輪蟲表型可塑性及其生態(tài)學效應研究進展

何雨晗 徐 軍 姚 慧 張 歡

(1. 中國科學院水生生物研究所, 武漢 430072; 2. 中國科學院大學, 北京 100049; 3. 中南民族大學生命科學學院, 武陵山區(qū)特色資源植物種質(zhì)保護與利用湖北省重點實驗室, 武漢 430074)

輪蟲是一類營浮游、底棲或周叢生活的小型無脊椎多細胞動物, 屬于輪蟲動物門 (Phylum Rotifera)。輪蟲體型微小, 大多數(shù)種的體長在100—500 μm。目前世界上已知約有2030種輪蟲, 其中約1570種屬于單巢綱 (Monogononta), 其余則分別屬于蛭態(tài)綱 (Bdelloidea) 和尾盤綱(Seisonidea)[1]。

表型可塑性 (Phenotypic plasticity), 是指在不同環(huán)境因素或生物內(nèi)在因素誘導下, 生物形態(tài)由單一轉(zhuǎn)變?yōu)槎鄻拥耐庥^防御性變化[2]。簡而言之, 表型可塑性指的是生物體在周圍環(huán)境發(fā)生變化時能夠產(chǎn)生不同的適應表型[2]。表型可塑性在自然界中廣泛存在, 是生物體對改變的理化及生物環(huán)境因子的適應。如萼花臂尾輪蟲 (Brachionus calyciflorus)在與捕食者晶囊輪蟲 (Asplanchna) 共同培養(yǎng)時, 具有較長的防御性棘刺以及更大的體型[3—5]。隨著表觀形態(tài)的改變, 一個物種與其他物種及環(huán)境之間的關(guān)系也隨之發(fā)生改變[2]。這種表觀形態(tài)的改變是生物能在不同環(huán)境及影響因素下保持生存的重要原因[2,6]。對表型可塑性的研究有助于更深入地理解生物的種間關(guān)系及其與環(huán)境的相互作用。

單巢綱中多種輪蟲可展現(xiàn)出不同表型形態(tài)變化[7—10]。輪蟲的表型可塑性自20世紀50年代首次被Beauchamp發(fā)現(xiàn)以來[11], 一直吸引著許多科研工作者對其進行研究[4,12—15]。輪蟲的表型形態(tài)改變大多數(shù)是針對外源環(huán)境因素, 包含對捕食者及競爭者信息素 (Kairomone) 的響應, 也有一部分是對低溫及較低食物質(zhì)量的應答。如部分臂尾輪蟲及龜甲輪蟲 (Keratella) 在上述環(huán)境因素存在時, 可被誘導產(chǎn)生棘刺增長, 體型增大, 被甲 (Lorica) 增厚等形態(tài)改變。部分輪蟲的形態(tài)改變?nèi)鐖D 1所示[7,8, 10,16—21]。除了外源環(huán)境因素, 內(nèi)源性因素也會影響輪蟲的形態(tài)防御表達[22—24]。輪蟲對內(nèi)源因素的響應多為母體效應及休眠卵階段帶來的影響[23,24]。母體效應對萼花臂尾輪蟲的形態(tài)改變是通過帶卵母體進行影響, 從而改變后代形態(tài)。當母體暴露于捕食者信息素或其他環(huán)境因素時, 母體將這些外部信息呈遞給卵, 卵孵化后的幼體具有形態(tài)防御改變[24]。而由休眠卵孵化而來的輪蟲通常具有基礎(chǔ)形態(tài)[22]。

既然表觀形態(tài)的改變能使生物在環(huán)境因素改變時及時適應, 為何這種表型改變并非總是存在？原因是表觀形態(tài)的改變需要付出一些代價[26,27]。例如, 部分輪蟲產(chǎn)生形態(tài)防御性改變的同時會降低繁殖率以及有性生殖率[28,29]。在產(chǎn)生形態(tài)防御改變, 獲得適合度收益的同時, 有部分輪蟲也相應地付出了適合度代價[26,28—30]。這些代價包括繁殖速率降低, 沉降率增加, 有性繁殖率降低等[29]。

綜合以上各論點, 本文綜述了環(huán)境因子誘導的輪蟲形態(tài)防御特征, 以及這種防御產(chǎn)生的內(nèi)源性因素, 并對防御的適合度收益及適合度代價進行闡述。通過對目前國內(nèi)外已有的研究進行整理, 為廣大學者提供參考。

圖1 輪蟲形態(tài)改變對比圖Fig. 1 Comparison of rotifer morphology

1 環(huán)境因素

許多輪蟲的形態(tài)防御反應可由一種或多種不同環(huán)境因子引發(fā)[7]。信息素、溫度及食物是目前已知能誘導輪蟲產(chǎn)生形態(tài)響應的主要的環(huán)境因素[8,10]。通過試驗及野外觀測, 已知目前約有22種輪蟲能夠被環(huán)境因子誘導形態(tài)響應(表 1)。其中, 已知萼花臂尾輪蟲與熱帶龜甲輪蟲對三種環(huán)境因素(信息素、溫度及食物)均響應; 螺形龜甲輪蟲 (K. cochlearis) 對信息素及低溫有形態(tài)響應。三肢輪屬的Filinia pejleri與F. temtinalis對低溫具有形態(tài)響應[31]。鏡輪屬的微凹鏡輪蟲 (Testudinella mucronata) 與盤鏡輪蟲 (T. patina) 具有誘導性的形態(tài)響應, 但誘導因素還未明確[32]。除此之外, 其余輪蟲均對信息素產(chǎn)生形態(tài)響應(表 1)。在這22種輪蟲之外, 目前還未有研究發(fā)現(xiàn)環(huán)境因素對其他輪蟲的形態(tài)誘導響應。

表1 已知對環(huán)境因素產(chǎn)生形態(tài)塑形響應的輪蟲種類Tab. 1 Rotifer species known to respond to environmental factors at present

1.1 信息素

信息素簡介 信息素(利它素, Kaironmone)是一種由不同捕食者 (Predator) 或競爭者 (Interference competitor)釋放于環(huán)境中從而誘導被影響的生物產(chǎn)生防御性響應的物質(zhì)[46]。盡管Weiss等[47]已分析出幽蚊幼蟲 (Chaoborussp.) 產(chǎn)生的能夠誘導蚤狀溞 (Daphnia pulex) 頸齒 (Neckteeth) 形態(tài)防御的信息素的結(jié)構(gòu)組成, 并發(fā)現(xiàn)這種信息素是由脂肪酸與蛋白共軛結(jié)合組成的化合物, 但目前還沒有研究發(fā)現(xiàn)任何一種輪蟲捕食者信息素的具體成分組成[7]。Gilbert[48]通過鏈霉蛋白酶處理認為晶囊輪蟲信息素可能是一種蛋白質(zhì)。而它也具有不穩(wěn)定的特性,在20℃ 時僅需1.5d活性便可下降一半[33,48,49]。但信息素的具體組成仍待探究。

部分輪蟲、枝角類、橈足類、節(jié)肢動物或魚類等分泌的信息素在一些情況下可誘導輪蟲產(chǎn)生棘刺增長或縮小、被甲增厚、體型增大或減小等變化[7, 9, 13, 28, 50]。萼花臂尾輪蟲則是第一例被發(fā)現(xiàn)具有對捕食者信息素形態(tài)防御反應的浮游生物[11,51]。除捕食者信息素以外, 對輪蟲活動、攝食等產(chǎn)生干擾的競爭者信息素也可誘導部分輪蟲棘刺產(chǎn)生變化[12, 21, 25, 50, 52]。信息素對輪蟲的影響與捕食者本身所屬種類、捕食者體型大小以及是否依賴視覺進行捕食等因子都有關(guān)[9,43]。

不同種類的捕食者或競爭者信息素可誘導輪蟲產(chǎn)生不同的響應。晶囊輪蟲的信息素可以誘導多數(shù)臂尾輪蟲和龜甲輪蟲棘刺顯著增長, 而仰泳蝽(Buenoa fuscipennis)和擬鯉 (Rutilus rutilus) 仔魚信息素等可以抑制熱帶龜甲輪蟲棘刺增長[13,43]。輪蟲對競爭者的形態(tài)響應總體弱于對捕食者的響應,防御性棘刺增長程度也許與信息素種類有關(guān)[50]。與晶囊輪蟲相比, 熱帶龜甲輪蟲對蚤狀溞信息素的響應較為不敏感, 蚤狀溞信息素濃度需達到454 μg/L才可誘導熱帶龜甲輪蟲棘刺長度達到最大值的一半[10]。對于同種誘導生物, 棘刺增長程度也許與信息素濃度有關(guān)[10]。隨著晶囊輪蟲密度從空白增至8 ind./L, 萼花臂尾輪蟲后側(cè)棘刺與熱帶龜甲輪蟲右后側(cè)棘刺長度先是出現(xiàn)指數(shù)性增長, 然后逐漸到達最大值。在晶囊輪蟲數(shù)目為1.2或1.8 ind./L(或信息素干物質(zhì)含量為1.7或2.5 μg/L時)時二者被誘導的棘刺長度分別達到最大值的一半[7]。

信息素誘導輪蟲棘刺長度變化的機制目前仍然未知。在萼花臂尾輪蟲中, 個體是否具有棘刺在幼體尚未孵化, 處于細胞分裂階段時已決定[7]。目前有三種關(guān)于信息素誘導輪蟲產(chǎn)生防御性表型特征的理論[53]。第一, 認為信息素直接作用于卵, 這一作用可能是在成熟的卵母細胞被幾丁質(zhì)包裹并產(chǎn)出之前, 誘導細胞膜上的受體發(fā)生改變, 而信息素并不能滲透卵。第二, 認為外界的信息素能夠滲透卵, 且開始分裂的細胞也對信息素產(chǎn)生響應。第三, 信息素通過誘導母體而產(chǎn)生棘刺增長的后代[53]。

捕食者信息素輪蟲感知捕食者信息素后,能非常迅速地產(chǎn)生形態(tài)防御響應[15]。例如, 當處于繁殖期的萼花臂尾輪蟲暴露于晶囊輪蟲信息素富集液時, 其產(chǎn)出的雌性后代在較短時間(24h內(nèi))內(nèi)便能陸續(xù)地被誘導出棘刺[11,48]。而從誘導形態(tài)回復到初始形態(tài)則需要更長時間。由于捕食者持續(xù)存在, 輪蟲無需在其短暫的生命中從誘導形態(tài)恢復到原始形態(tài)[54]。具有誘導性棘刺的母體在信息素影響消失后會繼續(xù)生產(chǎn)具有棘刺的幼體[15]。

目前已發(fā)現(xiàn)大約有20種捕食者信息素可誘導輪蟲產(chǎn)生形態(tài)響應, 主要包括多種無脊椎動物如輪蟲、橈足類和昆蟲類, 也包括某些脊椎動物魚類等[4, 9, 28, 43, 50, 52, 55]。輪蟲對不同類別的捕食者響應存在差異。各類別捕食者按體型可分為大型捕食者(脊椎動物魚類、昆蟲類)和小型捕食者(輪蟲、橈足類)。例如, 當與體型較小的捕食者的信息素(如晶囊輪蟲, 體型為萼花臂尾輪蟲的兩倍左右)共存時, 萼花臂尾輪蟲響應表現(xiàn)為棘刺增長、體型增大以及被甲增厚, 這類響應也許有助于輪蟲逃脫捕食者的捕獵[4,28]。而當較大型的捕食者仰泳蝽、擬鯉仔魚和介形動物Cypris pubera存在時, 龜甲輪蟲的棘刺及體型縮小能夠幫助其躲避視覺捕食者(Visual predator) 的捕食, 增加存活率[13,43,55]。輪蟲能根據(jù)捕食者的大小改變自己的防御體型以更好地適應環(huán)境變化[43]。表 2羅列了目前已發(fā)現(xiàn)能誘導輪蟲產(chǎn)生形態(tài)響應的捕食者, 以及輪蟲對這些捕食者的不同的形態(tài)響應。

在已知捕食者中, 對晶囊輪蟲信息素的研究較多。目前已發(fā)現(xiàn)有6種臂尾輪蟲、5種龜甲輪蟲、1種平甲輪蟲對晶囊輪蟲信息素具有棘刺增長的響應[7]。此外, 也發(fā)現(xiàn)躍進三肢輪蟲 (Filinia passa) 對晶囊輪蟲信息素有剛毛增長的響應[38]。Lecane stokeii對多突晶囊輪蟲 (Asplanchnopus multiceps) 有棘刺增長的響應等[45]。輪蟲對晶囊輪蟲信息素的響應比較強烈且迅速。臂尾輪蟲及龜甲輪蟲對卜氏晶囊輪蟲 (A. brightwellii) 及蓋氏晶囊輪蟲 (A.girodi) 的形態(tài)防御響應較為顯著[4,12, 25, 44,48]。卜氏和蓋氏晶囊輪蟲可誘導萼花臂尾輪蟲雙側(cè)后側(cè)新生棘刺, 以及使其增長以及體型增大[4]。而晶囊輪蟲又可誘導熱帶龜甲輪蟲和K. slacki右后側(cè)棘刺顯著增長, 以及有時伴隨左后側(cè)棘刺縮短, 甚至消失。這種單側(cè)棘刺增長, 另一側(cè)略微縮短的形態(tài)防御對晶囊輪蟲也有良好甚至更好的防御效果, 并且被認為能夠最大程度地減小棘刺增長的代價[18,44]。

總體來看, 由于較長的棘刺長度或體長可使其自身較難被晶囊輪蟲捕獲, 輪蟲對晶囊輪蟲信息素的響應是通過增加棘刺長度、體長、體寬及被甲厚度來實現(xiàn)。誘導產(chǎn)生的棘刺使被捕食輪蟲體長超過晶囊輪蟲口徑大小, 即使被吞食, 具有防御性棘刺的被捕食輪蟲相比基礎(chǔ)形態(tài)個體也較容易逃脫[10, 29]。

同樣作為捕食者的橈足類, 其信息素也可以誘導龜甲輪蟲產(chǎn)生棘刺增長或縮短的防御反應, 目前已知有1種臂尾輪蟲, 4種龜甲輪蟲對橈足類具有形態(tài)防御響應[9, 12, 18, 21, 25, 52]。輪蟲對橈足類信息素的響應總體上弱于對晶囊輪蟲的響應, 這或許是由于橈足類對輪蟲的捕食效率相對較低, 在一組試驗中,每只蓋氏晶囊輪蟲每日可攝食約15只螺形龜甲輪蟲, 而中劍水蚤 (Mesocyclops pehpeiensis) 或近劍水蚤 (Tropocyclops prasinus) 每日僅可攝食6或5只螺形龜甲輪蟲[25]。

輪蟲對介形類、昆蟲、扁蟲及脊椎動物魚類信息素產(chǎn)生的形態(tài)響應, 總體表現(xiàn)為體型縮小, 棘刺縮短。有3種龜甲輪蟲對昆蟲信息素產(chǎn)生防御性形態(tài)響應[9,12,13]。例如, 當仰泳蝽存在時, 熱帶龜甲輪蟲尾部棘刺縮短, 甚至消失[13]。螺形龜甲輪蟲對霓虹脂鯉 (Paracheirodon innesi) 和擬鯉仔魚信息素產(chǎn)生的形態(tài)防御反應為體型縮小, 棘刺變短[9,43]。B. havanaensis與熱帶龜甲輪蟲被分別發(fā)現(xiàn)對扁蟲Stenostomum leucope和介形類C. pubera有棘刺輕微增長及棘刺縮小, 或者不產(chǎn)生棘刺防御[21,55]。

表2 可誘導輪蟲產(chǎn)生形態(tài)響應的捕食者Tab. 2 Predators induced morphological response in rotifers

在自然環(huán)境中, 捕食者及其信息素在不同水域的分布也可能會影響輪蟲的形態(tài)響應。Otake等[57]發(fā)現(xiàn)當菱作為庇護所存在時, 萼花臂尾輪蟲的防御性棘刺比開放水域的同種輪蟲短, 豐度較低, 且晶囊輪蟲在開放水域豐度較高。這也許是庇護所降低了輪蟲與捕食者相遇的概率的原因。

競爭者信息素除了捕食者, 一部分不捕食輪蟲但與輪蟲形成競爭關(guān)系的競爭者 (Interference competitor), 如枝角類及橈足類也可以誘導輪蟲形態(tài)發(fā)生改變[12, 21, 25, 50, 52]。輪蟲對競爭者的形態(tài)響應主要在于抵抗干擾。例如, 在輪蟲與枝角類蚤狀溞共存時, 防御體型可保護螺形龜甲輪蟲, 從而使其更快地擺脫枝角類纏繞[12]。輪蟲對競爭者的形態(tài)響應總體上弱于對捕食者的響應[12,21,50]。表 3 羅列了目前已知可誘導輪蟲產(chǎn)生形態(tài)響應的競爭者。

表3 可誘導輪蟲產(chǎn)生形態(tài)響應的競爭者Tab. 3 Interference competitors induced morphological response in rotifers

1.2 溫度

在外溫動物 (Ectotherms) 中, 動物形態(tài)變化一定程度上符合溫度-大小規(guī)律 (Temperature-size rule)[58]。溫度也是一種誘導輪蟲形態(tài)響應的重要環(huán)境因子, 在低溫條件下, 輪蟲可出現(xiàn)體型增大, 棘刺輕微增長的響應。

Gilbert[10]通過室內(nèi)試驗發(fā)現(xiàn)熱帶龜甲輪蟲的棘刺長度改變與水溫呈負相關(guān)。室內(nèi)試驗研究發(fā)現(xiàn)在低溫下, 萼花臂尾輪蟲、螺形龜甲輪蟲及熱帶龜甲輪蟲可表現(xiàn)出一定程度的棘刺增長[7,10, 33,42]。在室外種群研究中, 螺形龜甲輪蟲棘刺或被甲長度也與水溫負相關(guān)[59]。不過與晶囊輪蟲信息素作為誘導因素相比, 溫度對萼花臂尾輪蟲和熱帶龜甲輪蟲的誘導程度較低[10,34]。

全球地理區(qū)域的溫度差異似乎也會影響輪蟲體型大小。項賢領(lǐng)等[60]發(fā)現(xiàn)盡管隨著溫度升高, 各地理品系萼花臂尾輪蟲體現(xiàn)均呈現(xiàn)縮小趨勢, 但不同地理品系輪蟲體型縮小程度存在差異。這種形態(tài)響應的差異或許是輪蟲長期適應當?shù)丨h(huán)境, 從而具有的對惡劣條件的不同的抵抗力[60,61]。輪蟲棘刺長度對溫度的響應也可能反映在不同緯度區(qū)域的差異上。如圖 2所示, Zhang等[43]總結(jié)了全球10個不同緯度區(qū)域水生態(tài)系統(tǒng)的螺形龜甲輪蟲年均棘刺長度, 發(fā)現(xiàn)輪蟲棘刺長度隨緯度升高而增長。

輪蟲形態(tài)對溫度的響應可能是對不同水溫水體理化環(huán)境的適應。Carlin[62]最早提出低溫可能會增加水體粘滯力, 降低水體渦流, 因此輪蟲需要一定程度上增長棘刺以抵抗沉降。Pejler[63]認為增長的體型和棘刺長度可以降低輪蟲下沉速率。但Gilbert[17]認為輪蟲是否通過增長棘刺或增大體型抵抗沉降還與輪蟲自身重力和被甲厚度有關(guān), 例如具有較長棘刺的螺形龜甲輪蟲個體在水體中的沉降速率高于基礎(chǔ)形態(tài)的個體, 這或許是由于螺形龜甲輪蟲被甲更厚, 在水中重力較大。

圖2 輪蟲棘刺長度與緯度的相關(guān)性(改自文獻 [43])Fig. 2 The relationship between spine length of rotifer and latitudes(modified from [43])

1.3 食物

室內(nèi)研究發(fā)現(xiàn)食物濃度的高低在一定程度上也影響輪蟲棘刺的生長[13]。在低食物濃度情況下,萼花臂尾輪蟲與熱帶龜甲輪蟲表現(xiàn)出一定程度的棘刺增長[13,33]。B. havanaesis在小球藻食物濃度為1×106cell/mL時, 其后側(cè)棘刺長度長于食物濃度為0.5×106和2×106cell/mL時[8], 并且在水溫20℃及25℃, 晶囊輪蟲信息素存在時, 后側(cè)棘刺增長, 而在信息素不存在時, 未表現(xiàn)出棘刺增長, 這種響應產(chǎn)生的原因仍然不明。食物濃度與某些捕食者信息素(如晶囊輪蟲信息素)對輪蟲棘刺生長可產(chǎn)生疊加效應[10]。在控制實驗中, 萼花臂尾輪蟲同時暴露在低食物濃度和晶囊輪蟲的處理中, 棘刺長度被誘導達到最長, 新生幼體在低食物濃度處理組中具有較長的棘刺及較小的個體[20]。食物濃度與溫度也存在疊加效應。在食物濃度適宜時, 高溫或低溫都可誘導B. havanaesis體型減小[8]。盡管有研究認為增長的體型可以增加輪蟲對食物的獲取, 但目前還未有研究探究體型與攝食效率及其相關(guān)影響因素的關(guān)系[8]。

信息素、溫度及食物這三種因素都受到棘刺能增長的最大長度的制約, 輪蟲能產(chǎn)生的最長防御棘刺長度在孵化前已經(jīng)決定[33]。Gilbert[7]認為信息素、低溫及劣質(zhì)食物都是對母體帶卵階段產(chǎn)生影響。除了已具有形態(tài)防御反應的臂尾輪科 (Brachiondae) 輪蟲外。還有研究發(fā)現(xiàn)——微凹鏡輪蟲(T. mucronata) 和盤鏡輪蟲 (T. patina) 中的部分個體體表向身體內(nèi)部凹陷。但這一現(xiàn)象由什么因素引發(fā)仍然未知[32]。

2 內(nèi)部因素

目前研究發(fā)現(xiàn)影響輪蟲防御形態(tài)的內(nèi)部因素主要有兩類, 分別為母體效應及休眠卵孵化帶來的影響。這兩種效應并非直接作用于輪蟲, 而是通過其帶卵及休眠卵階段對輪蟲產(chǎn)生的形態(tài)塑形影響[22,24]。

2.1 母體效應

母體效應即母體的基因或表型對子代的影響[64]。母體效應被認為是生物為了增加后代適合度的一種適應[65]。在萼花臂尾輪蟲與晶囊輪蟲的捕食-被捕食關(guān)系中, 當晶囊輪蟲密度較低, 信息素濃度不足以引起輪蟲產(chǎn)生迅速的形態(tài)防御, 但其存在又足以對輪蟲產(chǎn)生威脅時, 輪蟲母體產(chǎn)出的幼體會隨著其出生順序的增加而逐漸具有更強的防御體型[24]。在沒有誘導因素時, 有一部分萼花臂尾輪蟲的克隆種群也表現(xiàn)出棘刺的分化[66]。而且在這部分輪蟲繁殖的后代中, 有些輪蟲完全不具有棘刺, 而有些棘刺長度可達到被晶囊輪蟲誘導的程度。這一表現(xiàn)與母體年齡有關(guān)。母體較早帶卵產(chǎn)出的幼體僅具有很短的棘刺, 甚至沒有棘刺。而較晚產(chǎn)出的幼體具有較長的棘刺, 棘刺長度隨著幼體出生順序的增加而增加[15,24,66]。萼花臂尾輪蟲的這種母體年齡效應在后生動物中十分獨特, 因為它能在短短的一代內(nèi)便發(fā)生顯著的形態(tài)改變[7]。這種母體效應可能是動物應對變化未知的環(huán)境做出的“雙面下注”(Bet-hedging strategy) 對策[66]。

2.2 休眠卵

Li等[22]通過研究不同環(huán)境條件下的休眠卵孵化后的形態(tài), 發(fā)現(xiàn)受到晶囊輪蟲信息素影響的混交雌體母體產(chǎn)生的休眠卵及內(nèi)部胚胎尺寸小于未暴露于信息素的母體, 并且其休眠卵孵化出的幼體及后代對于晶囊輪蟲信息素產(chǎn)生防御性棘刺的敏感度低于母體沒有暴露過的休眠卵后代。Gilbert等[67]也觀察到盡管母體具有防御形態(tài), 通過休眠卵孵化的輪蟲個體通常具有較短的棘刺, 甚至不具備防御體型, 他認為這也許是休眠卵階段可能會抑制輪蟲產(chǎn)生防御體型。不論是母體效應或由休眠卵孵化產(chǎn)生的形態(tài)塑性改變, 都可能是輪蟲為了增加后代適合度作出的響應[67]。

3 輪蟲防御形態(tài)的收益與代價

輪蟲在產(chǎn)生形態(tài)響應時, 會獲得適合度收益(Fitness benefit) 或付出適合度代價 (Fitness cost)[29]。具有防御性棘刺響應的輪蟲在與捕食者共存時, 被發(fā)現(xiàn)具有更低的被攝食率。這種防御性形態(tài)響應使得輪蟲在捕食者存在時能保證種群的存活。但試驗研究發(fā)現(xiàn)捕食者及其信息素不存在時, 這種防御性特征并不普遍, 這顯示防御性形態(tài)比普通形態(tài)可能需要更多的代價[17,68,69]。

3.1 適合度收益

輪蟲能通過產(chǎn)生防御性形態(tài)變化減少被捕食的概率, 增加適合度收益。首先, 晶囊輪蟲及其他捕食者信息素誘導產(chǎn)生的棘刺增長可以增加晶囊輪蟲的捕食難度, 降低輪蟲的被消化率, 因此這一形態(tài)變化可增加輪蟲與晶囊輪蟲共存時的適合度[25,28,70]。Gilbert[68]與Halbach[71]發(fā)現(xiàn)輪蟲對捕食性晶囊輪蟲密度變化十分敏感, 當晶囊輪蟲密度一旦達到閾值,輪蟲迅速響應, 表現(xiàn)為產(chǎn)出棘刺增長的后代。在萼花臂尾輪蟲等輪蟲中, 新生個體具有最大的棘刺體長比, 這種分布能較好保護種群中較弱小個體。而年齡較大的個體其較小的棘刺即使不能帶來最大適合度, 但其較大的體型同樣能減少其被捕食的概率[68]。Yin等[28]研究發(fā)現(xiàn)卜氏晶囊輪蟲可誘導角突臂尾輪蟲 (B. angularis) 被甲增厚, 從而降低被攝食率及延長被攝食的時間。角突臂尾輪蟲被攝食率對比見圖 3。

圖3 基礎(chǔ)形態(tài)與防御形態(tài)角突臂尾輪蟲 (B. angularis) 被攝食率對比[被攝食率=100×(被攝食輪蟲個數(shù)/成功被捕獲輪蟲個數(shù))][28]Fig. 3 Prey ingestion rate between basic form and defensive form of B. angularis fed by A. brightwellii [Prey ingestion rate = 100 ×(number of ingestion/number of successful capture)][28]

K. slacki與熱帶龜甲輪蟲在與晶囊輪蟲接觸后, 誘導產(chǎn)生的單側(cè)棘刺能有效抵御捕食[18,44]。這種單側(cè)棘刺能提供不輸雙側(cè)棘刺的防御, 并最小化棘刺增長帶來的代價[44]。

枝角類及橈足類誘導龜甲輪蟲產(chǎn)生的棘刺短于晶囊輪蟲誘導臂尾輪蟲產(chǎn)生的棘刺, 但這種短棘刺面對甲殼動物時, 防御效果仍然較好[25,52]。由于枝角類不是輪蟲的主要捕食者, 熱帶龜甲輪蟲響應枝角類的棘刺與響應晶囊輪蟲的棘刺相比帶來的適合度收益較低[13]。晶囊輪蟲誘導產(chǎn)生的被捕食輪蟲棘刺及體型變化可能反過來使晶囊輪蟲體型增大[72]。

除了應對捕食壓力, 低溫誘導棘刺增長也可降低輪蟲在水體中的下沉。有兩種解釋: 較長的棘刺能抵消低溫帶來的水體低擾動, 使輪蟲保持在水體中漂浮; 或較長的棘刺能抵消低溫下體型增大帶來的下沉[7,10]。較低食物濃度誘導的棘刺增長和體型增大或許同樣能降低輪蟲在水中的下沉率[20]?；蛘呖赡茉谑澄餄舛容^低時, 增加食物攝取[8]。

除了環(huán)境因素, 由內(nèi)部因素影響產(chǎn)生的形態(tài)塑性也可使幼體在晶囊輪蟲密度未達到閾值時便具有防御能力。母體效應使輪蟲將感受的外界壓力傳遞給未孵化的幼體, 誘導幼體產(chǎn)生防御性體型,以更好地抵御外界不良環(huán)境[24,66]。

3.2 適合度代價

捕食者及其信息素不存在時, 輪蟲的防御性特征并不普遍, 這似乎顯示防御性形態(tài)比普通形態(tài)需要付出更多的適合度代價[17,68,69]。

塑形的代價多是由誘導該種防御而產(chǎn)生[73]。根據(jù)試驗情況, 環(huán)境條件的不同, 不同輪蟲產(chǎn)生防御所需的代價程度有差異。

固定代價 (Fixed costs) 指在任何條件下均會產(chǎn)生的代價[29]。固定代價中最為顯著的則是分配代價(Allocation costs), 指能量從繁殖向防御轉(zhuǎn)移的權(quán)衡分配。由防御形態(tài)帶來的流體動力方面的能量支出也屬于分配代價[74]。在許多生態(tài)系統(tǒng)中, 盡管多年沒有發(fā)現(xiàn)晶囊輪蟲, 熱帶龜甲輪蟲和K. morenoi仍然保留了對晶囊輪蟲產(chǎn)生防御的潛力[44]。這顯示保留這一能力似乎代價很小。當然, 還有可能是晶囊輪蟲, 或者其休眠卵通過風傳播、動物攜帶等方式從別的生態(tài)系統(tǒng)進入而未被發(fā)現(xiàn)。剪形臂尾輪蟲 (B. forficula) 中具有長棘刺的個體相比短棘刺個體將分配更多的能量用于個體生長, 用于繁殖的能量則減少[35]。無論食物濃度高低, 觀察發(fā)現(xiàn)龜形龜甲輪蟲中具有針對卜氏晶囊輪蟲防御的個體生殖率明顯低于基礎(chǔ)形態(tài)個體[17]。這可能是由于長棘刺的個體將能量用于棘刺增長或者抵抗下沉。并且在龜形龜甲輪蟲中, 這一代價與其胸甲的密度相關(guān), 長棘刺的個體更大概率具有胸甲, 而胸甲增加了龜形龜甲輪蟲的重力。因此, 對于一部分具有防御形態(tài)的輪蟲而言, 棘刺及胸甲的生長可能會將原本用于繁殖的能量用于棘刺增長或者抵抗下沉[7]。

在萼花臂尾輪蟲和熱帶龜甲輪蟲中, 與上述繁殖率降低的情況相反, 具有防御性棘刺的個體繁殖率不低于, 甚至超過基礎(chǔ)形態(tài)的個體[20,44, 55, 68,75]。與龜形龜甲輪蟲相比, 這些輪蟲胸甲也許更薄, 因此棘刺增長帶來的代價也許十分微小。更多觀察研究顯示與基礎(chǔ)形態(tài)個體相比, 具有防御形態(tài)的萼花臂尾輪蟲無論是游泳行為還是攝食率沒有明顯差異[7,76]。也有研究認為防御體型的輪蟲具有棘刺和較大的體型, 也許在食物充足時具有較高的繁殖率[12,25]。不過Gilbert[7]認為室內(nèi)試驗可能低估了水流帶來的影響。

形態(tài)防御帶來的另一種代價為機會代價 (Opportunity costs)[29], 即一些不可避免的, 但不涉及能量消耗的代價。例如, 一部分具有防御性棘刺的個體無法成功孵化即屬于這種代價。這一代價有時可能會降低輪蟲的繁殖率[29]。

有些類型的代價不一定與被誘導的防御形態(tài)相關(guān), 這種代價稱為可變代價 (Variable costs) 或環(huán)境代價 (Environmental costs)[29,74]。這種代價也許只在一定的環(huán)境中表現(xiàn), 在實驗室則不一定能發(fā)現(xiàn)。野外及室內(nèi)試驗顯示萼花臂尾輪蟲對捕食者產(chǎn)生防御需要付出一些代價[77], 但在生命表實驗中,可響應晶囊輪蟲的防御型萼花臂尾輪蟲也沒有顯示出明顯的代價, 這可能由于具有防御性棘刺的基因型在晶囊輪蟲密度人為控制增大的時候占有優(yōu)勢[7]。代價是否明顯也與食物濃度有關(guān)。在食物濃度較低時, 輪蟲顯示出較明顯的性別傾向, 較少產(chǎn)生休眠卵[29,70]。

值得注意的是, 適合度代價所帶來的影響本身可能也會再次影響輪蟲的適合度。例如, 由防御帶來的休眠卵數(shù)目減少可能會進一步影響輪蟲的短期或長期適合度[70]。

4 總結(jié)與展望

輪蟲的形態(tài)防御可以展現(xiàn)出極高的可塑性[7]。具體表現(xiàn)為: (1)在捕食者存在的情況下, 被捕食輪蟲的棘刺可從幾乎不可觀察增長至與體長相當, 部分輪蟲體表的被甲也相應地增厚。(2)競爭者也會誘導輪蟲產(chǎn)生一定程度的形態(tài)防御。(3)在低溫與食物缺乏的情況下, 輪蟲表現(xiàn)出一定程度的棘刺增長。這些變化都可能是在條件不利于自身的情況下的一種適應性的改變[4, 28, 67]。

在內(nèi)源性影響因素中, 母體效應也會造成同種輪蟲形態(tài)的差異[22,24,66]。(1)隨著母體年齡的增長,晚出生的幼體與早出生的幼體相比傾向于帶有更長的防御性棘刺, 這是由于母體可能隨著時間的增長, 暴露于誘導因子的機會增加, 產(chǎn)出帶有較長棘刺的幼體有利于增加幼體的存活[66]。(2)由休眠卵孵化的個體通常為不具防御體型的個體, 這也許是休眠卵階段抑制了防御體型的發(fā)生[67]。

輪蟲的防御特征為其自身帶來適合度收益的同時, 也存在適合度代價[28,29]。輪蟲在繁殖與防御之間存在權(quán)衡[29]。在萼花臂尾輪蟲的室內(nèi)試驗中,盡管沒有發(fā)現(xiàn)棘刺對種群增長產(chǎn)生明顯影響, 但在野外這種影響是否存在并未探明。對于一部分具有防御形態(tài)的輪蟲, 如龜形龜甲輪蟲而言, 棘刺及胸甲等防御性特征的生長會令其將原本用于繁殖的能量用于棘刺增長或者抵抗下沉, 從而降低繁殖率。因此, 在捕食者不存在的情況下, 較強的防御性特征并不總是存在[17,78]。

盡管輪蟲的快速防御性特征已被許多實驗及觀察證實, 但這種防御的產(chǎn)生機制目前仍不明確。

輪蟲對不同環(huán)境因素快速響應的差異, 及不同地區(qū)的輪蟲對同一環(huán)境因素響應的差異是由何種因素引起, 未來需要對這種防御的分子及遺傳機理、信息素的具體作用進行更深的研究。