省份分離出的果生炭疽菌菌株有74%對吡唑醚菌酯有高抗藥性[60]；陳聃 等2013年發(fā)現(xiàn)，采自浙江省葡萄上的膠孢炭疽菌菌株對戊唑醇已產(chǎn)生了中等抗性[61]；李河 等2019年對湖南省油茶苗圃地的油茶炭疽病樣品進行分離鑒定及抗性研究發(fā)現(xiàn)，分離出的果生炭疽菌菌株對乙霉威表現(xiàn)出抗性[62]。為應對不斷出現(xiàn)的抗藥性問題，應篩選出高效低毒的化學藥劑，以有效地防治炭疽病。該策略將顯著改善由于抗藥性而導致炭疽病防治效果不佳的情況。

由于無公害和無化學殘留等優(yōu)勢，生防制劑在植物病蟲害的防治和促進植物生長方面具有廣闊的應用前景。然而，目前在園林植物炭疽病的生物防治應用方面的研究相對較少。近年來生物防治的研究熱度雖在逐年上升，但與化學防治相比，生物防治在時效性和成本方面的優(yōu)勢并不十分明顯。與農(nóng)田生態(tài)環(huán)境相比，城市生態(tài)系統(tǒng)的植物種類更為復雜。城市是人類活動的主要場所，對環(huán)境安全的需求更高，對化學農(nóng)藥的使用接受程度較低。因此，篩選出能夠高效且經(jīng)濟防治炭疽病的生防菌或已開發(fā)的生防制劑，對園林植物炭疽病進行防治或將成為未來的研究熱點。

將生物防治方法應用于城市園林植物的養(yǎng)護工作中，能最大限度地減少化學農(nóng)藥在城市生態(tài)系統(tǒng)中的使用，減少藥劑施用對人類和生物多樣性造成的直接或潛在危害，確保城市園林生態(tài)系統(tǒng)的安全性，對綠色生態(tài)環(huán)境建設也具有深遠的意義。盡管當前的研究相對有限，但隨著科學技術的不斷發(fā)展和人們生態(tài)保護意識的增強，可以預見生物防治在園林植物炭疽病防治中將擁有廣闊的發(fā)展前景。隨著對生態(tài)系統(tǒng)的深入了解以及生物防治技術的不斷創(chuàng)新，將能開發(fā)出更多有效且環(huán)境友好的技術和產(chǎn)品防治炭疽病，從而為園林植物健康提供可持續(xù)的保障。