周孔霖 孫 松①

(1. 中國科學院海洋研究所海洋生態(tài)與環(huán)境科學重點實驗室 青島 266071; 2. 中國科學院大學 北京 100049; 3. 中國科學院海洋研究所山東膠州灣海洋生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學觀測研究站 青島 266071; 4. 青島海洋科學與技術國家實驗室海洋生態(tài)與環(huán)境科學功能實驗室 青島 266071)

中華哲水蚤(Calanus sinicus)是我國近海浮游動物優(yōu)勢種, 是黃海大型橈足類功能群的代表, 其種群的動態(tài)變化將影響海洋生態(tài)系統(tǒng)中物質(zhì)與能量的流動(Sun et al, 2010)。夏季, 黃海陸架區(qū)中華哲水蚤種群以 C5期幼體為主體遷移至黃海冷水團內(nèi)度夏(Pu et al, 2004)。度夏期間, C5期幼體處于靜息狀態(tài), 個體呼吸率低、蛻皮發(fā)育受到抑制、垂直移動減弱, 僅靠儲存的油脂維持基礎代謝(Li et al, 2004; Pu et al,2004; Zhou et al, 2016)。春末, 黃海冷水團區(qū)的中華哲水蚤在油囊內(nèi)積累大量油脂, 其積累程度關系到中華哲水蚤能否順利度夏(孫松等, 2011)。此外, “油脂積累假說”(lipid accumulation window hypothesis)指出當油脂積累超過某個閾值時哲水蚤會啟動休眠(Rey-Rassat et al, 2002), 故中華哲水蚤前期油脂的積累可能是誘導度夏啟動的內(nèi)源性因子(孫松等, 2011)。目前, 哲水蚤大體積油囊形成的原因尚不明確。哲水蚤在休眠前存在能量分配問題, 即選擇將攝食所獲取的能量用于油脂積累亦或是蛻皮發(fā)育(Ji, 2011)。油脂的積累受到多種環(huán)境因素的影響(如食物、溫度、攝食壓力等), 也存在內(nèi)源因素的調(diào)節(jié)(Johnson et al,2008)。

春末, 隨著溫躍層(11—22°C)逐步形成, 冷水團(＜10°C)在黃海中部陸架區(qū)初見雛形并盤踞在溫躍層以下(Hu et al, 2004)。與此同時, 黃海冷水團區(qū)中華哲水蚤 C5期幼體積累大量油脂并儲存在油囊中, 以備度夏所需; 而近岸種群油脂積累少, 個體活躍(孫松等, 2011)。中華哲水蚤C5期幼體和雌體存在晝夜垂直移動習性, 即夜間上升到溫躍層進行攝食活動,日間返回底層躲避捕食者(Huanget al, 1993)。在冷水團區(qū), 中華哲水蚤通過晝夜垂直移動能感受到一定的溫差(1—12°C), 同時底層冷水有利于個體通過降低代謝消耗來增加能量的積累。相反, 黃海淺水區(qū)水體垂直混合較好, 表底層溫差小。由此推測, 溫差和冷水團的低溫環(huán)境有利于C5期幼體油脂的積累。

餌料也是影響哲水蚤油脂積累的重要因素之一。在高餌料濃度培養(yǎng)下, 飛馬哲水蚤(C. finmarchicus)能積累更多的油脂(Rey-Rassatet al, 2002)。然而在黃海, 中華哲水蚤C5期幼體的油囊體積與葉綠素a濃度之間無顯著關聯(lián)(孫松等, 2011)。葉綠素a濃度只能粗略反映浮游植物的豐度, 無法說明浮游植物的種類和粒徑大小。由此推測, 餌料濃度不是中華哲水蚤大體積油囊形成的關鍵因素。此外, 中華哲水蚤是雜食性種類, 能選擇性攝食纖毛蟲等微型浮游動物(Huoet al, 2008)。黃海纖毛蟲的生物量在春夏季達到高值(趙楠, 2008), 但動物性餌料對油脂積累的影響尚不明確。

鑒于油脂積累影響因素的復雜性, 本文從溫度(恒溫、變溫培養(yǎng))和餌料種類(硅藻、自然餌料)兩個角度設計了雙因子培養(yǎng)實驗, 旨在探討溫度和餌料種類對中華哲水蚤生長發(fā)育以及C5期幼體油脂積累的影響, 初步探討中華哲水蚤度夏前大體積油囊形成的原因和影響因素。

1 材料與方法

1.1 實驗設計

春末, 黃海冷水團區(qū)表、底層的溫差(1—12°C)和冷水團的低溫環(huán)境(＜10°C)可能有利于 C5期幼體油脂的積累。中華哲水蚤最適生長溫度的上限為20°C(蒲新明, 2003)。為研究溫度在C5期幼體油脂積累中的影響作用, 本實驗設置兩個恒溫組(10°C和19°C)以及兩個變溫組(10—19°CⅠ和 10—19°CⅡ)以探討晝夜溫差、溫度變化強度對油脂積累的影響。10—19°CⅠ組溫度變化周期為12h(10°C)∶12h(19°C),升降溫在2小時內(nèi)完成。10—19°CⅡ組溫度變化周期為 12h(10°C)∶12h(升溫/降溫)∶12h(19°C), 升降溫在12小時內(nèi)完成。春季, 黃海冷水團區(qū)局部葉綠素a濃度超過4mg/m3(Wanget al, 2009)。根據(jù)經(jīng)驗系數(shù)1∶50換算, 該葉綠素a濃度相當于0.2μgC/mL的碳濃度(Atkinson, 1996)。為保證餌料充足, 本實驗餌料濃度設置為0.2μgC/mL。每個溫度組下設置硅藻餌料和自然餌料兩個處理。哲水蚤油脂積累主要發(fā)生在C3—C5期(Leeet al, 2006), 故選擇中華哲水蚤C3期幼體作為本實驗的培養(yǎng)對象。每個溫度餌料組有 30只中華哲水蚤C3期幼體。

1.2 硅藻餌料

實驗選取2種常見硅藻作為餌料, 即中肋骨條藻(Skeletonema costatum)和海鏈藻(Thalassionsirasp.)。實驗藻種由中國科學院海洋研究所海洋生態(tài)毒理實驗室提供, 均采自青島膠州灣海域。硅藻在加硅酸鹽的 f/2 培養(yǎng)液、鹽度(30±0.5)、溫度(18±0.5)°C、光周期 12L∶12D的條件下培養(yǎng)。每日用庫爾特計數(shù)器(Coulter counter, Multisizer 3)檢測新鮮藻液的密度,并繪制藻類的生長曲線。取對數(shù)生長期的藻液, 根據(jù)藻體積換算碳含量, 將2種硅藻按碳濃度進行等比例混合后作為中華哲水蚤的硅藻餌料。硅藻的特征參數(shù)見表1。

表1 實驗藻種特征Tab. 1 Characteristics of the phytoplankton species

1.3 自然餌料的獲取

自然餌料取自中華哲水蚤的采樣點, 每 3—4日采集1次。用孔徑為20μm的篩絹網(wǎng)具拖取水下5米到表層的網(wǎng)樣, 存放于3—4個2L樣品瓶中, 置于保溫桶中暫存?；貙嶒炇液? 樣品暫存于 10°C培養(yǎng)箱中。每日取混合均勻的7.5mL網(wǎng)樣3份并用1%Lugol’s試劑固定, 于倒置顯微鏡(Olympus IX51)下分類并測量。根據(jù)硅藻、甲藻、微型浮游動物的體積估算碳含量, 從而估計水樣中餌料生物的碳濃度。自然餌料中,硅藻的碳含量占總體的 95.2%—98.2%, 甲藻為0.3%—1.5%, 微型浮游動物為 1.2%—3.4%。自然餌料中的優(yōu)勢種為角毛藻(Chaetocerossp.)和骨條藻(Skeletonemasp.)。

1.4 中華哲水蚤的采集

實驗所用的中華哲水蚤是2014年4月于青島港碼頭(36°04′N, 120°19′E)用淺水Ⅱ型浮游生物網(wǎng)(網(wǎng)口直徑0.32m, 篩絹孔徑160μm)進行垂直拖網(wǎng)獲得, 現(xiàn)場水溫 11.5°C。樣品暫存于保溫桶(20L)中, 并于 1小時內(nèi)轉(zhuǎn)移至實驗室。通過肉眼挑選大小相似的、健康活躍的中華哲水蚤幼體, 并在解剖鏡下確認其發(fā)育階段。將 C3期幼體暫養(yǎng)于預冷的過濾海水(11°C)中, 以備后期的培養(yǎng)實驗所需。另隨機挑選C3、C4、C5期幼體和雌體各 20只, 測量后保存于 5%福爾馬林海水溶液中。

實驗開始前, 將C3期幼體隨機轉(zhuǎn)移到8個2L燒杯中, 每個燒杯約30只。根據(jù)實驗溫度設置, 將燒杯置于 4個培養(yǎng)箱(江南 SPX-270)中, 初始溫度設置為11°C。適應1天后, 根據(jù)實驗設置每小時將培養(yǎng)箱調(diào)整1°C直至預定溫度。實驗開始后, 每兩天換水1次,并根據(jù)實驗設置更換餌料。實驗所用的過濾海水均經(jīng)過 0.45μm混合膜過濾并充分曝氣, 隨后存放于各培養(yǎng)箱中預冷, 以保證換水時不產(chǎn)生溫差。所有個體發(fā)育成熟后結(jié)束實驗, 10°C組培養(yǎng) 18天, 其余實驗組15天。

1.5 測量與計算

每隔兩天在解剖鏡(Nikon SMZ645)下對中華哲水蚤進行測量并確認發(fā)育期, 隨后放回燒杯中繼續(xù)培養(yǎng), 操作過程約1min。測量指標包括： 前體部體長(PL)、體寬(PW)、油囊長(OL)、油囊寬(OW)。油囊體積大小可用于表示油脂積累的程度。根據(jù)Svetlichny等(2006)的方法計算中華哲水蚤前體部的體積(prosome volume, PV)和油囊體積(oil sac volume,OSV), 具體計算公式為

油囊的體積可用于表示油脂積累的程度。不同發(fā)育期的中華哲水蚤個體存在差異, 并會影響油囊的大小(Miller et al, 2000)。為消除個體大小差異產(chǎn)生的影響, 本研究采用油囊體積百分數(shù)(oil sac volume proportion, OSV%)來表征油脂積累情況, 即油囊體積占其前體部體積的百分比： OSV%=(OSV/PV)×100%(孫松等, 2011)。根據(jù)“50%”原則對各發(fā)育期的起始時間點進行估計, 即前一個發(fā)育期的 50%個體發(fā)育成該發(fā)育期的時間點(Uye, 1988)。此外, 根據(jù) Niehoff等(2003)對哲水蚤性腺不同發(fā)育期的定義, 對中華哲水蚤的雌體性腺發(fā)育程度進行鑒定(四個性腺發(fā)育階段： GS1、GS2、GS3和GS4, 其中GS4期為成熟期),并計算繁殖指標(reproductive index, RI)來表示整體性腺的發(fā)育水平, 即GS4期占雌性的百分比(Wang et al, 2009)。

1.6 統(tǒng)計方法

本文統(tǒng)計分析均使用SPSS(16.0)完成。對中華哲水蚤的生長發(fā)育、油脂積累以及性腺發(fā)育進行溫度、餌料種類雙因素方差分析。對野外各發(fā)育期中華哲水蚤體長與OSV%進行單因素方差分析。若方差分析結(jié)果顯著, 選用S-N-K方法(Student-Newman-Keuls test,亦稱 q檢驗)進行多重比較來確定不同實驗處理間的差異。相關性分析采用Pearson相關系數(shù)。

2 結(jié)果

2.1 野外中華哲水蚤體長與油脂積累情況

4月膠州灣中華哲水蚤各發(fā)育期特征如圖1所示,C5期幼體油脂含量最高(P＜0.01), OSV%達到(1.03±1.35)%, 而其它發(fā)育階段的OSV%接近0。雌體性腺發(fā)育成熟, 均為GS4期(RI=100%)。本實驗未采到雄體。

圖1 4月膠州灣中華哲水蚤各發(fā)育期的形態(tài)特征(a, b, c代表顯著性差異, P＜0.05)Fig. 1 Morphological characters in different development stages of Calanus sinicus in Jiaozhou Bay in April

2.2 各發(fā)育階段的天數(shù)

在 15—18天培養(yǎng)中, 各溫度餌料組的中華哲水蚤從C3期幼體逐步蛻皮發(fā)育為成體。各發(fā)育階段的天數(shù)如圖2所示。將50%個體蛻皮發(fā)育為成體前定義為幼體發(fā)育期, 各實驗組中華哲水蚤在 8.2—13.6天后進入成體階段, 10°C組幼體發(fā)育期較長(13.6天), 其它溫度組發(fā)育較快(8.2—11.4天)。雙因素方差分析結(jié)果顯示(表 2), 溫度對幼體發(fā)育期長短影響顯著(P＜0.05),餌料種類對發(fā)育時間的影響未達顯著水平(P＞0.05)。

圖2 各溫度餌料組中華哲水蚤不同發(fā)育期的天數(shù)Fig.2 The number of days of development stage for Calanus sinicus in every temperature-food combination

表2 溫度、餌料種類對中華哲水蚤生長發(fā)育與油脂積累影響的二因素方差分析結(jié)果匯總Tab. 2 Two-way ANOVA results for the impacts of temperature and food treatment on development and lipid accumulation of Calanus sinicus

2.3 油脂積累與C5期形態(tài)特征

中華哲水蚤的 OSV%隨時間先增加后減小(圖 3),并在6—12日達到了最高值。與此同時, C5期幼體所占的比例(C5%)也相應達到高值, OSV%與C5%成正相關(R=0.405,P＜0.01)。對OSV%達到最高值時的各實驗組 C5期幼體體長、油囊體積比進行溫度、餌料濃度二因素方差分析(圖 4; 表 2)。結(jié)果顯示, 餌料種類對C5期幼體體長影響顯著(P＜0.01), 且硅藻培養(yǎng)下的C5期幼體體長較長。室內(nèi)培養(yǎng)的 C5期幼體體長小于野外個體(P＜0.01)。硅藻培養(yǎng)下, 各溫度組C5期幼體體長相似; 而自然餌料培養(yǎng)下, 19°C組C5期幼體體長顯著小于其它溫度組(P＜0.01)。另一方面, 溫度和餌料種類對C5期幼體油脂積累均影響顯著(P＜0.01), 低溫和硅藻餌料有利于油脂的積累。10°C硅藻培養(yǎng)下的 C5期幼體OSV%最大, 為(3.32±1.88)%, 最大值為7.58%。在硅藻培養(yǎng)下, C5期幼體OSV%在10°C組最高, 變溫組次之, 19°C最低(P＜0.01)。在自然餌料培養(yǎng)下, OSV%在 19°C組顯著低于其它實驗組(P＜0.05)。各變溫組間OSV%無顯著差異, 均值范圍為0.64%—1.49%。

圖3 各溫度餌料組中華哲水蚤油囊體積百分數(shù)的變化Fig. 3 Variations in OSV% of Calanus sinicus in every temperature-food combination

圖4 各溫度餌料組的油囊體積百分數(shù)達到最大時C5期幼體的形態(tài)特征(a, b, c代表顯著性差異, P＜0.05)Fig. 4 Morphological characters in the C5s stage in every temperature-food combination when maximum OSV% was reached

2.4 雌體形態(tài)特征與性腺發(fā)育

在兩種餌料條件下的變溫組中各有一只發(fā)育成雄體, 其余個體均發(fā)育為雌體。對雌體的形態(tài)特征進行溫度、餌料種類雙因素方差分析(表 2)。結(jié)果表明餌料種類對雌體的體長與 OSV%影響均不顯著(P＞0.05), 而溫度對兩者的影響均顯著(P＜0.01)。在硅藻培養(yǎng)下, 10°C 組的雌體體長為(1.99±0.06)mm, 顯著高于其它溫度組(P＜0.01), 而在自然餌料培養(yǎng)下,19°C 組的雌體體長為(1.78±0.09)mm, 顯著低于其它溫度組(P＜0.01)(圖5)。室內(nèi)培養(yǎng)的雌體的體長小于野外種群, 后者體長為(2.28±0.13)mm(P＜0.01)。OSV%的對比結(jié)果與體長類似(圖 5)。在硅藻培養(yǎng)下, 10°C組的 OSV%顯著高于其它溫度組(P＜0.01); 而在自然餌料培養(yǎng)下, 19°C組的 OSV%顯著低于其它實驗組(P＜0.01)。除10°C、硅藻培養(yǎng)下的雌體OSV%顯著高于野外種群外(P＜0.01), 其余個體與野外種群無顯著差異。

進入成體階段后, 中華哲水蚤的 OSV%逐漸減小(圖3), 而性腺逐步發(fā)育至成熟(圖6)。與硅藻餌料相比, 自然餌料培養(yǎng)下中華哲水蚤性腺發(fā)育速度較快、性腺成熟度更高(P＜0.05)。實驗結(jié)束時, 自然餌料培養(yǎng)下的 19°C 和變溫組的雌性成熟度最高(RI：58%—65%)。而溫度對性腺發(fā)育無顯著影響(P＞0.05)。

圖5 各溫度餌料組中華哲水蚤雌體的形態(tài)特征(a, b, c代表顯著性差異, P＜0.05)Fig. 5 Morphological characters of newly-molted females in every temperature-food combination

圖6 各溫度餌料組雌體繁殖指數(shù)變化Fig. 6 Variation of the reproduction index of Calanus sinicus females in each combination of temperature and food treatment

3 討論

3.1 溫度、餌料種類對中華哲水蚤油脂積累的影響

在幼體發(fā)育期(C3—C5期), 中華哲水蚤油脂不斷積累, 油囊體積在C5期幼體達到最大。除19°C組OSV%低于同期野外種群, 其余個體與之相似或更大,實驗所用餌料能夠滿足中華哲水蚤生長發(fā)育的需求。分析結(jié)果表明, 餌料種類、溫度均對 C5期幼體油脂積累影響顯著。恒溫培養(yǎng)條件下硅藻餌料有利于油脂的積累, OSV%為自然餌料組的2.8倍。與其它休眠的哲水蚤一樣, 中華哲水蚤油囊中主要成分為蠟脂(王延清等, 2014)。哲水蚤的蠟脂中主要的脂肪醇20：1(n-9)和 22：1(n-11)是由橈足類利用食物中的脂類和非脂類物質(zhì)合成而來(Graeve et al, 2005)。相對于甲藻, 飛馬哲水蚤攝食硅藻能積累更多的油脂(Pepin et al, 2011)。本研究中自然餌料的主要成分為硅藻, 優(yōu)勢種是角毛藻和骨條藻, 而硅藻餌料為中肋骨條藻和海鏈藻, 可見不同硅藻種類對 C5期幼體油脂積累貢獻不同。自然餌料組成復雜, 微型浮游動物含量低,動物性餌料對中華哲水蚤油脂積累的影響需要對單種餌料進行研究。在變溫條件下, 兩種餌料對OSV%影響無顯著差異, C5期幼體在變溫條件下的油脂積累過程更為復雜。

低溫有助于 C5期幼體油脂的積累, 個體的OSV%隨著溫度降低而增加。以往研究表明, 中華哲水蚤的呼吸率在適溫下會隨溫度的降低而減少(張武昌等, 2000)。根據(jù)個體體長、培養(yǎng)溫度進行估算(Ikeda et al, 2001; Li et al, 2004), C5期幼體在19°C時呼吸所需碳量為 3.04μgC/ind.·d, 約為 10°C(1.7μgC/ind.·d)的1.8倍, 可見低溫有利于個體降低呼吸消耗以積累更多的油脂。此外, 低溫下中華哲水蚤幼體發(fā)育期延長,為油脂積累提供了更多的時間。本研究中, 各變溫組的C5期幼體的OSV%相似, 晝夜溫度變化速率不會影響個體的油脂積累。變溫組的C5期幼體的OSV%為10°C組的31%—102%, 為19°C組的 1.8—6.1倍,可見低溫有利于油脂的積累。

本研究所用的餌料濃度較高, 其葉綠素a濃度相當于黃海春季較高水平。室內(nèi)培養(yǎng)的 C5期幼體OSV%雖與黃海冷水團區(qū)四月份的種群相似, 卻遠低于五月份的種群(OSV%平均為30%)(孫松等, 2011)。室內(nèi)變溫條件雖有利于 C5期幼體油脂的積累, 卻難以替代春末黃海冷水團復雜的水文環(huán)境。春末, 隨黃海冷水團初見雛形, 溫躍層底部出現(xiàn)葉綠素最大層(韋欽勝等, 2013), 加上此時黃海冷水團區(qū)浮游植物優(yōu)勢種為硅藻(宋書群, 2010), 餌料環(huán)境有利于油脂的積累。中華哲水蚤具有晝夜垂直遷移習性, 夜間攝食率高于白天(李超倫等, 2003)。白天, 中華哲水蚤在低溫、低餌料環(huán)境的冷水團中活動, 呼吸率降低, 攝食率極低(Li et al, 2004); 夜間能遷移到溫躍層附近,在餌料豐富的溫暖水層攝食。研究表明, 與持續(xù)攝食的橈足類相比, 經(jīng) 12—24小時饑餓培養(yǎng)的橈足類能在幾小時內(nèi)提高攝食率數(shù)倍, 大大增加了凈能量的獲取(Enright, 1977)。由此推斷, 春末冷水團的水溫和餌料條件有利于中華哲水蚤C5期幼體油脂的積累。然而, 度夏前黃海冷水團內(nèi) C5期幼體大體積油囊的形成還無法只用垂直移動和溫差來解釋。除環(huán)境因素外, 油脂積累過程也受到內(nèi)部因素調(diào)節(jié), 如相關基因表達、激素體液調(diào)節(jié)等(Tarrant et al, 2008)。哲水蚤休眠前的油脂積累可能是對多種環(huán)境因素變化的響應(如溫度、餌料等), 其生理過程以及與多種環(huán)境因素的相互作用尚不明確 (Johnson et al, 2008), 需進一步研究以探討中華哲水蚤的度夏機制。

3.2 溫度、餌料種類對雌體形態(tài)與性腺發(fā)育的影響

雌體的體長主要受到溫度的影響, 低溫下體長較長, 這與 Uye(1988)研究結(jié)果一致。兩種餌料培養(yǎng)下的雌體體長相似, 可見在個體生長方面硅藻餌料與自然餌料的作用差異不大。然而室內(nèi)培養(yǎng)的雌體體長均小于同期野外種群, 包括 10°C下自然餌料組的雌體。一般情況下, 水溫是影響中華哲水蚤體長的主要因素(陳清潮, 1964)。然而采樣期間膠州灣水溫為11.5°C, 高于室內(nèi)的低溫組(10°C)。這可能與室內(nèi)培養(yǎng)條件存在瓶子效應(bottle effects)有關。自然海區(qū)水體大, 餌料種類豐富并存在斑塊分布和集群效應, 實驗室內(nèi)的餌料種類和濃度均無法與之相比(Hakanson,1984)。

雌體的油囊體積主要受溫度影響, 隨溫度上升而減小。中華哲水蚤進入成體階段后, 油囊體積逐漸縮小, 與此同時性腺快速發(fā)育。越冬結(jié)束后, 飛馬哲水蚤能將儲存的蠟脂轉(zhuǎn)變?yōu)榱字糜诼蚜字暮铣膳c性腺的初步發(fā)育(Rey-Rassat et al, 2002; Lee et al,2006)。中華哲水蚤雌體油囊的減小應與性腺發(fā)育有關。然而, 儲存的油脂僅能支持中華哲水蚤性腺的初步發(fā)育, 性腺成熟必須通過攝食獲取能量(Wang et al,2009)。

硅藻和自然餌料均能使中華哲水蚤的性腺發(fā)育成熟。投喂自然餌料能使雌體性腺發(fā)育速度加快、性成熟度更高。自然餌料的種類豐富, 其中纖毛蟲生物量為 2.42—6.84μgC/L, 在黃海春夏季纖毛蟲生物量范圍(0.02—5.5μgC/L)附近(趙楠, 2008)。雖然纖毛蟲在餌料中的比例低(1.21%—3.42%), 中華哲水蚤卻能夠優(yōu)先攝食纖毛蟲等微型浮游動物(湯宏俊等, 2015)。與單一的硅藻餌料相比, 微型浮游動物能為橈足類提供更多必需的營養(yǎng)物質(zhì), 如二十碳五烯酸(eicosapentaenoic acid, EPA)、二十二碳六烯酸(docosahexaenoic acid, DHA)、氨基酸和固醇類等, 有利于橈足類性腺的發(fā)育(Stoecker et al, 1990)。

4 結(jié)論

中華哲水蚤C5期幼體的油脂積累受溫度和餌料種類的影響。低溫有利于個體降低代謝消耗以增加油脂的積累。變溫組的低溫條件也有類似作用, 其 C5期幼體比高溫組能積累更多的油脂。硅藻有利于 C5期幼體的油脂積累。與硅藻餌料相比, 自然餌料有利于中華哲水蚤的性腺發(fā)育。

致謝 本課題組羅璇在藻類培養(yǎng)上給予指導, 王世偉和劉夢壇在中華哲水蚤分類、培養(yǎng)上給予指導,馮頌和湯宏俊在樣品采集上給予幫助, 謹致謝忱。

王延清, 李超倫, 劉夢壇等, 2014. 黃海春季和秋季中華哲水蚤脂類含量及組成分析. 海洋學報, 36(2)： 99—107

韋欽勝, 傅明珠, 李 艷等, 2013. 南黃海冷水團海域溶解氧和葉綠素最大現(xiàn)象值及營養(yǎng)鹽累積的季節(jié)演變. 海洋學報, 35(4)： 142—154

孫 松, 王世偉, 李超倫, 2011. 黃海中華哲水蚤C5發(fā)育期油脂積累初步研究. 海洋與湖沼, 42(2)： 165—169

陳清潮, 1964. 中華哲水蚤的繁殖、性比率和個體大小的研究.海洋與湖沼, 6(3)： 272—288

宋書群, 2010. 黃、東海浮游植物功能群研究. 青島： 中國科學院研究生院(海洋研究所)博士學位論文, 21

張武昌, 王 榮, 王 克, 2000. 溫度對中華哲水蚤代謝率的影響. 海洋科學, 24(2)： 42—44

李超倫, 王榮, 孫 松, 2003. 南 黃海 鳀 產(chǎn)卵場中華哲水蚤的數(shù)量分布及其攝食研究. 水產(chǎn)學報, 27(S1)： 55—63

湯宏俊, 孫 松, 2015. 長江口幾種優(yōu)勢橈足類對微型浮游動物的攝食研究. 海洋與湖沼, 46(1)： 148—156

趙 楠, 2008. 黃海纖毛蟲的豐度和生物量. 青島： 中國科學院研究生院(海洋研究所)博士學位論文, 5—6

蒲新明, 2003. 中華哲水蚤夏季在南黃海的生活策略. 青島：中國科學院研究生院(海洋研究所)碩士學位論文, 42

Atkinson A, 1996. Subantarctic copepods in an oceanic, low chlorophyll environment： ciliate predation, food selectivity and impact on prey populations Mar Ecol Prog Ser, 130： 85—96

Enright J T, 1977. Diurnal vertical migration： Adaptive significance and timing. Part 1. Selective advantage： A metabolic model1. Limnol Oceanogr, 22(5)： 856—872

Graeve M, Albers C, Kattner G, 2005. Assimilation and biosynthesis of lipids in Arctic Calanus species based on feeding experiments with a13C labelled diatom. J Exp Mar Biol Ecol, 317(1)： 109—125

Hakanson J L, 1984. The long and short term feeding condition in field-caught Calanus pacificus, as determined from the lipid content. Limnol Oceanogr, 29(4)： 794—804

Hu D X, Wang Q Y, 2004. Interannual variability of the southern Yellow Sea Cold Water Mass. Chin J Oceanol Limnol, 22(3)：231—236

Huang C, Uye S, Onbé T, 1993. Ontogenetic diel vertical migration of the planktonic copepod Calanus sinicus in the Inland Sea of Japan. III. Early summer and overall seasonal pattern. Mar Biol, 117(2)： 289—299

Huo Y Z, Wang S W, Sun S et al, 2008. Feeding and egg production of the planktonic copepod Calanus sinicus in spring and autumn in the Yellow Sea, China. J Plankton Res,30(6)： 723—734

Ikeda T, Kanno Y, Ozaki K et al, 2001. Metabolic rates of epipelagic marine copepods as a function of body mass and temperature. Mar Biol, 139(3)： 587—596

Ji R B, 2011. Calanus finmarchicus diapause initiation： new view from traditional life history-based model. Mar Ecol Prog Ser,440： 105—114

Johnson C L, Leising A W, Runge J A et al, 2008. Characteristics of Calanus finmarchicus dormancy patterns in the Northwest Atlantic. ICES J Mar Sci, 65(3)： 339—350

Lee R F, Hagen W, Kattner G, 2006. Lipid storage in marine zooplankton. Mar Ecol Prog Ser, 307： 273—306

Li C, Sun S, Wang R et al, 2004. Feeding and respiration rates of a planktonic copepod (Calanus sinicus) oversummering in Yellow Sea Cold Bottom Waters. Mar Biol, 145(1)： 149—157

Miller C B, Crain J A, Morgan C A, 2000. Oil storage variability in Calanus finmarchicus. ICES J Mar Sci, 57(6)： 1786—1799

Niehoff B, Runge J A, 2003. A revised methodology for prediction of egg production Calanus finmarchicus from preserved samples. J Plankton Res, 25(12)： 1581—1587

Pepin P, Parrish C C, Head E J H, 2011. Late autumn condition of Calanus finmarchicus in the northwestern Atlantic： evidence of size-dependent differential feeding. Mar Ecol Prog Ser,423： 155—166

Pu X M, Sun S, Yang B et al, 2004. Life history strategies of Calanus sinicus in the southern Yellow Sea in summer. J Plankton Res, 26(9)： 1059—1068

Rey-Rassat C, Irigoien X, Harris R et al, 2002. Energetic cost of gonad development in Calanus finmarchicus and C.helgolandicus. Mar Ecol Prog Ser, 238： 301—306

Stoecker D K, Capuzzo J M, 1990. Predation on Protozoa： its importance to zooplankton. J Plankton Res, 12(5)： 891—908

Sun S, Huo Y Z, Yang B, 2010. Zooplankton functional groups on the continental shelf of the yellow sea. Deep Sea Res,Part II, 57(11—12)： 1006—1016

Svetlichny L S, Kideys A E, Hubareva E S et al, 2006.Development and lipid storage in Calanus euxinus from the Black and Marmara seas： Variabilities due to habitat conditions. J Mar Syst, 59 (1—2)： 52—62

Tarrant A M, Baumgartner M F, Verslycke T et al, 2008.Differential gene expression in diapausing and active Calanus finmarchicus (Copepoda). Mar Ecol Prog Ser, 355：193—207

Uye S, 1988. Temperature-dependent development and growth of Calanus sinicus (Copepoda： Calanoida) in the laboratory.Hydrobiologia, 167—168(1)： 285—293

Wang S W, Li C L, Sun S et al, 2009. Spring and autumn reproduction of Calanus sinicus in the Yellow Sea. Mar Ecol Prog Ser, 379： 123—133

Zhou K L, Sun S, Wang M X et al, 2016. Differences in the physiological processes of Calanus sinicus inside and outside the Yellow Sea Cold Water Mass. J Plankton Res,38(3)： 551—653