程志斌, 白加德, 鐘震宇

北京麋鹿生態(tài)實(shí)驗(yàn)中心，北京 100076

麋鹿鹿角生長(zhǎng)周期及影響因子

程志斌, 白加德*, 鐘震宇

北京麋鹿生態(tài)實(shí)驗(yàn)中心，北京 100076

摘要:2013年8月至2014年8月，使用望遠(yuǎn)鏡(SWAROVSKI 8×42 WB)和照相機(jī)(Canon 550D 70×300)觀察北京南海子59只雄性麋鹿茸的生長(zhǎng)和角脫落周期，發(fā)現(xiàn)麋鹿角總體趨勢(shì)呈隨著年齡的減少，脫角日期越遲，且等級(jí)序位高或者鹿王較年老個(gè)體先脫落。收集2012年12月至2014年2月兩年度麋鹿自然脫落的角，研究表明，個(gè)體而言，左右角脫角順序差異明顯，同一天脫落兩角者占17.0%，左角先脫落者占34.1%，右角先脫落者占48.8%，重量重和重量輕的角先脫落的個(gè)體各占41.5%，個(gè)體成對(duì)的左右角脫落時(shí)間間隔短，平均為1.98d；群體而言，角重量與脫角時(shí)間呈顯著負(fù)相關(guān)，總體呈現(xiàn)角重的個(gè)體角先脫落，但不是角最重的個(gè)體角第一個(gè)脫落。2013年6月至2014年5月，對(duì)北京南海子、湖北石首、江蘇大豐、天津七里海、浙江慈溪、浙江臨安、海南海口、河北灤河上游、遼陽(yáng)千山等9個(gè)地區(qū)麋鹿種群麋鹿角脫落起止時(shí)間進(jìn)行調(diào)查，研究表明野生種群脫角時(shí)間比圈養(yǎng)種群早；遷入熱帶地區(qū)海南的麋鹿仍有規(guī)律的角周期；同一棲息地不同年份角周期存在差異，不同棲息地間麋鹿角周期存在差異；脫角起始時(shí)間與海拔、經(jīng)度、緯度、年平均氣溫、圈養(yǎng)情況和氣候類型等影響因子不存在統(tǒng)計(jì)學(xué)上顯著的相關(guān)性，但光周期和激素直接主導(dǎo)和調(diào)節(jié)著角周期，年齡大小、角重量、營(yíng)養(yǎng)以及與營(yíng)養(yǎng)相關(guān)的能量、種群密度、物候等環(huán)境因子均影響角周期。

關(guān)鍵詞：角周期；麋鹿；鹿；棲息地；影響因子

在生物進(jìn)化過(guò)程中，有角結(jié)構(gòu)的哺乳動(dòng)物只存在真反芻動(dòng)物的4個(gè)科中：長(zhǎng)頸鹿科、鹿科、叉角羚科和?？芠1- 2]，而鹿角是哺乳動(dòng)物唯一可再生的器官[3- 4]，也是鹿科動(dòng)物典型的性二型特征[5]。鹿角可用于繁殖期間雄性爭(zhēng)奪繁殖權(quán)利和雌性選擇雄性的裝飾象征[6- 8]、它更是防御天敵的武器[9- 10]。鹿角的生長(zhǎng)周期主要分為4個(gè)階段：茸生長(zhǎng)期、茸骨化和茸皮脫落期、硬角期、脫角期[11]。在鹿角生長(zhǎng)周期過(guò)程中，主要受激素的影響，睪酮、促黃體素等激素的規(guī)律性變化調(diào)節(jié)著角的生長(zhǎng)和脫落[5,12- 16]，光周期作為促發(fā)這些激素發(fā)生季節(jié)規(guī)律性變化的引子，在角周期中起著主導(dǎo)作用[17]。鹿角生長(zhǎng)與脫落還與個(gè)體大小、年齡、營(yíng)養(yǎng)、遺傳、種群及環(huán)境等因素[18]息息相關(guān)，而且它對(duì)于鹿科動(dòng)物社會(huì)等級(jí)序位[19]、系統(tǒng)進(jìn)化[20- 21]、行為學(xué)[22]、發(fā)育生物學(xué)[23]、形態(tài)學(xué)[23- 25]的研究具有重要意義。因此，鹿角周期對(duì)鹿科動(dòng)物的生活史和生態(tài)學(xué)有重要貢獻(xiàn)[26],它也是鹿類動(dòng)物生存狀態(tài)的重要指示物[27- 28]。

鹿角周期的研究目前主要集中于馬鹿(Cervuselaphus)[29- 30]、梅花鹿(Cervusnippon)[4]、黇鹿(Damadama)[31]、白尾鹿(Odocoileusvirginianus)[32]、馴鹿 (Rangifertarandus)[9,33]、駝鹿(Alcesalces)[20]、狍(CapreolusCapreolus)[17]等分布較廣的物種，關(guān)于珍稀瀕危的鹿科動(dòng)物研究較少，麋鹿角周期的研究?jī)HBeck和Wemmer[34]對(duì)角生長(zhǎng)和脫換時(shí)間進(jìn)行基本描述，缺乏深入探討。麋鹿(Elaphurusdavidianus)，雄性具角，每年脫換一次，它是少有的幾種在冬季脫角的鹿科動(dòng)物，角的形態(tài)特征與其他鹿科動(dòng)物不同[35]。麋鹿屬典型的一雄多雌的后宮制[36- 37]，麋鹿發(fā)情交配計(jì)策與雄鹿年齡有關(guān)，2歲齡以下的雄鹿為單身漢，5歲齡以上的雄鹿才可能成為群主[38]，雄性麋鹿通過(guò)頂角爭(zhēng)斗獲得群主的地位和交配權(quán)[39- 40]。從1985年自英國(guó)重新引入麋鹿起，我國(guó)分別建立了北京和大豐兩個(gè)麋鹿保護(hù)種群[41]。經(jīng)過(guò)多年的努力，目前全國(guó)已建立50多個(gè)麋鹿遷地保護(hù)種群，最北至黑龍江省佳木斯，最南至海南省楓木鹿場(chǎng)，而且在長(zhǎng)江中下游地區(qū)建立了穩(wěn)定的野生種群[42]。然而，不同棲息環(huán)境下，中國(guó)麋鹿鹿角的生長(zhǎng)脫換規(guī)律及其生態(tài)影響因子目前尚不清楚。

1材料與方法

1.1麋鹿數(shù)據(jù)

1.1.1角周期的觀察

使用雙筒望遠(yuǎn)鏡SWAROVSKI 8×42 WB觀察，用Canon550D相機(jī)拍照記錄各個(gè)個(gè)體角脫落和鹿茸的生長(zhǎng)情況，依據(jù)鹿角和茸的分枝情況、形狀和角質(zhì)光亮度來(lái)判斷和識(shí)別雄鹿年齡及個(gè)體。角周期的觀察選2013年8月至2014年8月，以北京南海子麋鹿苑59只雄性半散放麋鹿為研究對(duì)象，在脫角期和長(zhǎng)茸初期(2013年12月1日至2014年2月14日)，每周選5個(gè)觀察日，骨質(zhì)角期至脫角期(2013年8月至2013年11月)、長(zhǎng)茸中后期至茸骨化和茸皮脫落期結(jié)束(2014年2月15日至8月20日)每周選2個(gè)觀察日；每個(gè)觀察日觀察時(shí)間為1 h，觀察和拍照記錄不同年齡段麋鹿鹿角脫落和鹿茸的生長(zhǎng)過(guò)程，記錄各個(gè)體脫角時(shí)間、長(zhǎng)茸分叉情況。

北京南海子地區(qū)麋鹿的角周期簡(jiǎn)縮圖是參考Fennessy和Suttie[43]關(guān)于馬鹿的角周期的研究圖，結(jié)合觀察繪制。

1.1.2角的收集、角重量的測(cè)定及角的配對(duì)

2012年12月至2014年2月連續(xù)收集2年度麋鹿自然脫落的角，在角上標(biāo)記脫落時(shí)間。使用精度為1g的電子臺(tái)稱，稱量角的重量。因1—3周歲齡鹿角，在打斗過(guò)程中易斷，所收集的均有殘缺，因此只選擇4周歲齡以上的成對(duì)鹿角，根據(jù)角的色澤、形狀、大小，并結(jié)合照片，將鹿角配對(duì)。

由于角脫落時(shí)間存在隨機(jī)性，無(wú)法觀察到角脫落的一瞬間，因此將左角先于右角脫落1d以上的視為左角先脫落，右角先于左角脫落1d以上的視為右角先脫落。

1.1.3不同棲息地麋鹿角周期的調(diào)查

2013年6月至2014年5月，采取實(shí)地考察和電話咨詢，結(jié)合文獻(xiàn)資料的方式，對(duì)分布于北京南海子、湖北石首、江蘇大豐、天津七里海、浙江慈溪、浙江臨安、海南?？?、河北圍場(chǎng)、遼陽(yáng)千山等9個(gè)地區(qū)麋鹿種群麋鹿角脫落起止時(shí)間進(jìn)行調(diào)查。麋鹿種群鹿脫角開(kāi)始時(shí)間指脫角季節(jié)種群中出現(xiàn)第一支自然脫落的角的日期，脫角結(jié)束時(shí)間指脫角季節(jié)種群中最后一支角自然脫落的日期。脫角數(shù)量根據(jù)麋鹿種群中具有角的雄性個(gè)體數(shù)量估計(jì)得出。除江蘇大豐來(lái)自文獻(xiàn)外[44]，其他8個(gè)地區(qū)年平均溫度來(lái)源于Weather Underground 網(wǎng)站(http://www.wunderground.com/)，其中湖北石首來(lái)自江陵機(jī)場(chǎng)，浙江慈溪來(lái)自寧波櫟社國(guó)際機(jī)場(chǎng)。

1.2數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

應(yīng)用SPSS18.0軟件處理，針對(duì)2012—2013年度、2013—2014年度鹿角重量與脫角時(shí)間的相關(guān)關(guān)系分析，因1周歲齡鹿角(稱筆桿角，無(wú)分叉)在脫落后掉于草叢中難以收集，故選擇2周歲齡以上的角分析。先用Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)角重量、脫角日期是否正態(tài)分布，經(jīng)檢驗(yàn)數(shù)據(jù)均符合正態(tài)分布(P>0.05)，然后使用Pearson相關(guān)分析，顯著性檢驗(yàn)為雙側(cè)檢驗(yàn)。

為了分析不同地域、年份的角周期與海拔、經(jīng)度、緯度、年平均氣溫、圈養(yǎng)情況、氣候類型等6個(gè)生態(tài)因子的相關(guān)性，因脫角開(kāi)始時(shí)間最能夠說(shuō)明一個(gè)地區(qū)的角周期，固選擇脫角開(kāi)始時(shí)間作為角周期的分析因子；為了便于處理分析，將不同年度的脫角開(kāi)始時(shí)間統(tǒng)一為同1年度，脫角時(shí)間的上、中、下旬分別按每月1日、10日、20日脫角換算處理。利用單個(gè)樣本的Kolmogorov-Smirnov Test檢驗(yàn)數(shù)據(jù)是否呈正態(tài)分布，因數(shù)據(jù)不符合進(jìn)行參數(shù)分析的條件，使用Spearman秩相關(guān)分析。

2結(jié)果與分析

2.1麋鹿角周期過(guò)程

圖1　北京麋鹿苑麋鹿角周期縮略圖　Fig.1　Outline of the antler growth cycle of Père David′s deer in Beijing Milu Park

觀察麋鹿的茸生長(zhǎng)期、茸骨化和茸皮脫落期、硬角期和脫角期，麋鹿角脫落后即進(jìn)入茸的生長(zhǎng)期，表明麋鹿角周期為連續(xù)型。北京南海子地區(qū)麋鹿的角周期簡(jiǎn)縮圖如圖1。

圖1表明，在北京南海子麋鹿苑，一年生小鹿在第2年3月上旬角基開(kāi)始萌發(fā)，4月中旬角基長(zhǎng)成，并開(kāi)始長(zhǎng)出小茸；7月中旬長(zhǎng)茸結(jié)束，開(kāi)始骨化脫茸皮；8月中旬進(jìn)入硬角期(圖2)，于第3年2月上旬開(kāi)始脫角。脫角之后，麋鹿立即進(jìn)入長(zhǎng)茸期。

成年麋鹿通常從12月下旬即全年中光照時(shí)間較短期間進(jìn)入脫角期(圖3)，2月上旬結(jié)束；麋鹿脫角之后即進(jìn)入長(zhǎng)茸期，4月中旬結(jié)束長(zhǎng)茸；長(zhǎng)茸結(jié)束后開(kāi)始骨化，并陸續(xù)開(kāi)始脫茸皮，期間在5月上旬有一個(gè)約10d左右的脫茸皮高峰期，麋鹿亞成體鹿茸集中在這期間開(kāi)始脫茸皮；5月下旬結(jié)束脫茸皮進(jìn)入硬角期，此后麋鹿從6月開(kāi)始進(jìn)入發(fā)情期。

麋鹿年齡大的個(gè)體先開(kāi)始脫角、長(zhǎng)茸、骨化脫茸皮，先進(jìn)入硬質(zhì)角期，成年個(gè)體角先脫落，青年個(gè)體后脫落，筆桿狀角最后脫落，表明麋鹿角周期與年齡大小有關(guān)；成年個(gè)體中，第1個(gè)脫角的不是年齡最老的個(gè)體，而是等級(jí)序位高或者鹿王，表明麋鹿角周期與等級(jí)序位有關(guān)。麋鹿角總體趨勢(shì)呈隨著年齡的減少，脫角日期越遲，且等級(jí)序位高或者鹿王較年老個(gè)體先脫落。

圖2　一年生麋鹿鹿茸生長(zhǎng)過(guò)程Fig.2　Growth of first antler of Père David′s deer 角基發(fā)生pedicle sprouted；長(zhǎng)出茸芽velvet antler outgrowing；骨化脫茸皮mineralization of the antler；硬質(zhì)角hard antler

圖3　麋鹿脫角長(zhǎng)茸過(guò)程Fig.3　Processes of velvet antler growing and antler casting of Père David′s deera.基盤處腫脹且黑色區(qū)域擴(kuò)大pedicle puffed and the black area enlarged；b.基盤與周圍皮膚斷裂the skin that surrounded the base of antler broken；c、d.脫角antler dropped；e.長(zhǎng)茸處皮膚愈合并長(zhǎng)出茸芽wound healing and velvet antler outgrown；f.茸長(zhǎng)成full velvet antler

麋鹿角周期存在一個(gè)特殊的“獨(dú)角”現(xiàn)象。一只成年麋鹿因打架于11月19日脫落右角，左角于12月20日左右才脫落，此期間右角沒(méi)有生長(zhǎng)出茸，而是直到1個(gè)月之后的左角脫落后才開(kāi)始茸的生長(zhǎng)。這一維持“獨(dú)角”的現(xiàn)象在湖北石首麋鹿種群也被觀察到，保護(hù)區(qū)工作人員觀察到偶爾有麋鹿夏季脫落了1只角后，保持“獨(dú)角”直到冬季另一只角脫落后茸才長(zhǎng)出。同時(shí)，石首麋鹿種群偶見(jiàn)有1年脫換兩次角的現(xiàn)象，冬季和夏季各脫換1次，表現(xiàn)為1年2次角周期。

圖4中的點(diǎn)A為4周歲齡體質(zhì)瘦弱的雄鹿，2月2日脫角，觀察表明其角脫落時(shí)間較2周歲齡及其以上健康雄鹿的遲，僅早于具有“筆桿角”的1周歲齡雄鹿。

圖4　2012—2013年度、2013—2014年度麋鹿角重量與脫角時(shí)間的線性關(guān)系Fig.4　Linear relation between antler weight and antler cast time in Père David′s deer of 2012—2013 and 2013—2014

2.2個(gè)體成對(duì)角的觀察

2012年12月至2014年2月兩年度中，共收集41對(duì)4周歲齡以上的成對(duì)鹿角，根據(jù)角的形狀、分支情況及角上疣突情況，觀察表明麋鹿左角和右角呈完全非對(duì)稱性。統(tǒng)計(jì)表明，個(gè)體成對(duì)的角中，右角重于左角的占43.9%，左角重于右角的占48.8%，重量相同的僅占4.9%，這也說(shuō)明麋鹿角具有不對(duì)稱性；左角先脫落者占34.1%，右角先脫落者占48.8%，同一天脫落兩角者占17.0%，個(gè)體成對(duì)的左右角脫落時(shí)間間隔平均為1.98d，表明左右角脫角順序差異明顯，大部分麋鹿先脫落右角，左右角脫落時(shí)間間隔短；重量重和重量輕的角先脫落的個(gè)體各占41.5%，表明就個(gè)體而言，重量重的角與重量輕的角脫落順序不存在顯著差異。

2.3群體中角重量與脫角時(shí)間的相關(guān)關(guān)系

皮爾森(Pearson)相關(guān)分析表明，2012—2013年度角重量與脫角時(shí)間在0.01水平(雙側(cè))上顯著負(fù)相關(guān)(R=-0.898，P=0.000<0.05，n=32)，負(fù)線性相關(guān)R2值為0.806(圖4)；2013—2014年度角重量與脫角時(shí)間在0.01水平(雙側(cè))上顯著負(fù)相關(guān)(R=-0.842，P=0.000<0.05，n=57)負(fù)線性相關(guān)R2值為0.709。表明就群體而言總體呈現(xiàn)角重的個(gè)體角先脫落，且由圖4表明不是角最重的個(gè)體角第一個(gè)脫落。

2.4不同棲息地麋鹿種群脫角起止時(shí)間比較

麋鹿分布9個(gè)不同地區(qū)脫角時(shí)間及氣候環(huán)境因子情況見(jiàn)表1。從表1中可知，麋鹿脫角時(shí)間跨度為10月下旬至2月中旬。北京南海子2013年冬季南海子麋鹿苑開(kāi)始脫角時(shí)間為12月2日，而往年為12月20日左右，提前了半個(gè)多月；河北灤河上游保護(hù)區(qū)，2014年2月才開(kāi)始脫角，而往年為12月下旬開(kāi)始；江蘇大豐和浙江臨安2個(gè)分布地區(qū)，麋鹿開(kāi)始和結(jié)束脫角的時(shí)間也不固定，說(shuō)明同一棲息地不同年份角周期存在差異。野生種群脫角時(shí)間比圈養(yǎng)種群早；熱帶地區(qū)的海南種群也表現(xiàn)出明顯的角周期，鹿角每年定期脫落，但脫角時(shí)間并沒(méi)有比北方的種群早。

Spearman秩相關(guān)分析表明，脫角開(kāi)始時(shí)間與海拔、經(jīng)度、緯度、年平均氣溫、圈養(yǎng)情況和氣候類型的相關(guān)性分別為(R=0.160，P=0.139>0.05，n=19)、(R=-0.431，P=0.066>0.05，n=19)、(R=0.301，P=0.211>0.05，n=19)、(R=-0.353，P=0.139>0.05，n=19)、(R=-0.171，P=0.484>0.05，n=19)、(R=0.412，P=0.079>0.05，n=19)，均不相關(guān)，這說(shuō)明角周期與海拔、經(jīng)度、緯度、年平均氣溫、圈養(yǎng)情況和氣候類型等影響因子均不存在顯著的統(tǒng)計(jì)學(xué)關(guān)系。

表1　9個(gè)研究地區(qū)脫角起止時(shí)間及其生態(tài)影響因子

3討論

3.1麋鹿角的生長(zhǎng)周期

最近研究表明，鹿角再生是由角基骨膜處的干細(xì)胞發(fā)生形成[4,46- 47]，直到脫落前的一刻，鹿角仍有活的組織[48]。脫角長(zhǎng)茸是角周期的關(guān)鍵過(guò)程，將麋鹿的脫角長(zhǎng)茸分為4個(gè)階段(圖3)：1)基盤處腫脹：由角基末端的破壞骨骼的活動(dòng)開(kāi)始[46]，角基的生茸骨膜處開(kāi)始活動(dòng)長(zhǎng)茸，將硬質(zhì)角往外頂，此時(shí)基盤的黑色區(qū)域擴(kuò)大(圖3a)。2)斷裂：隨著基盤的黑色區(qū)域擴(kuò)大，硬質(zhì)角與角基邊緣皮膚分離，出現(xiàn)角基與硬質(zhì)角間出現(xiàn)間隙(圖3b)。3)脫角：在碰撞、風(fēng)力、頭的搖擺等外力作用下，左、右角分別脫落(圖3c,d)。4)愈合并長(zhǎng)出茸芽：隨著角的脫落和茸的繼續(xù)生長(zhǎng)，新生茸在角基與硬質(zhì)角之間斷裂時(shí)產(chǎn)生的傷口逐漸愈合，長(zhǎng)出新生茸芽(圖3e)，最后茸長(zhǎng)成(圖3f)。根據(jù)鹿角脫落后茸的生長(zhǎng)情況，可將鹿類動(dòng)物分為連續(xù)型和間歇型兩大類群[49- 50],研究表明，麋鹿角周期屬于角脫落后立即生長(zhǎng)連續(xù)型。

3.2麋鹿角周期的影響因子分析3.2.1光周期

光周期是調(diào)整生物內(nèi)部生物活動(dòng)節(jié)律的的觸發(fā)器[51]，它與動(dòng)物生命活動(dòng)的季節(jié)性節(jié)律有直接的聯(lián)系[52]，光周期受緯度和季節(jié)所決定。在溫帶地區(qū)，光周期是產(chǎn)生鹿角周期的主要影響因子[53- 54]。麋鹿屬典型的北方物種[39],其角周期是一種動(dòng)物生命活動(dòng)的季節(jié)性節(jié)律。1986年自英國(guó)重新回到我國(guó)南方的大豐半野生放養(yǎng)種群，角周期的季節(jié)分布情況與19世紀(jì)90年代生活在倫敦烏邦寺的情況有著驚人的一致，在回歸短短3a即完成角周期對(duì)江蘇大豐光周期的適應(yīng)性調(diào)整[55]。本研究表明北京南海子、江蘇大豐、湖北石首、浙江臨安、浙江慈溪、遼陽(yáng)千山、天津七里海、河北灤河上游等8個(gè)北方地區(qū)麋鹿種群具有明顯的隨著光周期變化的角周期。

分布于熱帶地區(qū)同一屬的赤短角鹿(Mazamaamericana)、褐墨西哥鹿(Mazamagouazoubira)，角生長(zhǎng)脫落卻沒(méi)有周期性規(guī)律，硬質(zhì)角能夠在頭上維持1年多[56]，但同為熱帶地區(qū)的巴島花鹿(Axiskuhlii)則存在與繁殖有關(guān)的角周期[57]。在熱帶鹿類中(爪哇鹿(Cervusrusatimorensis)、斑軸鹿(Axisaxis)、赤麂(Muntiacusmuntjak)，它們?cè)谠持?，角周期不存在季?jié)性變化，但將它們的種群遷移至溫帶地區(qū)，角周期則存在非季節(jié)性和季節(jié)性變化[58]。研究表明，1996年遷移至海南熱帶野生動(dòng)植物園的麋鹿，仍存在每年規(guī)律性的季節(jié)性角周期現(xiàn)象。

3.2.2激素

光周期信息通過(guò)松果體促發(fā)動(dòng)物體內(nèi)內(nèi)分泌物季節(jié)性改變，進(jìn)而控制角周期[14,59- 60]，內(nèi)分泌調(diào)節(jié)中的激素調(diào)節(jié)則起著主要作用[16]，睪酮、雌二醇、胰島素、腎上腺皮質(zhì)激素等均影響著角周期[18,56,61]，其中雄性激素睪酮起著主導(dǎo)作用[58]。麋鹿角周期的“獨(dú)角”現(xiàn)象屬于非正常脫角情況，可能和體內(nèi)睪酮等激素濃度有關(guān)。被引進(jìn)至美國(guó)德克薩斯州的熱帶鹿類斑軸鹿出現(xiàn)規(guī)律性的角周期，研究表明其12月份脫角期間血液中睪酮濃度達(dá)到最低，之后逐漸上升，接近6—7月份發(fā)情期的5月份達(dá)到最高[58]。小麂(Muntiacusreevesi)也是如此，且隨著睪酮濃度的增加，鹿茸皮脫落角開(kāi)始骨化[13]。李春旺[39]在研究雄性麋鹿的糞樣睪酮濃度時(shí)，發(fā)現(xiàn)在6月份發(fā)情期糞樣中睪酮濃度顯著地高于其它月份，其主要繁殖行為(包括飾角)頻次與糞樣睪酮水平顯著正相關(guān)，而有研究表明較高濃度的睪酮正是維持鹿角不脫落的原因[62]。除湖北石首和北京南海子之外，在英國(guó)烏邦寺麋鹿種群也發(fā)現(xiàn)有角在8月和9月脫落后直到11月份正常掉角期才長(zhǎng)出茸的現(xiàn)象[34]。由于睪酮對(duì)維持硬角期起著關(guān)鍵作用，當(dāng)鹿脫角時(shí)體內(nèi)睪酮濃度處于最低水平[43]。麋鹿非正常規(guī)律的單獨(dú)角脫落現(xiàn)象均發(fā)生于非脫角期，此時(shí)體內(nèi)的睪酮水平仍維持在一個(gè)較高的水平，可能并未降到脫角期的最低值，不足以促發(fā)茸的生長(zhǎng)。

在雄性激素的作用下，角周期與鹿的性選擇、社會(huì)等級(jí)及繁殖成功率息息相關(guān)[35,63- 64]。研究表明，麋鹿等級(jí)序位高的個(gè)體角先于序位低的個(gè)體，且先于它們脫茸皮。同為連續(xù)型角周期的馬鹿與麋鹿相同，F(xiàn)oromd[62]與Barto? 和 Bubenik[22]研究認(rèn)為馬鹿群主和等級(jí)序位高的鹿角先與等級(jí)序位低的脫角。這可能由于連續(xù)型角周期的鹿類，角脫落后立即進(jìn)入茸的生長(zhǎng)期，它們需要爭(zhēng)取時(shí)間大量進(jìn)食，保證鹿茸的快速生長(zhǎng)進(jìn)入硬角期，來(lái)迎接短暫的發(fā)情季節(jié)。而間歇型鹿類，脫角之后，群主和等級(jí)序位低的鹿同樣會(huì)進(jìn)入到間隙期。

3.2.3年齡大小和角重量

研究表明就群體而言總體呈現(xiàn)角重的個(gè)體角先脫落，且不是角最重的個(gè)體角第一個(gè)脫落。鹿角大小、重量與年齡存在顯著相關(guān)，通常年齡大的個(gè)體角越大、越重，隨著年齡的增大，角重量增加，到達(dá)一個(gè)臨界值后趨于平緩[19,63]。說(shuō)明麇鹿角脫落時(shí)間與年齡和角重量密切相關(guān)，總體趨勢(shì)呈年齡大、角較重的個(gè)體先脫落，年輕個(gè)體和角較輕的個(gè)體后脫落，筆桿狀角最后脫落，這與張智等[65]研究結(jié)果相一致。鹿角大能夠吸引更多的異性[66]，成年麋鹿需要更多的時(shí)間來(lái)采食以生長(zhǎng)足夠大的角，在發(fā)情季節(jié)中發(fā)揮其吸引異性和爭(zhēng)奪繁殖權(quán)的功能，因此它們選擇提早脫角，進(jìn)入角的生長(zhǎng)期。

3.2.4營(yíng)養(yǎng)、能量和棲息環(huán)境

Goss[67]認(rèn)為角基的萌發(fā)時(shí)間與營(yíng)養(yǎng)有關(guān)，鹿角的生長(zhǎng)需要足夠的體重來(lái)維持，只有體重符合才有足夠的營(yíng)養(yǎng)水平保障鹿角的生長(zhǎng)[43]，而麋鹿新生幼仔在間隔近1年的時(shí)間，體重達(dá)到90kg左右，才開(kāi)始長(zhǎng)茸，這是鹿類動(dòng)物中時(shí)間需要最長(zhǎng)的物種之一?？蓺w咎于能量因素，角的生長(zhǎng)需要能量已維持其正常功能，尤其需要大量的礦物質(zhì)[20,63]。駝鹿角生長(zhǎng)的能量達(dá)到鹿夏季需要脂肪、蛋白質(zhì)能量的一半[20]。因此，對(duì)于麋鹿而言新生小鹿的首要任務(wù)是增加體重，加快身體的生長(zhǎng)。但生活在北極圈附近的馴鹿則完全不同，馴鹿幼仔不僅要考慮到體重，更要考慮到生活環(huán)境，新生小鹿僅在數(shù)周之后即開(kāi)始長(zhǎng)茸[9,50,61]。是由于馴鹿生活在極度惡劣環(huán)境下的馴鹿幼仔剛出生后即要面對(duì)天敵追趕的春季遷徙，同時(shí)加快身體和鹿茸的生長(zhǎng)。

本研究及往年研究發(fā)現(xiàn)北京南海子麋鹿種群中瘦弱的雄性麋鹿脫角時(shí)間較同年齡以上雄鹿晚，這說(shuō)明營(yíng)養(yǎng)狀況好的麋鹿脫角時(shí)間較早。馬鹿也存在類似的情況[43]，相反，當(dāng)營(yíng)養(yǎng)不足時(shí)，白尾鹿[68]和黑尾鹿[69]脫角時(shí)間提前。Suttie[70]發(fā)現(xiàn)營(yíng)養(yǎng)能夠影響睪酮分泌的季節(jié)性變化水平，Bubenik 等[71]認(rèn)為這能夠很好地解釋營(yíng)養(yǎng)狀況不同造成鹿類動(dòng)物脫角時(shí)間差異的現(xiàn)象。另外，湖北石首發(fā)現(xiàn)個(gè)別麋鹿存在1年出現(xiàn)脫換兩次角的現(xiàn)象，這一非正常角周期現(xiàn)象在溫帶地區(qū)的英國(guó)烏邦寺麋鹿種群也同樣存在[47]，Zukowsky認(rèn)為良好的營(yíng)養(yǎng)狀況是解釋這一現(xiàn)象的唯一原因[34]。

能量對(duì)于動(dòng)物而言十分重要。成對(duì)角中，右角顯著先于左角脫落，這一原因尚不清楚，但是就個(gè)體而言重量大的與小的脫落順序差異不顯著，這也許和左右角脫落時(shí)間間隔較短，消耗能量較小有關(guān)。

鹿角的生長(zhǎng)周期還與種群密度和物候等環(huán)境因子存在緊密的關(guān)系[19,35]。本研究的9個(gè)麋鹿分布區(qū)中，雖然麋鹿角周期與海拔、緯度、經(jīng)度、年平均氣溫、圈養(yǎng)情況和氣候等棲息環(huán)境因子均不存在顯著的統(tǒng)計(jì)學(xué)關(guān)系，種群脫角沒(méi)有先后順序，但棲息環(huán)境直接影響其營(yíng)養(yǎng)狀況。野生種群早于半散放和圈養(yǎng)種群；江蘇大豐的野生種群鹿角最早脫落，早于同一地區(qū)的半散放種群近20天；野生種群較半散放和圈養(yǎng)種群密度小、營(yíng)養(yǎng)要好可能是原因之一。每年的氣候變化、營(yíng)養(yǎng)狀況差異也可造成同一地區(qū)如北京南海子、河北灤河上游、江蘇大豐、浙江臨安角周期的年份差異。

參考文獻(xiàn)(References):

[1]Kawtikwar P S, Bhagwat D A, Sakarkar D M. Deer antlers-Traditional use and future perspectives. Indian Journal of Traditional Knowledge, 2010, 9(2): 245- 251.

[2]張偉, 景松巖, 徐艷春. 毛皮學(xué)(第二版). 哈爾濱: 東北林業(yè)大學(xué)出版社, 2002:.

[3]Li C Y, Suttie J M. Light microscopic studies of pedicle and early first antler development in red deer (Cervuselaphus). The Anatomical Record, 1994, 239(2): 198- 215.

[4]Li C Y, Yang F H, Xing X M, Gao X, Deng X, Mackintosh C, Suttie J M. Role of heterotypic tissue interactions in deer pedicle and first antler formation—revealed via a membrane insertion approach. Journal of Experimental Zoology Part B: Molecular and Developmental Evolution, 2008, 310(3): 267- 277.

[5]Li C Y, Suttie J M, Clark D E. Morphological observation of antler regeneration in red deer (Cervuselaphus). Journal of Morphology, 2004, 262(3): 731- 740.

[6]Clutton-Brock T H. The functions of antlers. Behaviour, 1982, 79(2/4): 108- 125.

[7]Vanpé C, Gaillard J M, Kjellander P, Mysterud A, Magnien P, Delorme D, Van Laere G, Klein F, Liberg O, Hewison A J. Antler size provides an honest signal of male phenotypic quality in roe deer. The American Naturalist, 2007, 169(4): 481- 493.

[8]Smith B L. Antler size and winter mortality of elk: effects of environment, birth year, and parasites. Journal of Mammalogy, 1998, 79(3): 1038- 1044.

[9]Weladji R B, Holand ?, Steinheim G, Colman J E, Gj?stein H, Kosmo A. Sexual dimorphism and intercorhort variation in reindeer calf antler length is associated with density and weather. Oecologia, 2005, 145(4): 549- 555.

[10]Currey J D, Landete-Castillejos T, Estevez J, Ceacero F, Olguin A, Garcia A, Gallego L. The mechanical properties of red deer antler bone when used in fighting. The Journal of Experimental Biology, 2009, 212(24): 3985- 3993.

[11]Sempéré A J, Boissin J. Relationship between antler development and plasma androgen concentrations in adult roe deer (Capreoluscapreolus). Journal of Reproduction and Fertility, 1981, 62(1): 49- 53.

[12]Suttie J M, Lincoln G A, Kay R N B. Endocrine control of antler growth in red deer stags. Journal of Reproduction and Fertility, 1984, 71(1): 7- 15.

[13]Chapman N G, Harris S. Evidence that the seasonal antler cycle of adult Reeves′ muntjac (Muntiacusreevesi) is not associated with reproductive quiescence. Journal of Reproduction and Fertility, 1991, 92(2): 361- 369.

[14]Gaspar-López E, Landete-Castillejos T, Estevez J A, Ceacero F, Gallego L, García A. Biometrics, testosterone, cortisol and antler growth cycle in Iberian red deer stags (Cervuselaphushispanicus). Reproduction in Domestic Animals, 2010, 45(2): 243- 249.

[15]Rao Veeramachaneni D N, Amann R P, Jacobson J P. Testis and antler dysgenesis in sitka black-tailed deer on Kodiak Island, Alaska: Sequela of environmental endocrine disruption?. Environmental Health Perspectives, 2006, 114(S1): 51- 59.

[16]Bartos L, Bubenik G A, Kuzmova E. Endocrine relationships between rank-related behavior and antler growth in deer. Frontiers in Bioscience-Landmark (Elite Ed), 2012, E4: 1111- 1126.

[17]Freedman L J, Garcia M C, Ginther O J. Influence of photoperiod and ovaries on seasonal reproductive activity in mares. Biology of Reproduction, 1979, 20(3): 567- 574.

[18]Piotr T. Abnormal Antler Cycles in Deer as a Result of Stress Inducing Factors. Acta Theriologica, 1975, 20(21): 267- 279.

[19]Schmidt J I, Ver Hoef J M, Terry B R. Antler size of Alaskan mooseAlcesalcesgigas: effects of population density, hunter harvest and use of guides. Wildlife Biology, 2007, 13(1): 53- 65.

[20]Moen R A, Pastor J, Cohen Y. Antler growth and extinction of Irish elk. Evolutionary Ecology Research, 1999, 1(2): 235- 249.

[21] Goss R J. Future directions in antler research. The Anatomical Record, 1995, 241(3): 291- 302.

[22]Barto? L, Bubenik G A. Relationships between rank-related behaviour, antler cycle timing and antler growth in deer: behavioural aspects. Animal Production Science, 2011, 51(4): 303- 310.

[23]Mills K J, Peterson R O. Moose antler morphology and asymmetry on Isle Royal National Park. Alces: A Journal Devoted to the Biology and Management of Moose, 2013, 49: 17- 28.

[24]H?ymork A, Reimers E. Antler development in reindeer in relation to age and sex. Rangifer, 2010, 22(1): 75- 82.

[25]Goss R J. Experimental investigations of morphogenesis in the growing antler. Journal of Embryology and Experimental Morphology, 1961, 9(2): 342- 354.

[26]Karns G R, Ditchkoff S S. Antler breakage patterns in white-tailed deer // Proceedings of the Annual Conference of Southeastern Association of Fish and Wildlife Agencies. 2012, 66: 114- 119.

[27]Brown R D. Nutrition and antler development // Bubenik GA, Bubenik AB, eds. Horns, pronghorns and Antlers: Evolution, Morphology, Physiology and Social Significance. NewYork: Springer-Verlag, 1990: 426- 441.

[28]Bowyer R T, Stewart K M, Kie J G, Gasaway W C. Fluctuating asymmetry in antlers of Alaskan moose: size matters. Journal of Mammalogy, 2001, 82(3): 814- 824.

[29]Baxter B J, Andrews R N, Barrell G K. Bone turnover associated with antler growth in red deer (Cervuselaphus). The Anatomical Record, 1999, 256(1): 14- 19.

[30]Clements M N, Clutton-Brock T H, Albon S D, Pemberton J M, Kruuk L E B. Getting the timing right: antler growth phenology and sexual selection in a wild red deer population. Oecologia, 2010, 164(2): 357- 368.

[31]Gosch B, Fischer K. Seasonal changes of testis volume and sperm quality in adult fallow deer (Damadama) and their relationship to the antler cycle. Journal of Reproduction and Fertility, 1989, 85(1): 7- 17.

[32]Bubenik G A, Miller K V, Lister A L, Osborn D A, Bartos L, Van Der Kraak G J. Testosterone and estradiol concentrations in serum, velvet skin, and growing antler bone of male white-tailed deer. Journal of Experimental Zoology Part A: Comparative Experimental Biology, 2005, 303(3): 186- 192.

[33]Reimers E, Nieminen M, Tsegaye D. Antler casting in relation to parturition in semi-domesticated female reindeer. Rangifer, 2013, 33(1): 17- 24.

[34]Beck B B Wemmer C. The biology and management of an extinct species: Père David′s deer. New Jersey: Noyes Publications, 1983: 126- 128.

[35]李坤, 張林源, 夏經(jīng)世. 麋鹿角與年齡的關(guān)系研究 // 夏經(jīng)世主編. 麋鹿還家二十周年國(guó)際學(xué)術(shù)交流研討會(huì)論文集. 北京: 北京出版社, 2006: 43- 46.

[36]Schaller G B, Hamer A. Rutting behavior of Père David′s deer,Elaphurusdavidianus. Der Zoologische Garten, 1978, 48: 1- 15.

[37]李春旺, 蔣志剛, 曾巖, 游章強(qiáng). 不同密度下和不同發(fā)情期時(shí)段中雄性麋鹿的繁殖計(jì)策. 生物多樣性, 2005, 13(5): 424- 431.

[38]Jiang Z G. Age-dependent rut strategy in Milu. Ethology, 1999, 34 (Sl): 168- 168.

[39]李春旺, 蔣志剛, 房繼明, 姜國(guó)華, 丁玉華, 沈華, 徐安紅. 麋鹿繁殖行為和糞樣激素水平變化的關(guān)系. 獸類學(xué)報(bào), 2000, 20(2): 88- 100.

[40]蔣志剛, 李春旺, 曾巖. 麋鹿的配偶制度、交配計(jì)策與有效種群. 生態(tài)學(xué)報(bào), 2006, 26(7): 2255- 2260.

[41]Jiang Z G, Feng Z J, Yu C Q, Zhang LY, Xia J S, Ding Y H, Lindsay N. Reintroduction and recovery of Père David′s deer in China. Wildlife Society Bulletin, 2000, 28: 681- 687.

[42]楊道德, 蔣志剛, 馬建章, 胡慧建, 李鵬飛. 洞庭湖流域麋鹿等哺乳動(dòng)物瀕危滅絕原因的分析及其對(duì)麋鹿重引入的啟示. 生物多樣性, 2005, 13(5): 451- 461.

[43]Fennessy P F, Suttie J M. Antler growth: nutritional and endocrine factors// Fennessy PF, Drew K, eds. Biology of Deer Production. New Zealand: The Royal Society of New Zealand Bulletin, 1985: 239- 250.

[44]劉睿, 段金廒, 錢大瑋, 彭蘊(yùn)茹, 丁玉華, 尚爾鑫, 李鋒濤, 唐于平. 我國(guó)麋鹿資源及其可持續(xù)發(fā)展的思考. 世界科學(xué)技術(shù): 中醫(yī)藥現(xiàn)代化, 2011, 13(2): 213- 220.

[45]丁玉華, 任義軍, 徐安宏, 解生彬. 半散養(yǎng)麋鹿角的特征及其脫落生境選擇. 南京師大學(xué)報(bào): 自然科學(xué)版, 2005, 28(2): 79- 82.

[46]Kierdorf U, Li C, Price J S. Improbable appendages: deer antler renewal as a unique case of mammalian regeneration. Seminars in Cell & Developmental Biology, 2009, 20(5): 535- 542.

[47]Berg D K, Li C, Asher G, Wells D N, Oback B. Red deer cloned from antler stem cells and their differentiated progeny. Biology of Reproduction, 2007, 77(3): 384- 394.

[48]Rolf H J, Enderle A. Hard fallow deer antler: a living bone till antler casting?. The Anatomical Record, 1999, 255(1): 69- 77.

[49]Bubenik A B. The significance of antlers in the social life of the Cervidae. Deer,1968(1): 208- 214.

[50]Goss R J. Deer Antlers: Regeneration, Function and Evolution. San Diego: Academic Press.

[51]Lincoln G A, Johnston J D, Andersson H, Wagner G, Hazlerigg D G. Photorefractoriness in Mammals: Dissociating a Seasonal Timer from the Circadian-Based Photoperiod Response. Endocrinology, 2005, 146(9): 3782- 3790.

[52]孫儒泳. 動(dòng)物生態(tài)學(xué)原理(第三版). 北京: 北京師范大學(xué)出版社, 2001: 91- 95.

[53]Lincoln G A. Biology of antlers. Journal of Zoology, 1992, 226(3): 517- 528.

[54]Chaplin R E, White R W G. The influence of age and season on the activity of the tests and epididymides of the fallow deerDamedame. The Journal of the Society for Reproduction and Fertility, 1972, 30: 361- 369.

[55]梁崇崎, 陸軍, 孫大明, 丁玉華, 徐安紅. 大豐麋鹿群對(duì)光周期適應(yīng)的研究. 林業(yè)科學(xué)研究. 1993, 6(6): 650- 653.

[56]Versiani N F, Pereira R J G, Duarte J M B. Annual variations in fecal androgen metabolites and antler cycle of captive red brocket bucks (Mazamaamericana) in southeast Brazil. European Journal of Wildlife Research, 2009, 55(5): 535- 538.

[57]Dradjat A S. Relation of antler stages and reproductive activity of Bawean deer (Axis kuhlii) Stags. Buletin Peternakan, 2001, 25(4): 152- 161.

[58]Bubenik G A, Brown R D, Schams D. Antler cycle and endocrine parameters in male axis deer (Axisaxis): Seasonal levels of LH, FSH, testosterone, and prolactin and results of GnRH and ACTH challenge tests. Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Physiology, 1991, 99(4): 645- 650.

[59]García A, Landete-Castillejos T, Zarazaga L, Garde J, Gallego L. Seasonal changes in melatonin concentrations in female Iberian red deer (Cervuselaphushispanicus). Journal of Pineal Research, 2003, 34(3): 161- 166.

[60]Suttie J M, Fennessy P F, Crosbie S F, CorsonI D, Lass F J, Elgar H J, Lapwood K R. Temporal changes in LH and testosterone and their relationship with the first antler in red deer(Cervuselaphus) stags from 3 to 15 months of age. Journal of Endocrinology, 1991, 131: 467- 474.

[61]Faucheux C, Nicholls B M, Allen S, Danks J A. Horton M A, Price J S. Recapitulation of the parathyroid hormone-related peptide-Indian hedgehog pathway in the regenerating deer antler. Developmental Dynamics, 2004, 231(1): 88- 97.

[62]Forand K J, Marchinton R L, Miller K V. Influence of dominance rank on the antler cycle of white-tailed deer. Journal of Mammalogy, 1985, 66(1): 58- 62.

[63]Stewart K M, Bowyer R T, Kie J G, Gasaway W C. Antler size relative to body mass in moose: tradeoffs associated with reproduction. Alces, 2000, 36: 77- 83.

[64]Barto? L. The date of antler casting, age and social hierarchy relationships in the red deer stag. Behavioural Processes, 1980, 5(4): 293- 301.

[65]張智, 李坤, 張林源, 陳頎, 楊萌, 陳星, 鐘震宇. 不同年齡麇鹿角的脫落時(shí)間與形態(tài)特征比較. 四川動(dòng)物, 2010, 29(6): 868- 873.

[66]Barto? L, Bahbouh R, Vach M. Repeatability of size and fluctuating asymmetry of antler characteristics in red deer (Cervuselaphus) during ontogeny. Biological Journal of the Linnean Society, 2007, 91(2): 215- 226.

[67]Goss R J. Photoperiodic control of antler cycles in deer. V. Reversed seasons. Journal of Experimental Zoology, 1980, 211(1): 101- 105.

[68]Long T A, Cowan R L, Volte C W, Radert T, Swift R H. Effect of seasonal feed restriction on antler development of white-tailed deer. USA: The Pennsylvania State University Agriculture Experiment Station, 1959: 209.

[69]Lincoln G A, Bubenik G A. Antler physiology // Fennessy P P, Drew K R, eds. Biology of Deer Production. The Royal Society of New Zealand Bulletin, 1985, 22: 474- 475.

[70]Suttie J M. Influence of nutrition on growth and sexual maturation of captive red deer stags// E Reimers, E Gaare, S Skjenneberg, eds. Proceedings of the 2nd International Reindeer/Caribou Symposium. Roros: Trondheim, 1980: 341- 349.

[71]Bubenik G A, Bubenik A B. Horns, Pronghorns, and Antlers. Evolution, Morphology, Physiology and Social Significance. New York: Springer-Verlag, 1990: 55.

Antler cycle and its influencing factors in Pére David′s deer (Elaphurus

davidianus)

CHENG Zhibin, BAI Jiade*, ZHONG Zhenyu

BeijingMiluEcologicalResearchCenter,Beijing100076,China

Abstract：We observed velvet antler growth and antler casting in 59 male Père David′s deer (Elaphurus davidianus) in Beijing Nanhaizi during August 2013 and 2014, using a telescope (Swarvoski 8×42 WB) and camera (Canon 550D 70×300). The antler casting time of the population tended to be delayed with decreased age, and some dominant and high-ranking bucks cast their antlers earlier than the oldest bucks. We gathered 89 antlers from December 2012 to February 2014 and found that more individuals cast the right antler earlier than the left (48.8% versus 34.1%); the remaining deer (17%) cast both antlers on the same day, and that the same individuals cast the heavier antler earlier than the lighter one(41.5% versus 41.5%). The average time interval between left and right antler casting was 1.98 days. There was a significant negative correlation between antler weight and casting time in 2013 (R2=-0.898, P=0.000, n=32) and 2014 (R2=-0.842, P=0.000, n=57). The antler casting time of the population showed a delayed tendency as antler weight was decreased, but the first antler cast was not the heaviest one. During June 2013 and May 2014, we investigated the start and end date of the antler cycle in nine populations of Père David′s deer using field, literature, and telephone surveys. The nine populations were from Beijing Nanhaizi Milu Park (BNMP), Jiangsu Dafeng Milu National Nature Reserve (JDMNR), Hubei Shishou Milu National Nature Reserve (HSMNR), Liaoning Liaoyang Qianshan (LLQ), Zhejiang Linan Milu Conservation Center (ZLMCC), Zhengjiang Cixi National Wetland Park (ZCNWP), Tianjin Qilihai National Wetland Park (TQNWP), Hainan Tropical Wildlife Zoo (HTWZ), and Hebei Luan River National Nature Reserve (HLRNR). We found that wild populations cast earlier than captive and semi-free populations. A tropical population that immigrated into Hainan Province also had a regular annual antler cycle. The start and end dates of the antler cycle differed between years and habitats. The start date of antler casting was not related to altitude, longitude, latitude, annual average temperature, captivity, or climate; rather, photoperiod and hormone status regulated the antler cycle. Other factors affecting the cycle included age, antler weight, nutrition and energy status, population density, and phenological characteristics.

Key Words:antler cycle; Elaphurus davidianus; deer; habitat; impact factor

DOI:10.5846/stxb201409061759

*通訊作者Corresponding author.E-mail: baijiade234@aliyun.com

收稿日期:2014- 09- 06;

修訂日期:2015- 06- 17

基金項(xiàng)目:北京市財(cái)政項(xiàng)目(PXM2014_178218_000005)；北京市科學(xué)技術(shù)研究院青年骨干計(jì)劃項(xiàng)目(201423)

程志斌, 白加德, 鐘震宇.麋鹿鹿角生長(zhǎng)周期及影響因子.生態(tài)學(xué)報(bào),2016,36(1):59- 68.

Cheng Z B, Bai J D, Zhong Z Y.Antler cycle and its influencing factors in Pére David′s deer (Elaphurusdavidianus).Acta Ecologica Sinica,2016,36(1):59- 68.