劉正敏 李信書 楊柳鑫

摘 要：血卵渦鞭蟲（ Hematodinium） 是一類危害海水甲殼類動物的致病性寄生甲藻，自1931年以來感染超過40多種甲殼類動物，導致了一些經(jīng)濟類甲殼動物的大量死亡。為有助于加強對血卵渦鞭蟲的防控，從季節(jié)、環(huán)境、宿主類型和傳播模式方面，總結了血卵渦鞭蟲流行和發(fā)生的原因。

關鍵詞：血卵渦鞭蟲（Hematodinium）；寄生甲藻；流行

血卵渦鞭蟲（ Hematodinium） 是一類主要感染海洋甲殼類動物的寄生性甲藻。因具有甲藻類的間核結構、蜂窩狀表皮、帶無甲片的甲藻孢子、涌動鞭毛以及無絲分裂等特點，現(xiàn)歸屬為甲藻綱（Dinophyceae）、寄生藻目（Syndiniales）、寄生藻（Syndiniaceae）科[1，2]。該病原寄生宿主廣泛，自1931年發(fā)現(xiàn)以來，在歐洲、北美、澳大利亞以及中國東南沿海地區(qū)均有報道，并對上述某些地區(qū)的經(jīng)濟甲殼類動物造成了威脅，如美國藍蟹（ Callinectes sapidus）、遠海梭子蟹（Portunus pelagicus）、挪威龍蝦（Nephrops norvegicus）和白氏雪蟹（Chinoecetes bairdi），三疣梭子蟹（Portunus trituberculatus）、鋸緣青蟹（Scylla serrata）、脊尾白蝦（Exopalaemon carinicauda）、斑節(jié)對蝦（Penaeus monodon）和擬穴青蟹（S.paramamosain） ，嚴重影響了當?shù)貪O業(yè)的可持續(xù)健康發(fā)展[3-14]。

由血卵渦鞭蟲寄生感染對海水甲殼類經(jīng)濟品種造成高流行率及致病率，導致了重大的經(jīng)濟損失。經(jīng)Messick報道[15-16]，血卵渦鞭蟲在美國東部沿海地區(qū)的藍蟹中流行率高達100%。1984—1988年期間，法國布列塔尼南部地區(qū)的天鵝絨梭子蟹（ Necora puber ）的捕撈量急劇減少（96%），很大程度是血卵渦鞭蟲的寄生感染所造成[17]。我國首次在2004年浙江舟山地區(qū)養(yǎng)殖的三疣梭子蟹中發(fā)現(xiàn)血卵渦鞭蟲，并認為是導致梭子蟹大規(guī)模致死的主要因素之一[18-20]。并有報道稱，血卵渦鞭蟲的流行對廣東汕頭養(yǎng)殖的擬穴青蟹和浙江舟山養(yǎng)殖的脊尾白蝦均造成了大規(guī)模的死亡，而后者感染后的死亡率高達100%[21-22]。目前對于這類寄生病原尚沒有很好的解決辦法，因此，掌握血卵渦鞭蟲流行和發(fā)生的原因，可對其未來的防控研究提供參考。

1 季節(jié)性感染因素

血卵渦鞭蟲的流行和發(fā)生似具有一定季節(jié)性特征，不同宿主對血卵渦鞭蟲的感染能力或感染后的發(fā)病高峰存在差異。大多數(shù)宿主對血卵渦鞭蟲的感染流行通常在高溫季節(jié)，并在其中某個月達到高峰，整體感染趨勢呈單峰波動。在挪威龍蝦中，血卵渦鞭蟲的感染一般在冬季和春季達到高峰，在夏秋季感染則顯著降低[23-26]。而在阿拉斯加東南部的白氏雪蟹、我國山東地區(qū)天津厚蟹（ Helice tientsinensis） 和三疣梭子蟹對血卵渦鞭蟲的感染則是在春季增加，夏季達到高峰，在秋季和冬季下降[27-31]。另有報道在美國藍蟹中發(fā)現(xiàn)血卵渦鞭蟲感染呈現(xiàn)雙峰流行模式，秋季為強高峰，次年春季為中等高峰[16，32]?？偟膩碚f，血卵渦鞭蟲的感染流行在北方宿主物種中，感染高峰在夏季或者秋季；而在溫帶物種中，發(fā)病高峰主要發(fā)生秋季或冬末和春季[33-35]。此外，在高溫季節(jié)如7—9月，養(yǎng)殖水體溫度較高，或降水量過高，在臺風季節(jié)、溫差較大和宿主蛻殼階段時，宿主更容易感染血卵渦鞭蟲[5，16，36，37]。

2 環(huán)境因素

溫度和鹽度可作為血卵渦鞭蟲感染及增殖過程中的有效影響因素。當水溫高于20 ℃時，溫州地區(qū)養(yǎng)殖的擬穴青蟹和藍蟹更容易感染血卵渦鞭蟲，使得感染率和死亡率大大增加[36-38]。Messick等[39]研究顯示，當在水溫范圍為9～15 ℃之間，宿主感染血卵渦鞭蟲的強度明顯增加。呂曉陽等[40]報道了溫度對血卵渦鞭蟲的影響結果，當水溫在15～25 ℃范圍時，天津厚蟹體內(nèi)寄生的血卵渦鞭蟲增殖速度明顯加快。在體外培養(yǎng)中，溫度亦能影響血卵渦鞭蟲的發(fā)展變化。從挪威龍蝦中分離的血卵渦鞭蟲在離體培養(yǎng)下適宜發(fā)展和變化的溫度為8～15 ℃[41]。研究發(fā)現(xiàn)，當溫度低于15 ℃時，美國藍蟹的體外培養(yǎng)過程將會變得停滯不前或者直接停止，無法完成生活史[42]。除溫度外，環(huán)境中的鹽度同樣是影響血卵渦鞭蟲發(fā)生和流行的重要因素之一。據(jù)研究顯示，鋸緣青蟹在鹽度低于9‰的水體環(huán)境中檢測到了血卵渦鞭蟲[21]。當海水鹽度為10‰以下，藍蟹對血卵渦鞭蟲的平均感染強度下降，同實驗中在溫度為12 ℃或16 ℃，而鹽度為22‰時，受感染螃蟹的平均強度增加[39]?？此频望}度下能發(fā)生血卵渦鞭蟲的感染但強度較低，而高鹽度水域環(huán)境中普遍能發(fā)現(xiàn)該寄生蟲的感染[15，33，39]。挪威龍蝦中血卵渦鞭蟲的感染強度與鹽度呈正相關趨勢[38]。從以上的研究結果及報道來看，低水溫和低鹽度似乎限制了血卵渦鞭蟲的增殖，并隨氣候影響，晝夜溫度鹽度變化過大情況下，宿主會因應激反應過大免疫能力下降，更容易感染血卵渦鞭蟲。

當前，部分沿海地區(qū)采用混養(yǎng)模式進行甲殼類經(jīng)濟品種的養(yǎng)殖，雖然這種養(yǎng)殖模式在很大程度上增加空間的利用率使產(chǎn)量增加，但同時會給養(yǎng)殖體系中某些致病性病原的暴發(fā)提供基礎條件。2005年，采用蝦蟹貝混養(yǎng)模式的浙江三門灣地區(qū)養(yǎng)殖的鋸緣青蟹；2008年浙江舟山圍塘混養(yǎng)池塘中的脊尾白蝦；山東青島混養(yǎng)池塘中的三疣梭子蟹和斑節(jié)對蝦，在上述三例報道中，血卵渦鞭蟲成為經(jīng)濟養(yǎng)殖品種大規(guī)模死亡的主要因素[9，10，30]。此外，棲息在水道或混養(yǎng)池塘中的野生蟹可能與血卵渦鞭蟲的傳播和暴發(fā)相關。2017年，Huang等[43]研究表明了血卵渦鞭蟲在混養(yǎng)池塘中經(jīng)過水體傳播的有效性，同實驗中天津厚蟹與三疣梭子蟹的共棲實驗表明，攜帶該寄生蟲的天津厚蟹可通過喂食傳播感染三疣梭子蟹。另有研究顯示，將人工養(yǎng)殖的三疣梭子蟹以高密度投放到混養(yǎng)池塘中兩周后，三疣梭子蟹檢測到血卵渦鞭蟲，并在7月下旬到8月初出現(xiàn)高達90%的流行率[11]。

目前，在連接混養(yǎng)池塘的水道中報道了感染血卵渦鞭蟲的六種宿主，包括日本大眼蟹 （Macrophthalmus japonicas）、伍式厚蟹（H. wuana）、弧邊管招潮蟹（Uca arcuate）、絨毛近方蟹（Hemigrapsus penicillatus）、天津厚蟹和高野近方蟹（H.takanoi） [27，44，45]。其中天津厚蟹作為野生蟹中的優(yōu)勢物種之一，在三疣梭子蟹混養(yǎng)池塘中檢測出血卵渦鞭蟲陽性率為31.7%[27]。在冬季，池塘中攜帶血卵渦鞭蟲的野生蟹易通過池塘的改造，進入臨近水道內(nèi)棲息，養(yǎng)殖蝦蟹類繁殖期隨著野生蟹的遷入和水體交換被引入混養(yǎng)池塘，在共棲和攝食的情況下將導致經(jīng)濟養(yǎng)殖種群出現(xiàn)感染。因此，有理由懷疑，在混養(yǎng)系統(tǒng)模式下，野生蟹可作為一種中間替代宿主將血卵渦鞭蟲傳播給池塘中的其他經(jīng)濟蝦蟹。由混養(yǎng)模式帶來的問題也日益凸顯出來，因此，合理利用混養(yǎng)系統(tǒng)對于控制病原傳播來源尤為重要。

3 感染宿主類型

血卵渦鞭蟲的流行和發(fā)生與宿主的年齡和階段有關。2017年，Shields等[46]研究了血卵渦鞭蟲對早期幼蟹的影響，結果顯示在實驗期間內(nèi)，該寄生病原的感染十分迅速，且具有較高的發(fā)病率。2014年，劉順等[37]研究了在放苗期、蛻皮期以及繁殖期這三個階段下血卵渦鞭蟲對擬穴青蟹的感染強度關系，發(fā)現(xiàn)在蛻皮期時，血卵渦鞭蟲更容易感染螃蟹并造成高發(fā)病率。據(jù)研究數(shù)據(jù)顯示，三疣梭子蟹在幼蟹時期血卵渦鞭蟲的感染率（66.9%）要明顯高于成蟹期（33.1%）[30]。在已報道感染血卵渦鞭蟲的宿主中，挪威龍蝦、美國藍蟹和白氏雪蟹都存在季節(jié)性的蛻皮現(xiàn)象。在美國藍蟹中，蛻皮階段被認為有助于血卵渦鞭蟲的傳播，因為幼蟹比成年蟹蛻皮更為頻繁且存在高感染率[16]。海水甲殼動物類在蛻皮階段時，因免疫功能在短時間內(nèi)下降而對外界條件變化極其敏感。因此很多研究者推測血卵渦鞭蟲在這些宿主內(nèi)的流行和發(fā)生與宿主蛻皮有緊密聯(lián)系[26，29，31，47，48]。但也有研究者通過“哨兵”部署實驗發(fā)現(xiàn)血卵渦鞭蟲感染與宿主蛻皮并無顯著性關系[49]。此外，血卵渦鞭蟲的發(fā)病感染跟蟹體規(guī)格可能存在一定的聯(lián)系。Messick等[16]研究結果表明，甲殼寬小于30 mm的幼體蟹與規(guī)格較大的蟹與血卵渦鞭蟲的發(fā)病率呈正相關性。劉順等[37]的研究顯示體重小于50 g的蟹體和大于250 g的成體蟹更容易感染該寄生病原，與Messick等[16]的研究結果較為一致，并且性別與血卵渦鞭蟲的感染無顯著關系。蟹殼長度大于110 cm的三疣梭子蟹有較低的血卵渦鞭蟲發(fā)病率[30]。

4 傳播模式

血卵渦鞭蟲可通過水體進行傳播。嚴重感染血卵渦鞭蟲的甲殼宿主會通過鰓絲釋放數(shù)百萬個孢子細胞到水體環(huán)境中，并且能在適宜條件下存活長達5～7 d[50-51]。另外根據(jù)絲狀滋養(yǎng)體通常存在于輕度感染宿主中的特點，以及離體培養(yǎng)過程中孢子可發(fā)育形成絲狀滋養(yǎng)體的發(fā)展變化過程[41，52]。推斷在5～7 d內(nèi)存活的孢子可能在甲殼宿主蛻皮時期進行感染或通過表皮接觸感染[25，47，53]，進一步開啟在體內(nèi)寄生增殖，形成從宿主-環(huán)境-宿主的循環(huán)存在。但目前對于孢子是如何侵入宿主并造成易感的機理并不清楚，還需要更加深入的研究。在“哨兵”實驗中，血卵渦鞭蟲可通過高流行區(qū)域通過水體傳播給幼年美洲藍蟹[46，49]；2021年Huang等[43]的報道中同樣經(jīng)此實驗方法，發(fā)現(xiàn)天津厚蟹中攜帶的血卵渦鞭蟲可通過水體傳感染三疣梭子蟹。

此外，血卵渦鞭蟲還存在性傳播和投喂傳播兩種模式。1996年Meyers等[54]報道在雪蟹的輸精管精液中發(fā)現(xiàn)了血卵渦鞭蟲，但無進一步的研究或結果來證實血卵渦鞭蟲可通過性傳播這一模式的真實性。研究證明投喂并不是血卵渦鞭蟲的有效傳播模式。2003年，Sheppard等[32]報道幼年藍蟹可通過攝入攜帶血卵渦鞭蟲的組織得到感染。2011年，Li等[55]以幼年和成年藍蟹為對象，進行了多次的喂養(yǎng)實驗，結果發(fā)現(xiàn)在120只內(nèi)僅有兩只成功感染到血卵渦鞭蟲，但不能排除該幼蟹在此前就已感染了該寄生蟲。2021年Huang等[43]通過給實驗三疣梭子蟹投喂重度感染血卵渦鞭蟲的天津厚蟹組織塊，發(fā)現(xiàn)無法使其獲得感染。另有報道稱通過接種方式也可對宿主產(chǎn)生感染[29]。總體來說，血卵渦鞭蟲經(jīng)水體傳播模式在當前有較大的說服力，這一傳播模式為血卵渦鞭蟲的流行和發(fā)生提供了主要反應條件。因血卵渦鞭蟲存在地域分布和易感宿主，所以當下來說，獲得更多的宿主對于該寄生病原的流行及發(fā)生原因在未來仍然需要更多的研究。

5 結語

目前，諸如血卵渦鞭蟲這類致病性寄生蟲體正廣泛存于我國沿海地域的蝦蟹養(yǎng)殖環(huán)境中，而海水經(jīng)濟甲殼動物是我國重要的經(jīng)濟養(yǎng)殖品種。作為我國漁業(yè)生產(chǎn)發(fā)展中重要組成部分，一旦該寄生病原暴發(fā)，無疑會影響到我國的水產(chǎn)養(yǎng)殖事業(yè)。因此，在將研究重心集中于宿主鑒定、檢測方法和致病機理方面同時，也應當重視和掌握血卵渦鞭蟲的流行和發(fā)生原因，為未來合理防范和治理該病原鋪墊理論基礎。

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Abstract： Hematodinium? is a pathogenic parasitic crustaceans that affects marine crustaceans and has infected more than 40 species of crustaceans since 1931， resulting in massive mortality. In order to provide a reference for the prevention and control of? Hematodinium ， the causes of the prevalence and occurrence of? Hematodinium? in terms of season， environment， host type and mode of transmission were described.

Key words： Hematodinium;? parasitic dinoflagellates; epidemic

（收稿日期：2023-03-27）