金 晶 ， 梅慧嫻

(1. 華中師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 湖北 武漢 430079；2. 湖北大學(xué) 體育學(xué)院, 湖北 武漢 430062 )

高度雜波空間中CF-FM蝙蝠下丘回聲定位的神經(jīng)機(jī)制

金 晶1， 梅慧嫻2

(1. 華中師范大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 湖北 武漢 430079；2. 湖北大學(xué) 體育學(xué)院, 湖北 武漢 430062 )

蝙蝠是回聲定位的專家。對(duì)于在高度雜波空間中捕食的CF-FM蝙蝠，面臨著如何從發(fā)聲和眾多由背景環(huán)境物體反射的雜波回聲中分辨和判斷來(lái)自靶物的回聲所攜帶信息的問(wèn)題。已有研究表明，CF-FM蝙蝠可通過(guò)發(fā)出復(fù)雜成分的聲脈沖，并通過(guò)聽中樞的時(shí)相和頻率整合來(lái)處理雜波環(huán)境下發(fā)聲-回聲對(duì)中包含的靶物距離和相對(duì)移動(dòng)速度的信息。就以上方面在聽中腦下丘的神經(jīng)機(jī)制進(jìn)行概述，以促進(jìn)人們對(duì)聽中樞在復(fù)雜聽環(huán)境下對(duì)回聲定位信號(hào)加工原理的認(rèn)識(shí)。

CF-FM蝙蝠；高度雜波空間；下丘；回聲定位

回聲定位是自然界中少數(shù)幾類動(dòng)物用以捕捉獵物和回避障礙物的特定方式。相比于其它動(dòng)物，蝙蝠似乎對(duì)回聲定位更為擅長(zhǎng)。除對(duì)靶物方位和距離的判斷外，蝙蝠的回聲定位系統(tǒng)還可獲得有關(guān)靶物的許多細(xì)節(jié)信息，如靶物的大小、形狀、飛行速度，甚至是對(duì)物體表面紋理的辨別。蝙蝠精確的回聲定位系統(tǒng)是在長(zhǎng)期演化過(guò)程中，經(jīng)過(guò)環(huán)境的選擇不斷完善的結(jié)果，并由此確保蝙蝠的回聲定位信號(hào)的特征最佳適用于其飛行和捕食行為。

盡管回聲定位蝙蝠種類很多，但可根據(jù)它們的發(fā)聲信號(hào)將其歸為3大類，即調(diào)頻(frequency modulated, FM)蝙蝠、恒頻-調(diào)頻(constant frequency-FM, CF-FM)蝙蝠和click蝙蝠。CF-FM蝙蝠是以發(fā)聲中包含一相對(duì)較長(zhǎng)恒頻聲成分后跟隨一較短調(diào)頻聲成分為特點(diǎn)的蝙蝠。CF-FM蝙蝠的捕食生境多數(shù)集中在森林和灌木叢等環(huán)境相對(duì)復(fù)雜的區(qū)域，它們?cè)趨擦只蚬嗄緟仓胁妒衬切╋w行較慢或停留在樹叢中的振翅昆蟲[1]。由于其捕食空間狹窄，蝙蝠發(fā)出聲脈沖后，不僅接收到來(lái)自獵物的回聲信號(hào)，同時(shí)也接收到由眾多背景環(huán)境物體反射回來(lái)的雜波回聲信號(hào)?？烧J(rèn)為，在這種高度雜波空間中進(jìn)行回聲定位的蝙蝠經(jīng)過(guò)環(huán)境的長(zhǎng)期選擇，進(jìn)化出復(fù)雜的適應(yīng)策略，表現(xiàn)出能發(fā)出復(fù)雜的CF-FM聲脈沖并感受其回聲定位信號(hào)中特定參數(shù)的能力。

1 發(fā)聲中的CF和FM成分

早先行為學(xué)、生理學(xué)和解剖學(xué)上的研究普遍認(rèn)為CF-FM蝙蝠發(fā)聲中的CF和FM成分有著功能上的分工：由于昆蟲翅振能引起回聲中CF產(chǎn)生多普勒頻率漂移，長(zhǎng)的CF成分用于蝙蝠在雜波環(huán)境中對(duì)獵物的搜尋和探測(cè)，包括判斷昆蟲的振翅頻率；而發(fā)聲信號(hào)的FM成分與回聲信號(hào)的FM成分之間的延遲則用于確定靶物的距離，回聲中FM聲的頻率的改變還可供蝙蝠分析靶物的精細(xì)結(jié)構(gòu)。這種CF-FM蝙蝠的進(jìn)化趨勢(shì)很可能是以縮短FM成分為代價(jià)而進(jìn)一步的增加CF聲的時(shí)程。CF和FM聲成分在回聲定位中的分工是否表示蝙蝠對(duì)這兩個(gè)成分的聲音有著不同的感受方式？先前對(duì)CF-FM蝙蝠下丘(inferior colliculus，IC)神經(jīng)元反應(yīng)特性的研究表明，在CF和FM聲刺激下IC神經(jīng)元的確會(huì)表現(xiàn)出不同的發(fā)放模式[2]。近期采用一次性生成的CF-FM信號(hào)在大蹄蝠IC所做的細(xì)胞外記錄研究結(jié)果顯示76%的IC神經(jīng)元對(duì)CF-FM刺激只產(chǎn)生1個(gè)反應(yīng)，表現(xiàn)出single-on反應(yīng)模式；24%的神經(jīng)元?jiǎng)t對(duì)聲刺激的CF和FM兩個(gè)成分的開始分別產(chǎn)生反應(yīng)，即double-on反應(yīng)模式；對(duì)CF-FM信號(hào)表現(xiàn)出不同反應(yīng)模式的這兩類神經(jīng)元可能參與蝙蝠不同捕獵時(shí)相的回聲分析[3]。最近，通過(guò)對(duì)大蹄蝠IC中這兩類神經(jīng)元的進(jìn)一步研究推測(cè)，兩種不同的反應(yīng)特性是由CF和FM成分分別激活的興奮性和抑制性輸入在IC中整合的結(jié)果，這些興奮性和抑制性輸入隨著CF聲的時(shí)程和FM聲頻率的變化而改變[4]。盡管已有初步的細(xì)胞內(nèi)研究結(jié)果證明在不同IC神經(jīng)元中記錄到CF和FM聲刺激下不同時(shí)相的突觸后興奮性和抑制性電位的整合(未發(fā)表結(jié)果)，但我們?nèi)匀恍枰鄟?lái)自細(xì)胞突觸水平的證據(jù)來(lái)說(shuō)明CF-FM蝙蝠IC神經(jīng)元感受CF-FM聲中特定的信號(hào)成分的神經(jīng)機(jī)制。

2 延遲調(diào)諧與聯(lián)合敏感效應(yīng)

由于CF-FM蝙蝠在狹窄空間中捕食時(shí)會(huì)發(fā)出連續(xù)的CF-FM聲信號(hào)掃描周圍環(huán)境并探測(cè)由靶物和背景反射而來(lái)的回波。在這一高度雜波環(huán)境下，如何從眾多的發(fā)聲和雜波回聲中分辨和判斷靶物回聲所攜帶的信息是蝙蝠所面臨的問(wèn)題？在自然環(huán)境中，一個(gè)發(fā)出的聲音后可能跟隨有多個(gè)回聲，人或是動(dòng)物通常將相隔5 ms內(nèi)的聲源與回聲融合為一個(gè)感知，這種前導(dǎo)聲對(duì)滯后聲的掩蔽效應(yīng)導(dǎo)致了聽覺系統(tǒng)對(duì)回聲感知的的壓抑[5]。有趣的是回聲定位蝙蝠卻能夠當(dāng)發(fā)聲和回聲在某個(gè)特定延遲下時(shí)對(duì)回聲產(chǎn)生最佳的反應(yīng)，這些對(duì)回聲敏感并編碼發(fā)聲與回聲之間延遲信息的神經(jīng)元被稱為延遲調(diào)諧神經(jīng)元，使得回聲反應(yīng)最大易化時(shí)的延遲則為最佳延遲(best delay，BD)。由于大部分延遲調(diào)諧神經(jīng)元反應(yīng)時(shí)需要發(fā)聲和回聲的聯(lián)合，對(duì)單獨(dú)的純音或是FM聲反應(yīng)很差，故也稱之為聯(lián)合敏感。對(duì)于具有聯(lián)合敏感性的延遲調(diào)諧神經(jīng)元的研究主要集中在胡須蝠(CF-FM蝙蝠)中，其延遲調(diào)諧神經(jīng)元可對(duì)發(fā)聲脈沖的第一諧波和回聲中較高頻率的第二或第三諧波聯(lián)合反應(yīng)，整合不同頻帶的信息[6]；大棕蝠(FM蝙蝠)中也記錄到延遲調(diào)諧神經(jīng)元，不同的是其對(duì)發(fā)聲和回聲脈沖中相同的FM諧波反應(yīng)[7]，相關(guān)研究還未見在其它種蝙蝠中有報(bào)道。通過(guò)電生理實(shí)驗(yàn)在胡須蝠IC中記錄到的結(jié)果表明：每個(gè)延遲調(diào)諧神經(jīng)元的BD各不相同，范圍在0～20 ms之間，大部分的BD在10 ms以下[8]。特定的BD使得每個(gè)延遲調(diào)諧神經(jīng)元只對(duì)從適當(dāng)距離返回的回聲反應(yīng)，因此這些神經(jīng)元也被稱為范圍探測(cè)神經(jīng)元，大部分的這種神經(jīng)元在蝙蝠靠近靶物時(shí)被激活。不同神經(jīng)元的BD如何形成？已有研究通過(guò)比較IC和聽皮層神經(jīng)元的延遲調(diào)諧特性推測(cè)，蝙蝠的回聲延遲調(diào)諧產(chǎn)生于IC，這一特性在上傳至聽皮層的過(guò)程中被上行聽覺通路的更高級(jí)水平進(jìn)一步調(diào)制重組[9]。神經(jīng)遞質(zhì)受體阻斷的藥理學(xué)實(shí)驗(yàn)為其在IC中的神經(jīng)機(jī)制提供了意外的線索：在胡須蝠IC中阻斷興奮性谷氨酸能受體并不影響這種聯(lián)合敏感易化的產(chǎn)生，相反，阻斷了抑制性甘氨酸受體可消除或極大減少聯(lián)合敏感的易化，而阻斷另一種抑制性γ-氨基丁酸能A受體則對(duì)易化不起作用[10]。因此這些采用細(xì)胞外記錄的研究推測(cè)：BD下聯(lián)合敏感的易化反應(yīng)依賴于對(duì)不同聲頻率調(diào)諧的甘氨酸輸入，這種抑制性輸入的抑制后反彈在時(shí)間上的重疊導(dǎo)致了易化的產(chǎn)生[11]。為了檢驗(yàn)這一推測(cè)并進(jìn)一步探索聯(lián)合敏感的機(jī)制，Peterson等獲得了細(xì)胞內(nèi)記錄胡須蝠IC中易化性聯(lián)合敏感神經(jīng)元的結(jié)果[12]。令人驚訝的是，在所有記錄到的神經(jīng)元中并沒有觀察到與產(chǎn)生反應(yīng)易化的輸入相關(guān)的低頻誘發(fā)的短暫超極化或去極化；也沒有發(fā)現(xiàn)可能掩蓋抑制性輸入的分流抑制。盡管作者推測(cè)這一結(jié)果可能與細(xì)胞內(nèi)記錄的部位有關(guān)，但其所獲得的研究結(jié)果并不能解決聯(lián)合敏感易化形成的問(wèn)題，其神經(jīng)機(jī)制仍需進(jìn)一步研究。

3 多普勒頻移補(bǔ)償

除發(fā)聲會(huì)影響蝙蝠對(duì)回聲的感受外，在高度雜波環(huán)境中捕食的CF-FM蝙蝠同樣還面臨著來(lái)自獵物的回聲被周圍密集的背景雜波回聲所掩蔽的問(wèn)題。最近在大棕蝠上的行為學(xué)研究顯示這一FM蝙蝠似乎可利用其回聲中第一和第二諧波的偏移來(lái)避免雜波回聲的干擾，但卻要以降低對(duì)靶物距離判斷的精確性為代價(jià)[13]。CF-FM蝙蝠對(duì)這一捕食環(huán)境的適應(yīng)性策略則是利用其發(fā)聲信號(hào)中時(shí)程相對(duì)較長(zhǎng)且對(duì)重疊不敏感的CF成分，并伴有多普勒頻移的補(bǔ)償(Doppler shift compensation，DSC)。DSC效應(yīng)在CF-FM蝙蝠飛行或捕食時(shí)經(jīng)常出現(xiàn)，其是指蝙蝠發(fā)聲中CF部分的頻率隨著與目標(biāo)相對(duì)距離的變化而改變的現(xiàn)象。因?yàn)轵鹪陲w行過(guò)程中接收到的回聲頻率會(huì)因多普勒效應(yīng)在接近或遠(yuǎn)離昆蟲時(shí)發(fā)生升高或降低，此時(shí)這類蝙蝠通過(guò)降低或升高自己的發(fā)聲頻率補(bǔ)償多普勒頻移，使昆蟲的回聲頻率始終保持在其敏感范圍內(nèi)。因此通過(guò)DSC效應(yīng)能使得這些蝙蝠從未被調(diào)制的重疊雜波信號(hào)中辨別出頻率上被調(diào)制的獵物的回聲[14]。由于多普勒頻移的大小取決于蝙蝠和移動(dòng)靶物間的相對(duì)速度，如果蝙蝠逐漸靠近靶物則多普勒頻移為正值，遠(yuǎn)離靶物為負(fù)值，故而包含在CF成分中DSC的信息還可編碼蝙蝠與靶物的相對(duì)移動(dòng)。DSC是CF-FM蝙蝠適應(yīng)性進(jìn)化的特征行為，這一現(xiàn)象在早期的大量行為學(xué)研究中被揭示。當(dāng)蝙蝠被放置在晃動(dòng)的單擺或是一勻速移動(dòng)的平臺(tái)上，又或是通過(guò)回放蝙蝠發(fā)聲的錄音時(shí)，在胡須蝠、菊頭蝠和蹄蝠等CF-FM蝙蝠中均觀察到DSC效應(yīng)，在蝙蝠動(dòng)態(tài)行為中的DSC正向補(bǔ)償范圍從0.9～8 kHz不等，對(duì)負(fù)向補(bǔ)償均較差[15-17]。不同蝙蝠的多普勒補(bǔ)償特性和補(bǔ)償范圍由何決定？有研究認(rèn)為DSC是由一環(huán)路結(jié)構(gòu)相對(duì)復(fù)雜的聽-發(fā)聲負(fù)反饋系統(tǒng)控制，中腦的某個(gè)腦區(qū)可能參與其中[18]。因?yàn)楫?dāng)離子電泳注射γ-氨基丁酸能和谷氨酸能神經(jīng)遞質(zhì)的擬似劑和拮抗劑到中腦被蓋時(shí)可見，在臂旁核和相鄰被蓋區(qū)中，由藥理學(xué)所致的興奮性和抑制性影響可分別升高和降低蝙蝠靜止以及DSC時(shí)的發(fā)聲頻率[19]。通過(guò)人為模擬蝙蝠補(bǔ)償后的發(fā)聲并細(xì)胞外記錄大蹄蝠IC神經(jīng)元的反應(yīng)，也已觀察到在某一特定發(fā)聲頻率補(bǔ)償值下IC神經(jīng)元對(duì)回聲有最好的反應(yīng)(結(jié)果待發(fā)表)。然而IC如何定型多普勒頻移補(bǔ)償?shù)姆磻?yīng)特性及補(bǔ)償范圍的神經(jīng)機(jī)制仍需要進(jìn)一步實(shí)驗(yàn)探討。

4 結(jié)論

狹窄空間中生存的CF-FM蝙蝠通過(guò)感受回聲定位信號(hào)中的特征性參數(shù)來(lái)減少其在高度雜波環(huán)境中飛行和捕食的不利因素，可謂是達(dá)爾文自然選擇學(xué)說(shuō)的絕佳體現(xiàn)。這一顯著的回聲定位能力依賴于蝙蝠聽覺系統(tǒng)的特化以及各級(jí)聽中樞對(duì)聲信號(hào)的精密分析和處理。IC作為聽覺神經(jīng)通路中的聽中樞核團(tuán)，參與對(duì)聲信號(hào)時(shí)相、頻率信息的加工，其對(duì)CF-FM蝙蝠適應(yīng)于高度雜波環(huán)境，并感受回聲定位信號(hào)中特定信號(hào)成分，以及特定時(shí)相和頻率參數(shù)均十分重要。盡管已有上述研究在CF-FM蝙蝠IC上對(duì)回聲定位功能的特點(diǎn)與機(jī)制進(jìn)行了探討，但由于方法學(xué)的限制，人們對(duì)其功能細(xì)胞和分子機(jī)制的認(rèn)識(shí)仍有諸多疑問(wèn)。對(duì)于這一回聲定位適應(yīng)性進(jìn)化的神經(jīng)機(jī)制的深入研究將有助于促進(jìn)人們對(duì)聽中樞在復(fù)雜聽環(huán)境下對(duì)回聲定位信號(hào)加工原理的認(rèn)識(shí)，并可能為人類有效應(yīng)用蝙蝠回聲定位原理于現(xiàn)代電子技術(shù)中提供一定的參考。

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Neural mechanism of CF-FM bat processing echolocation signals in highly cluttered space

JIN Jing1, MEI Hui-xian2

(1. College of Life Science, Central China Normal University, Wuhan 430079;2. School of Sports, Hubei University, Wuhan 430062, China)

Bats are specialists for echolocation. The CF-FM bat faces a problem on how to distinguish and determine the echo carrying information about target among emitted call and multiple reflections in a highly cluttered situation. Previous studies suggested that the CF-FM bat which emitted complex CF-FM pulses could encode the distance and relative speed of target included in pulse-echo pair in cluttered space by temporal and spectral integration of signal in the auditory center. These neural mechanisms of encoding in inferior colliculus were reviewed to further recognization the principle of auditory center processing echolocation signal in complicated auditory habitat.

CF-FM bat; highly cluttered space; inferior colliculus; echolocation

2014-07-16；

2014-09-24

國(guó)家自然科學(xué)基金資助項(xiàng)目(31300982)

金晶，碩士研究生，專業(yè)方向?yàn)樯窠?jīng)生物學(xué)；

梅慧嫻，博士，講師，主要從事聽覺電生理方面的研究，E-mail: hx.may@hotmail.com。

Q958

A

2095-1736(2015)02-0080-03

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2015.02.080