萬娟娟，楊潔晶，任愛天，馬春暉，于磊，魯為華

(石河子大學(xué)動物科技學(xué)院，新疆 石河子 832003)

自Janzen[1]提出了著名的“雙F假說”以來，非肉質(zhì)果類植物種子被動物消化道傳播得到了眾多學(xué)者的認(rèn)同并在此基礎(chǔ)上進(jìn)行了大量的研究工作[2-6]。目前，關(guān)于草食動物對非肉質(zhì)果類植物種子消化道傳播方面的研究內(nèi)容主要包括以下5個方面：1)草食動物的消化道傳播對植物種子二次分配以及種群時空分布狀態(tài)的影響[7-8]；2)植物種子形態(tài)特征與消化道傳播之間的關(guān)系，包括種子大小[3,9-13]、種子形狀[12,14-16]、種子的種皮特征[13]以及種子壽命長短[17]與消化道傳播之間的關(guān)系；3)不同消化道類型的草食動物對植物種子消化道傳播的差異[13,16,18-19]；4)不同動物糞便狀態(tài)對傳播后種子萌發(fā)行為的影響[20-21]；5)草食動物的消化道傳播對退化植物種群恢復(fù)的作用[22-24]。而上述有關(guān)草食動物對植物種子消化道傳播的研究要達(dá)到的最終目的是要明確基于種子消化道傳播的植物群體生活史特征對草食動物采食是否具有進(jìn)化適應(yīng)意義。但就目前的研究結(jié)果來看，草食動物和植物之間是否存在協(xié)同進(jìn)化仍然存在激烈的爭論，造成爭論的原因主要有兩方面，一方面，不同區(qū)域草地生態(tài)系統(tǒng)構(gòu)成千差萬別，植物種子和動物種類多種多樣。另一方面，草地生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)動植物之間網(wǎng)絡(luò)式的分布關(guān)系使種子的消化道傳播過程更為復(fù)雜。因此，這就要求人們在盡可能增加植物和動物種類研究的基礎(chǔ)上，對區(qū)域性草地生態(tài)系統(tǒng)內(nèi)草食動物對種子的消化道傳播進(jìn)行詳細(xì)研究而得出一個確定性結(jié)論，然后再通過一定的分析方法將已有的各類草地生態(tài)系統(tǒng)的研究結(jié)果進(jìn)行整合分析，才能使關(guān)于植物種子與草食動物消化道傳播之間協(xié)同進(jìn)化關(guān)系的確定性結(jié)論的形成成為可能。

盡管種子性狀(Seed Traits)在不同科屬植物種之間存在差異，但是從植物進(jìn)化的角度考慮，植物多樣性特征是經(jīng)過漫長的自然選擇和適應(yīng)才形成的，因此，人們才能根據(jù)表型特征之間的差異來判斷不同物種之間的親緣關(guān)系。在植物分類學(xué)中，種子性狀也是重要的分類依據(jù)，從理論上講，種子性狀在進(jìn)化水平上會表現(xiàn)出明顯的趨同性，進(jìn)而會對環(huán)境選擇壓力產(chǎn)生趨同適應(yīng)[25]，比如荒漠地區(qū)的藜科植物會在種子形狀上表現(xiàn)出明顯的二(多)型性[26]、豆科植物種子的硬實特征[27]、菊科植物的黏液繁殖體[28]。這種在進(jìn)化水平上的趨同適應(yīng)表明，具有親緣關(guān)系的植物群體在一定的同質(zhì)選擇壓力作用下會表現(xiàn)出明顯一致的適應(yīng)性對策，進(jìn)而能夠保證物種在同質(zhì)環(huán)境條件下的延續(xù)以及多樣性特征。

已有的研究表明，草食動物對植物的采食會使植物的表型特征發(fā)生變化，例如植物的補(bǔ)償性生長[29-30]、針對動物采食建立的防御性機(jī)制[31]、植株匍匐性造成采食難度增加[32]、附屬結(jié)構(gòu)(刺、毛)的出現(xiàn)[33]。而根據(jù)Janzen[1]的“雙F假說”，草食動物對于植物種子的附帶采食對植物尤其對種子性狀也會產(chǎn)生選擇壓力，因此，植物種子性狀的形成和草食動物之間是否存在協(xié)同進(jìn)化的關(guān)系就自然成為生態(tài)學(xué)者關(guān)注的問題。

元分析技術(shù)的出現(xiàn)，為回答種子性狀和動物消化道傳播之間的關(guān)系提供了良好思路，該方法能夠整合一系列獨立的、但有相似假設(shè)的研究結(jié)果，然后通過定量分析，對各個研究的相關(guān)信息進(jìn)行綜合，得到更普適的結(jié)論。因此，本研究收集了近年來有關(guān)草食動物對非肉質(zhì)果消化道傳播的研究數(shù)據(jù)，首先利用PIC(系統(tǒng)發(fā)育獨立比較)對植物種類進(jìn)行系統(tǒng)分類，然后通過元分析技術(shù)對所有種子經(jīng)過消化道傳播后的萌發(fā)率進(jìn)行整合分析，嘗試回答以下兩個問題：1)分類系統(tǒng)中親緣關(guān)系較近的植物種對草食動物消化道傳播過程是否存在趨同適應(yīng)；2)不同草食動物的消化系統(tǒng)(盲腸發(fā)酵類、結(jié)腸發(fā)酵類、前腸或反芻發(fā)酵類[14])對種子的消化道傳播是否存在差異。

1 研究方法

1.1數(shù)據(jù)收集 本文的數(shù)據(jù)主要來源于12個研究[5，13-15，34-40]，包括16個科62種植物種子(表1)，對照組種子直接從植物上采集，處理組種子是飼喂后經(jīng)消化道作用后從動物糞便中收集。對照組和處理組的種子要來自于同一區(qū)域植物種群，同時需要收集試驗中種子數(shù)量及其對照組和處理組種子的萌發(fā)率[42]。

1.2數(shù)據(jù)處理及相關(guān)計算方法 首先根據(jù)系統(tǒng)發(fā)育樹明確各種植物之間的親緣關(guān)系，系統(tǒng)發(fā)育樹的建立主要依據(jù)被廣泛接受的APGⅡ系統(tǒng)[43]。其中禾本科[44-45]、石竹科[46]、豆科[47]、半日花科[48]、唇形科[49]和菊科[50]植物種之間親緣關(guān)系的劃分還需要各科植物種之間親緣關(guān)系的資料。表征親緣關(guān)系的每個分支長度沒有按比例繪制[51]。

收集各文獻(xiàn)中對照組和處理組種子的萌發(fā)率，然后計算每個試驗研究中二者的效應(yīng)值(Odds Ratio)，即處理組的種子萌發(fā)率與對照組種子萌發(fā)率的比值。根據(jù)效應(yīng)值再利用CMA軟件包計算出95%的置信區(qū)間CIs并將其劃分為5個區(qū)間，即小于0.01,0.01～0.1、0.1～1、1～10、10～100。效應(yīng)值在圖中用黑色方塊表示，若效應(yīng)值大小位于0.01～1表示對種子萌發(fā)率起抑制作用，位于1之后的黑色方塊表示對種子萌發(fā)率起促進(jìn)作用。誤差線為95%的置信區(qū)間。CMA具體操作步驟可參考元分析手冊。

各個效應(yīng)值計算完成后，由CAM軟件包可直接生成效應(yīng)值分布區(qū)間圖，可明確反映出效應(yīng)值大小以及落在哪個區(qū)間范圍，然后再結(jié)合各植物種的系統(tǒng)發(fā)育樹探討植物親緣關(guān)系和效應(yīng)值之間的對應(yīng)關(guān)系。

2 結(jié)果與分析

2.1不同親緣關(guān)系植物種子對消化道傳播的響應(yīng) 16種植物種子經(jīng)驢的消化道系統(tǒng)后種子的萌發(fā)均受到抑制(圖1A)。根據(jù)親緣關(guān)系將16種植物劃分為4個類群：第1類群(莎草科、燈心草科和禾本科)、第2類群(豆科和半日花科)、第3類群(唇形科、車前科、茜草科、龍膽科和菊科)，玄參科的兩種婆婆納在APGⅡ分類系統(tǒng)中沒有明確的劃分信息，所以單獨列為一個類群。第1類群中有5種植物效應(yīng)值都在0.01～0.1，包括沙生苔草、小燈心草、黃花茅、弱剪股穎和草地早熟禾。第2類群中有4種植物效應(yīng)值在0.1～1，包括車軸草屬的Trifoliumarvense和半日花屬的Helianthemumnummularium；效應(yīng)值小于0.01的包括紅花車軸草和白花車軸草。第3類群中有6種植物效應(yīng)值在0.01～0.1，包括夏枯草和長葉車前；效應(yīng)值小于0.01的包括寬葉百里香、蓬子菜、百金花屬的Centauriumerythraea和還陽參。

18種植物種子經(jīng)馬的消化道系統(tǒng)后種子的萌發(fā)率呈下降趨勢(圖1B)。根據(jù)親緣關(guān)系將17種植物種同樣劃分為3個類群，第1類群中有5種植物效應(yīng)值在0.01～0.1，包括弱剪股穎、沙生苔草、小燈心草、黃花茅和草地早熟禾，僅有弱剪股穎的效應(yīng)值小于0.01；第2類群中有5種植物效應(yīng)值在0.1～1，包括車軸草屬的Trifoliumarvense、草原車軸草和半日花屬的Helianthemumnummularium；效應(yīng)值小于0.01的包括紅花車軸草和白花車軸草。第3類群中有7種植物的效應(yīng)值在0.01～0.1，包括夏枯草、長葉車前和蓬子菜。效應(yīng)值小于0.01的包括寬葉百里香、拉拉藤屬的Galiummollugo、百金花屬的Centauriumerythraea和還陽參。

表1 本文涉及到的植物種類及數(shù)據(jù)來源Table 1 The plant species and data sources included in the experiment

續(xù)表1

圖1 不同植物種子經(jīng)過驢(A)和馬(B)消化道傳播之后的萌發(fā)率效應(yīng)值Fig.1 Odds ratio of seed passage through the digestive system of donkey(A)and equidae(B)

圖2(A)是不同植物種子經(jīng)過牛消化道作用后對種子萌發(fā)率的影響。根據(jù)親緣關(guān)系將21種植物劃分為4個類群，第1類群(禾本科)、第2類群(豆科、錦葵科和十字花科)、第3類群(唇形科、車前科、茜草科、龍膽科和菊科)，玄參科的兩種婆婆納在APGⅡ分類系統(tǒng)中沒有明確的劃分信息，所以單獨列為1個類群。第1類群中有6種植物效應(yīng)值在0.01～0.1，包括弱剪股穎和黃花茅；在0.1～1的分別是偏生早熟禾、披堿草屬的Elymuselymoides以及黍?qū)俚牧︷ⅲ恢挥胁莸卦缡旌痰男?yīng)值小于0.01。第2類群中雨豆樹和寬葉獨行菜種子的效應(yīng)值在10～100；經(jīng)過消化道作用后種子萌發(fā)率顯著增加，球葵屬的Sphaeralceagrossulariaefolia在0.01～0.1；紅車軸草和白車軸草的效應(yīng)值小于0.01。第3類群中僅有長葉車前的效應(yīng)值在0.01～0.1；其余植物種都小于0.01。第4類群中的兩種婆婆納萌發(fā)率也同樣受到抑制，其效應(yīng)值在0.01～0.1。

18種植物經(jīng)兔子的消化道系統(tǒng)后種子萌發(fā)率呈下降趨勢(圖2B)。根據(jù)親緣關(guān)系將這18個植物種劃分為3個類群：第1類群(莎草科、燈心草科和禾本科)、第2類群(豆科和半日花科)、第3類群(唇形科、車前科、茜草科、龍膽科和菊科)。第1類群中有5種植物效應(yīng)值在0.01～0.1，包括沙生苔草、小燈心草、黃花茅、弱剪股穎和草地早熟禾。第2類群中有5種植物效應(yīng)值在0.1～1，包括車軸草屬的Trifoliumarvense、草原車軸草和半日花屬的Helianthemumnummularium，效應(yīng)值小于0.01的包括紅花車軸草和白花車軸草。第3類群中有6種植物效應(yīng)值在0.01～0.1，包括夏枯草、長葉車前和蓬子菜；效應(yīng)值都小于0.01的包括寬葉百里香、百金花屬的Centauriumerythraea、還陽參。

圖2 不同植物種子經(jīng)過牛(A)和兔(B)消化道傳播之后的萌發(fā)率效應(yīng)值Fig.2 Odds ratio of seed passage through the digestive system of cattle(A)and rabbit(B)

圖3表示不同植物種子通過羊的消化道系統(tǒng)后對種子萌發(fā)率的影響。根據(jù)親緣關(guān)系將48種植物劃分為4個類群：第1類群(莎草科、燈心草科和禾本科)、第2類群(蓼科和石竹科)、第3類群(豆科、半日花科、十字花科和桃金娘科)、第4類群(唇形科、車前科、茜草科、龍膽科、桔?？坪途湛?。第1類群中有7種植物，僅有小燈心草的效應(yīng)值在1～10；黑麥草效應(yīng)值在0.1～1；效應(yīng)值小于0.01的包括沙生苔草、地楊梅、弱剪股穎、黃花茅和草地早熟禾。第2類群中有4種植物效應(yīng)值在0.01～0.1，包括蠅子草和擬漆姑屬的Spergulariapurpurea，僅有膜萼花屬的Petrorhagiananteuilii效應(yīng)值小于0.01；第3類群中有22種植物效應(yīng)值在0.01～1，包括車軸草屬的Trifoliumarvense、草原車軸草、地三葉、半日花屬的Helianthemumnummularium和桃金娘；效應(yīng)值在1～100的包括金雀兒、半日花科7種；其余4種植物的效應(yīng)值均小于0.01，包括紅花車軸草、白花車軸草、庭芥屬的Alyssumgranatense、蕓薹屬的Brassicabarrelieri。第4類群中有15種植物效應(yīng)值在0.01～1，包括芹葉車前草、長葉車前、風(fēng)鈴草屬的Campanularapunculus、果香菊屬的Chamaemelummixtum和三齒蒿；效應(yīng)值均小于0.01的包括寬葉百里香、夏枯草、熏衣草屬的兩個種、拉拉藤屬的Galiummollugo、蓬子菜、百金花屬的Centauriumerythraea、桔梗科的Jasionemontana、絮菊屬的Filagolutescens和還陽參。

圖3 不同植物種子經(jīng)過羊消化道傳播之后的萌發(fā)率效應(yīng)值Fig.3 Odds ratio of seed passage through the digestive system of sheep

2.2不同草食動物的消化系統(tǒng)對種子萌發(fā)率的影響 18種植物種子經(jīng)盲腸發(fā)酵類和結(jié)腸發(fā)酵類草食動物的消化道系統(tǒng)后種子的萌發(fā)率均呈現(xiàn)下降趨勢(圖4)，對于總體而言，結(jié)腸發(fā)酵類草食動物對種子萌發(fā)的抑制作用要高于盲腸發(fā)酵類草食動物(表2)。

62種植物種子經(jīng)反芻發(fā)酵類草食動物(主要是羊和牛)的消化道系統(tǒng)后種子萌發(fā)的影響既有促進(jìn)也有抑制，其中種子萌發(fā)率增加的有豆科(雨豆樹、金雀兒、Adenocarpusdecorticans)、半日花科(Fumanaericoides、Fumanathymifolia、半日花、兩個半日花屬、Cistusmonspeliensis、Cistuslaurifolius)、燈心草科(小燈心草)和十字花科(寬葉獨行菜)(圖5)。雖然有些植物種子經(jīng)反芻發(fā)酵類草食動物的消化道系統(tǒng)后，種子萌發(fā)率明顯增加，但是從總體來看，反芻發(fā)酵類草食動物對種子萌發(fā)的抑制作用要高于盲腸發(fā)酵類和結(jié)腸發(fā)酵類草食動物(表2)。這主要是由于反芻發(fā)酵類草食動物采食植物種子后，經(jīng)過動物的反芻作用，使種子在瘤胃內(nèi)經(jīng)過二次消化，延長了種子在動物體內(nèi)的保留時間，從而增加了種子的破碎化程度，使得種子的萌發(fā)率低于其它兩種類型的草食動物。

圖4 種子經(jīng)過盲腸發(fā)酵類草食動物(A)和結(jié)腸發(fā)酵類(B)消化道傳播之后效應(yīng)值Fig.4 Odds ratio of seed passage through the digestive system of caecum fermenters(A) and colon fermenters(B)

圖5 不同植物種子經(jīng)過反芻發(fā)酵類草食動物消化道傳播之后的萌發(fā)率效應(yīng)值Fig.5 Odds ratio of seed passage through the digestive system of ruminants

3 討論與結(jié)論

元分析這種方法的思想起源于20世紀(jì)30年代，60年代用于教育、心理等社會科學(xué)領(lǐng)域，1976年Glass[52]首先用合并統(tǒng)計量對文獻(xiàn)進(jìn)行綜合分析研究并將這類方法命名為Meta-Analysis，80年代末該方法被引入我國，但大部分都應(yīng)用于醫(yī)學(xué)、心理學(xué)等科學(xué)領(lǐng)域，而在草食動物對種子消化道傳播方面的應(yīng)用較少。2002年，Traveset和Verdú[42]運用元分析對213種植物種子經(jīng)動物消化道后種子萌發(fā)率的變化進(jìn)行了分析，發(fā)現(xiàn)與Traveset[53]得出的結(jié)論相一致，說明該方法在草食動物對種子消化道傳播方面的應(yīng)用具有一定科學(xué)性。

表2 不同草食動物的消化道系統(tǒng)對種子萌發(fā)率影響的總效應(yīng)值及95%置信區(qū)間Table 2 Total odds ratio and 95% CIs of seed passage through the different digestive system

通過各植物類群對動物消化道傳播的反應(yīng)可以看出，植物類群內(nèi)種子萌發(fā)率效應(yīng)值的變化勢存在一定的趨同現(xiàn)象，但也存在在某一類群中某種植物種子效應(yīng)值的較大變異情況，造成這種狀況可能的原因主要有兩個方面：1)由于所收集的有關(guān)種子往往來自不同區(qū)域，而區(qū)域性環(huán)境條件的差異，使得種子生物學(xué)特性也存在差異，即使在分類學(xué)上親緣關(guān)系較近，在環(huán)境條件的選擇壓力作用下其生態(tài)適應(yīng)進(jìn)化方向也已經(jīng)與其近緣種產(chǎn)生了分化，因此，被動物采食后其萌發(fā)效應(yīng)值與近緣種之間存在巨大差異。比如處于同一類群中的植物種子在大小上存在差別就有可能使效應(yīng)值產(chǎn)生巨大的差異，小種子通常在動物消化道中比大種子停留時間更長，因而受摩擦程度越大且時間越長，長時間的摩擦可能破壞種子的內(nèi)部結(jié)構(gòu)，使得小種子的萌發(fā)率比大種子低，與Traveset和Verdú[42]的結(jié)論相一致。2)元分析技術(shù)需要以大量足夠的樣本去整合各個研究結(jié)果，但就目前來看，盡管有關(guān)草食動物對植物種子消化道傳播的研究文獻(xiàn)數(shù)量較多，但很多文獻(xiàn)缺乏種子在消化前后萌發(fā)行為的詳細(xì)數(shù)據(jù)，使得本研究在數(shù)據(jù)收集上相對困難，因此無法進(jìn)行有效整合，樣本數(shù)量有限造成分析結(jié)果不能完全代表數(shù)據(jù)應(yīng)有的整體趨勢。

通過對不同消化道類型對植物種子的萌發(fā)率影響分析結(jié)果表明，除了某些豆科和半日花科植物外，各類草食動物的消化系統(tǒng)對大部分植物種子萌發(fā)均有抑制作用且表現(xiàn)為反芻發(fā)酵類草食動物>結(jié)腸發(fā)酵類草食動物>盲腸發(fā)酵類草食動物。這主要取決于種子在草食動物消化道內(nèi)的滯留時間。對于盲腸發(fā)酵類草食動物而言，一般體型偏小，種子在體內(nèi)的停留時間較短，消化作用相對較弱，對種子萌發(fā)的抑制作用較弱。而結(jié)腸發(fā)酵類草食動物體型較大，種子通過腸道的時間長，對種皮的損傷較大，對種子萌發(fā)的抑制作用較強(qiáng)。反芻發(fā)酵類草食動物，種子通過腸道的時間長同時要經(jīng)過瘤胃的二次消化，對種子的損傷大，增加了種子的破碎化程度，從而對種子萌發(fā)的抑制作用最強(qiáng)。除此之外，不同草食動物所取食食物的化學(xué)成分不同(酸度、含水量、次生物等)，在反芻動物瘤胃環(huán)境中，pH值、瘤胃微生物與其他動物有所區(qū)別，這對種子也會產(chǎn)生劇烈的破壞作用，因此，也會使種子活力受到強(qiáng)烈的抑制作用，從而影響種子萌發(fā)。

通過對近年來有關(guān)草食動物對非肉質(zhì)果消化道傳播研究的分析，可以得出以下結(jié)論：1)元分析是一種有效的分析方法，在今后草食動物對植物種子消化道傳播方面的研究中將起到重要作用；2)通過系統(tǒng)分類和消化前后種子的萌發(fā)效應(yīng)值相結(jié)合的分析結(jié)果來看，處于同一類群的植物在對動物消化道傳播的反應(yīng)上存在一定的趨同現(xiàn)象，但需要大量的萌發(fā)行為數(shù)據(jù)使結(jié)論更為可靠。同時，由于區(qū)域性的環(huán)境差異，分類學(xué)上同類群的植物種子在進(jìn)化方向上有分化現(xiàn)象使得種子生物學(xué)特性和其近緣種產(chǎn)生分異，因此也不能排除某些植物種子的反應(yīng)與其近緣種存在顯著差異；3)除了豆科、半日花科的某些植物種由于種子硬實率較高，消化道傳播后萌發(fā)率有所提高外，其他植物通過各類動物消化系統(tǒng)后對種子萌發(fā)均產(chǎn)生抑制作用且反芻發(fā)酵類草食動物>結(jié)腸發(fā)酵類草食動物>盲腸發(fā)酵類草食動物。出現(xiàn)這一現(xiàn)象主要和消化道類型有密切關(guān)系。

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