昆蟲復眼形態(tài)結構及感光機制研究進展

蔣月麗，段 云, 李 彤，苗 進, 鞏中軍，武予清*, 郭予元

(1.河南省農業(yè)科學院植物保護研究所，河南省農作物病蟲害防治重點實驗室，農業(yè)部華北南部有害生物治理重點實驗室，鄭州 450002;3. 西北農林科技大學植物保護學院，陜西楊凌 712100)

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昆蟲復眼形態(tài)結構及感光機制研究進展

蔣月麗1,3，段 云1, 李 彤1，苗 進1, 鞏中軍1，武予清1*, 郭予元2,3*

(1.河南省農業(yè)科學院植物保護研究所，河南省農作物病蟲害防治重點實驗室，農業(yè)部華北南部有害生物治理重點實驗室，鄭州 450002;3. 西北農林科技大學植物保護學院，陜西楊凌 712100)

復眼是昆蟲的主要視覺器官，昆蟲復眼形態(tài)、結構的研究是理解昆蟲感光的基礎。本文從昆蟲復眼的外部形態(tài)、內部微觀結構和功能以及對光的感受機制作一簡要綜述，且對今后昆蟲復眼的研究方向進行了展望。

復眼; 外部形態(tài); 微觀結構; 感光機制

昆蟲視覺器官是感受外界光信號的重要媒介。昆蟲通過不同類型的視覺器官來感受光信號，它們在昆蟲視覺生態(tài)活動中占重要的地位，對昆蟲的求偶、覓食、休眠、滯育、尋找同伴、躲避天敵、決定行為方向等都有著重要作用(Chapman,1998)。昆蟲視覺器官主要包括復眼和單眼。在昆蟲綱中，絕大多數(shù)的成蟲和半變態(tài)類若蟲都具有一對發(fā)達的復眼。

復眼是昆蟲重要的光感受器官。復眼的特點往往反映一種昆蟲的生活方式與系統(tǒng)發(fā)育。例如夜間飛行的種類如甲蟲和夜蛾類比白天活動的昆蟲有較大的小眼或較寬的“透明帶clear-zone” (Caveney and Mcintyre,1981; Jander and Jander, 2002; Moseretal., 2004)。在一些蜉蝣目Ephemeroptera、鞘翅目Coleoptera、鱗翅目Lepidoptera和雙翅目Diptera中，雄蟲具有眼睛的特化區(qū)域。例如，在額葉背側區(qū)有一個高分辨率的“敏感區(qū)sensitive area”用于定位和跟蹤配偶(Hornsteinetal., 2000; Hornsteinetal., 2006)。昆蟲復眼形態(tài)和結構是研究昆蟲對光暗適應調控機制的基礎、也是理解昆蟲對光行為和生理反應以及感受機制的理論依據(jù)。因此，對昆蟲復眼的研究是尤為重要的。本文對昆蟲復眼形態(tài)、結構以及對光的感受機制的研究狀況作一簡要綜述。

1 昆蟲復眼外部形態(tài)的研究

昆蟲復眼外部形態(tài)的研究目前主要采用光學顯微鏡、掃描電鏡等觀察的方法，了解其復眼的外部形態(tài)，以及不同種類昆蟲所包含的小眼數(shù)目。史留功等(1997)等通過掃描電鏡對多種節(jié)肢動物復眼的外部形態(tài)及結構進行了研究，發(fā)現(xiàn)生活在不同環(huán)境中昆蟲的小眼表面結構及小眼密度有顯著差異，一般情況下夜出型昆蟲小眼表面外凸，日出型昆蟲微凹或略平坦。

大黃蜂Vespaorientalis的復眼外部覆蓋著一層厚厚的圓形凸起，研究者推測該結構可能利于減少光的反射，從而增強光的吸收能力(Litinetskyetal.,2002)。綠帶翠紋鳳蝶PapiliomaackiiMénétriès等六種蝶類的復眼表面均勻覆蓋著很多圓形凸起小顆粒，小眼中央有一個凹凸與紋褶組成的特殊結構，該特殊結構存在于大多數(shù)蝶類中，并且在各科之間存在明顯差異(陳偉之等，2002)。昆蟲復眼的外部形態(tài)不僅在不同種昆蟲之間存在差異，甚至在同種昆蟲的不同性別之間也存在一定的差異。蝴蝶EucheirasocialisPieridae的雌性蝶的復眼表面積明顯大于雄性蝶，并且小眼面數(shù)量也明顯較多，這與其他鱗翅目昆蟲復眼的性二態(tài)現(xiàn)象的結論是完全一致的(Lundetal.，2001)。紅火蟻SolenopsisinvictaBuren復眼在不同性別、品級之間的小眼面、小眼數(shù)及感覺毛形狀和數(shù)量都存在明顯差異(范凡，2008)。大量研究結果表明，昆蟲復眼的外部形態(tài)結構不僅在種類和性別之間存在差異，同時也受生活習性和生活環(huán)境的影響。

2 昆蟲復眼的內部微觀結構

2．1 昆蟲復眼的基本結構和功能

復眼分為并列像眼和重疊像眼，大部分日出型昆蟲為并列像眼，夜出型昆蟲為重疊像眼。復眼由若干個彼此相連、大小一致的小眼組成，每個小眼是一個獨立、高度分化的視覺單元。大部分昆蟲成蟲和不全變態(tài)類的若蟲都具有復眼。組成復眼的小眼主要有角膜(cornea lens)、晶錐(crystalline cone)、感桿束(rhabdome)、色素細胞(pigment cell)和基膜(basement-membrace)等組成。角膜是復眼最外層的結構，主要對復眼起保護作用；晶錐是一個圓錐形的透明結構，位于角膜的下方，與角膜合在一起成為屈光器，主要起到屈光的作用，類似于人眼的晶狀體。晶錐形狀會隨著光的變化而變化。感桿束上有大量微絨毛，表面積很大，具有很強的折射性能，光線到達感桿以后，向下傳播，能夠增加視色素的吸收性，感桿束也可以檢測光強度和角度，不同位置的感桿可以感受不同方向的光波，而后進行綜合，因此晶錐具有復雜的視覺定向功能。色素細胞主要分布在感桿和晶錐周圍，主要作用是吸收、分散到達小眼的光線，復眼通過色素顆粒在視桿和晶錐之間的移動來調節(jié)進光量，從而適應環(huán)境中的光變化?；さ墓δ苁欠指粜⊙酆鸵暼~，并具有機械性支撐小眼的作用，還可以將進入的光線再次反射到視桿，可以增加視神經的感受性。復眼的每個小眼都是一個復雜的集合體，進入小眼的光波，通過小眼間的折射疊加，各個神經元軸突相互交叉，再經神經會聚，最后傳遞給大腦，大腦通過綜合和協(xié)調感覺神經元獲取的信息來感光(冷雪和那杰，2009)。

2.2 復眼內部微觀結構的研究

了解昆蟲復眼內部微觀結構是研究昆蟲趨感光機制和昆蟲感光受體的基礎依據(jù)。目前，昆蟲復眼內部結構的研究方法主要是石蠟切片的顯微結構觀察和透射電鏡的超微結構觀察。研究主要涉及性別二態(tài)性、光暗適應性的結構變化，以及昆蟲的系統(tǒng)發(fā)育。

該方面早期研究較多的主要集中在鱗翅目昆蟲。比如，研究者對棉鈴蟲HelicoverpaarmigeraHübner、玉米螟OstrinianubilalisHübern、粘蟲LeucaniaseparateWalker等重要農作物害蟲復眼的微觀結構的研究(Horridgeetal.，1972；George and Harold，1976；上海生理研究所圖像識別研究組，1976；郭炳群，1988；Wu and Horridge，1988；郭炳群和李世文，1997；Qiuetal.，2002)。研究者從其復眼的外部形態(tài)、內部結構、光暗適應性變化及成像原理進行觀察和分析, 并討論了昆蟲的感光性與復眼各個結構單元功能之間的關系，為理解昆蟲視覺在其覓食、配偶、尋找同伴、躲避天敵、尋找棲息地等視覺定位的過程中的作用，以及對光學用于害蟲綜合治理提供了必要的理論依據(jù)。李世文(1993)對桃小食心蟲CarposinaniponensisWalsingham復眼的形態(tài)和內部結構進行觀察和研究。菜粉蝶復眼在光暗處理條件下復眼內部結構的適應性變化觀察結果顯示，光適應條件下，色素顆粒在視桿周圍聚集；暗適應條件下，色素顆粒移動至視網膜遠端靠近晶錐(Ribi，1978)。鞘翅目昆蟲虎甲CicindelatranquebaricLatreille的復眼為“晶錐眼”，在復眼角膜與晶錐體間存在一層亞角膜。其折射率大于角膜小于晶錐，因此可以使更多入射光線到達晶體，減少角膜的反射光線，增強了其感光功能(Kuster，1980)。郭炳群等(1996)對兩種不同棲息地的跳甲復眼進行比較研究，發(fā)現(xiàn)其在外部形態(tài)和小眼內部結構上有很大的相似度，但是，他指出昆蟲每日的活動行為與小眼視桿占有小網膜的比例大小有一定的關系。有些昆蟲復眼的不同區(qū)域其小眼結構有一定的差異，沙漠蟻復眼的視網膜包括9個光感受器，分別在背區(qū)、腹區(qū)，排列在一起形成圓柱狀視桿，這些區(qū)域有3-4個微絨毛排列方向，視桿橫切發(fā)現(xiàn)呈三角形、舌型及不規(guī)則的多邊形；背邊緣區(qū)域視桿明顯較短，微絨排列有2個方向，視桿橫切呈雙啞鈴型。背、腹區(qū)光感受器為綠光感受器，背邊緣光感受器為紫外光感受器。背區(qū)和腹區(qū)的視桿橫切面積隨視桿部位變化而變化，而背邊緣區(qū)域視桿橫切面積變化不大，不存在視桿位置間的變化，9個視網膜細胞在不同區(qū)域的排列存在較大的差異(Thomas，2000；Yanoviak and Dudley,2006；Ronacheretal.，2006; Rüdiger and Martin，2006)。

近年來，昆蟲學研究者對龜紋瓢蟲PropylaeajaponicaThunberg(閆海燕等，2006)、大草蛉ChrysopapallensRambur(張海強，2007；張海強，2007)、紅火蟻(范凡，2008)、異色瓢蟲HarmoniaaxyridisPallas(吳春娟，2011)、黑絨鰓金龜MaladeraorientalisMotschulsky(呂飛，2012)等復眼形態(tài)和結構以及光暗適應的變化進行了研究，并分析了其昆蟲對光信號的接收與調控機制。龜紋瓢蟲成蟲復眼屬于并列像眼，縱切面觀察顯示，色素顆粒聚集分布在視桿的遠心端和近心端。色素顆粒隨光、暗適應變化而在視桿之間移動，其性別分化不明顯。大草蛉、紅火蟻、異色瓢蟲、黑絨鰓金龜?shù)饶軌蛲ㄟ^晶錐在光、暗適應下的開閉以及色素顆粒的移動來調節(jié)進光量，從而適應不同變化的光環(huán)境。

昆蟲的生存往往涉及到與生態(tài)環(huán)境相適應。鞘翅目金龜甲類長期生活在土層以下，土層中含有砂粒等堅硬的物質，因此為了適應特殊的生活環(huán)境，其復眼外層有一層較厚的保護膜以保護復眼免受傷害。比如黑絨鰓金龜?shù)膹脱塾^察發(fā)現(xiàn)其角膜厚約40 μm，而一般昆蟲復眼的角膜僅有幾個μm，并且復眼腹部下方內側有一個特殊結構，呈三角錐形，與頭殼相連，并且該結構表面著生許多小短毛(呂飛，2012)。蜣螂Scarabaeuszambesianus復眼組織結構研究中發(fā)現(xiàn)其感桿束有7個排列在同一個截面上的小網膜細胞組成。小網膜細胞呈六邊形，由胞間連絲相連，6個次級虹膜色素細胞包圍在每個小網膜細胞周圍(Gokan and Meyer-rochow,1990)。有些能夠感受偏振光的甲蟲類昆蟲復眼，比如，黃昏活動昆蟲蜣螂S.zambesianus能夠感受偏振光，其復眼組織解剖研究發(fā)現(xiàn)能夠感受偏振光的小眼位于復眼的背部邊緣區(qū)域“dorsal rim area(DRA)”，該區(qū)域的小眼與其他區(qū)域的小眼排列不同，僅能感受2個直立方向的光，光感受器呈直立排列；還發(fā)現(xiàn)視桿相對較長、次級虹膜色素細胞缺失、有一層“氣管反光層(tracheal reflecting layer)”等特點；不同區(qū)域小眼均含有7個形狀不同的光感受器，背部邊緣區(qū)域(DRA)小眼光感受器有的呈心臟形、有的呈花瓣形(Marieetal.，2003)。其他能夠感受偏振光的金龜甲 (Dackeetal.，2002; Labhartetal.，1992)、鱗翅目昆蟲Parargeaegeria(H?mmerle and Kolb，1996)以及直翅目沙漠蝗Schistocercagregaria(Homberg and Paech，2002)等的研究中也發(fā)現(xiàn)了這種特性，擁有特殊的小眼結構以使得其能夠感知偏振光從而起到視覺定向導航的作用 (Labhart and Meyer，1999)

昆蟲復眼結構復雜，是研究系統(tǒng)發(fā)育的重要依據(jù)，尤其作為某一類群系統(tǒng)發(fā)育的重要依據(jù) (Melzeretal.，1997; Paulus，2000； Friedrich，2006)。Fischer 等對36種異翅目Heteroptera類群昆蟲的復眼結構進行了觀察，其視桿結構的差異已成功運用于系統(tǒng)發(fā)育的研究(Schmittetal.，1982; Fischeretal.，2000)。長翅目Mecoptera蝎蛉科Panorpidae與擬蝎蛉科Panorpodidae昆蟲的視覺器官有較近的系統(tǒng)發(fā)育關系，與蚊蝎蛉科Bittacidae關系較遠，該研究為蝎蛉科、擬蝎蛉科以及蚊蝎蛉科之間的系統(tǒng)發(fā)育關系提供了一定理論基礎(魏遙，2011)。長翅目蝎蛉科成蟲復眼的結構與幼蟲復眼的結構存在較大區(qū)別，其幼蟲復眼結構與半變態(tài)類昆蟲復眼結構相似(陳慶霄，2012)。

3 昆蟲復眼對光的感受機制

昆蟲復眼對光感受的本質就是光感受器(photoreceptor)中的一個分子攔截一個光子且以某種方式發(fā)生改變。這種分子在昆蟲中叫視覺色素(visual pigments)。視覺色素具有光譜特性和偏振特性，所以昆蟲能感受顏色和偏振。視覺的感知最終依賴于一個家族的蛋白，叫視蛋白(Opsins)。視蛋白是一類偶聯(lián)受體超家族蛋白(GPCRs)。所有這些分子具有相似的大體結構，7個螺旋狀的片段組成細胞的(等離子)膜，通過胞外和胞內的環(huán)狀片段連接在一起，這樣可以與母細胞內外的其他分子相互作用(Thomasetal.，2014)。GPCRs之所以叫做受體蛋白是因為當他們與一些種類的信號分子結合的時候會變得活躍，在這種活躍狀態(tài)下，他們耦合成G-蛋白。G-蛋白返過來繼續(xù)激活視蛋白細胞中的一個特定的酶級聯(lián)反應，從而導致神經元信號。果蠅中發(fā)現(xiàn)了6種視蛋白Rh1-Rh6。對藍綠光敏感的Rh1表達于R1-R6光受體細胞中，對紫外光敏感的Rh3和Rh4表達于R7光受體細胞中，藍光敏感受體Rh5和綠光敏感受體Rh6表達于R8光受體細胞中，而對紫外光敏感的Rh2僅表達于單眼的光受體細胞中(Alexander，2010)。視覺色素接受光信號后，通過G-蛋白激活PLCβ，促使PIP2分解為IP3和DAG進而激活TRP和TRPL通道，引起鈣離子和鈉離子內流，導致受體細胞的膜去極化，從而完成從光信號到電信號的轉換(朱智慧和雷朝亮，2011)。

4 展望

昆蟲復眼的結構是其生理和行為反應的基礎，多年來，研究者在生物和農業(yè)領域對昆蟲復眼的研究主要關注其形態(tài)、內部結構與光環(huán)境以及系統(tǒng)發(fā)育的關系。昆蟲對光的感受主要包括顏色、光強與偏振，而目前對復眼結構調控機制研究較多的是對光、暗的適應也即是對顏色的感受，而對不同光強的光以及偏振與非偏振的光調控機制還鮮有報道。因此，在研究內容上，今后開展復眼結構對不同形式的光調控機制是很有意義和前景的。

在研究范圍上，目前，對于昆蟲復眼結構的研究主要是針對一些個體適中的昆蟲，而對于一些個體較大或者個體較小的昆蟲復眼結構的研究較少，主要原因是昆蟲復眼太大或者太小，在顯、超微結構的過程中都很難定位。因此，進一步探討解決復眼顯超微結構精確定位的問題是至關重要的，以使更多的昆蟲種類能夠從復眼的深層次結構來理解其與光的關系，為更好的利用光學對害蟲進行綜合治理提供更完善的理論依據(jù)，也更有助于昆蟲視覺生態(tài)學的發(fā)展。

關于昆蟲復眼感光受體和光信號傳導機制的研究，已有很多報道。但是昆蟲復眼在接受不同形式的光之后可能會調控某些基因，使之產生生理和行為反應，比如趨光、避光、交尾、產卵量的增減、壽命的延長和縮短等。隨著分子生物學的發(fā)展，進一步開展昆蟲復眼感受光刺激后是如何通過自身基因的表達來調控其行為和發(fā)育研究具有重要意義，為證實昆蟲感受光刺激后的生理和行為反應提供更有力的基礎理論依據(jù)。目前本研究組正在開展昆蟲在感受不同形式光刺激后的轉錄組測序研究，以試圖探索昆蟲復眼光感受的分子調控機制。

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Progress in research of compound eyes morphological structure and photosensitive mechanism in insects

JIANG Yue-Li1,3，DUAN Yun1,LI Tong1，MIAO Jin1，GONG Zhong-Jun1，WU Yu-Qing1*，GUO Yu-Yuan2,3*

(1.Henan Key Laboratory of Crop Pests Control of Henan Province，IPM Key Laboratory in South of North-China，Ministry of Agriculture，Institute of Plant Protection，Henan Academy of Agricultural Sciences，Zhengzhou 450002, China; 2. State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests，Institute of Plant Protection，Chinese Academy of Agricultural Sciences，Beijing 100193, China；3．College of Plant Protection，Northwest A & F University，Yangling 712100，Shaanxi Province, China)

Compound eyes is the main visual organ in insects, The study on morphology, structure of insect compound eyes is fundamental to understanding insect sensitivity to light. The article summarized the recent studies and progress in compound eye’s external morphology, internal microstructure and function, and the photoreception mechanism in insects. Also the future research direction of the compound eyes in insects is discussed.

Compound eyes; morphology; microstructure； photosensitive mechanism

河南省農業(yè)科學院自主創(chuàng)新基金(2015); 國家現(xiàn)代農業(yè)產業(yè)技術體系(CARS-03)

蔣月麗，女，博士，研究方向昆蟲視覺生態(tài)學和小麥害蟲

*通訊作者Author for correspondence, E-mail: yuqingwu36@hotmail.com; yuyuanguo@hotmail.com

Received：2015-09-15；接受日期Accepted：2015-12-28

Q965

A

1674-0858(2016)05- 1038-06