竹林?jǐn)U張符合外來(lái)物種入侵范式嗎?
——從養(yǎng)分循環(huán)角度初探

李絲雨 欒軍偉

(國(guó)際竹藤中心竹藤資源與環(huán)境研究所北京 100102)

外來(lái)植物入侵因?qū)ι鷳B(tài)系統(tǒng)過(guò)程和功能有重大影響而成為全球關(guān)注的問(wèn)題。植物入侵對(duì)凋落物分解的影響由于會(huì)影響生態(tài)系統(tǒng)的功能而尤其值得關(guān)注。凋落物分解可能通過(guò)影響碳(C) 循環(huán)和養(yǎng)分[如氮(N) ] 利用率而影響植物的生長(zhǎng)和群落結(jié)構(gòu)。然而，過(guò)去的研究更多地集中在入侵和非入侵植物之間的性狀差異上，以預(yù)測(cè)因入侵而改變的生態(tài)系統(tǒng)功能(例如凋落物分解)，并提出了基于功能性狀，同時(shí)包括小氣候、凋落物組成(凋落物質(zhì)量變化) 和土壤生物區(qū)系在內(nèi)的多個(gè)植物入侵可影響凋落物分解的因素的模型。這些植物入侵引起的層級(jí)變化如何影響碳和養(yǎng)分循環(huán)，以及如何應(yīng)對(duì)氣候的潛在變化(凋落物分解的主要驅(qū)動(dòng)力)，目前還不太清楚。因此，有必要對(duì)不同氣候條件下植物入侵對(duì)生態(tài)系統(tǒng)中凋落物質(zhì)量和土壤生物群的影響開(kāi)展研究。

外來(lái)植物的凋落物性狀會(huì)影響凋落物分解。通常認(rèn)為他的分解速度比本地植物更快，因此將增加受侵地養(yǎng)分的可用性，有利于外來(lái)植物的快速生長(zhǎng)。然而，與單一凋落物分解相比，多種植物的凋落物在森林中混合分解可能產(chǎn)生協(xié)同或拮抗作用，但是這種凋落物混合效應(yīng)在植物入侵的生態(tài)系統(tǒng)中很少被研究。此外，分解和養(yǎng)分循環(huán)可能會(huì)受到生境變化的影響，這是外來(lái)入侵植物與本地植物競(jìng)爭(zhēng)的另一種機(jī)制。例如，深根植物圣柳(Tamarixspp.) 可以通過(guò)增加蒸騰速率來(lái)降低地下水位，抑制本地植物的生長(zhǎng)；外來(lái)的柳樹(shù)可以通過(guò)降低棲息地復(fù)雜性來(lái)降低大型土壤動(dòng)物的密度和物種豐富度。因此，忽略凋落物混合效應(yīng)和生境變化的影響可能對(duì)入侵植物如何調(diào)控凋落物分解產(chǎn)生錯(cuò)誤結(jié)論。此外，鑒于氣候因素(例如溫度和濕度) 對(duì)凋落物分解有很大影響，因此氣候因素如何影響入侵植物的凋落物混合效應(yīng)和生境改變從而改變凋落物分解也有待探討。

凋落物分解是由土壤和凋落物層的分解者介導(dǎo)的，包括代表分解者功能多樣性的不同體型的微生物和無(wú)脊椎動(dòng)物。分解者對(duì)凋落物分解產(chǎn)生重要影響，并提供關(guān)鍵的生態(tài)系統(tǒng)功能。分解者對(duì)微環(huán)境的變化有響應(yīng)，并可能受到入侵植物對(duì)生境改變的影響。例如，不同功能群的土壤動(dòng)物，大型碎屑動(dòng)物、節(jié)肢動(dòng)物、線蟲(chóng)和真菌，由于其對(duì)碎屑物的適口性發(fā)生變化而受到入侵植物的影響，或者微生物群落可能適應(yīng)分解入侵植物凋落物中的新化合物。入侵植物可通過(guò)凋落物輸入增加細(xì)菌生物量16%，碎屑動(dòng)物豐度增加119%，食微生物動(dòng)物豐度增加89%。但有研究認(rèn)為，入侵植物通常會(huì)降低土壤動(dòng)物物種豐度，同時(shí)對(duì)其多樣性有不同的影響。雖然植物入侵對(duì)凋落物分解的影響已被廣泛研究，但土壤分解者群落大多被視為一個(gè)整體(原文圖1)。然而，不同功能群的土壤生物如何在植物入侵的條件下影響凋落物的分解，仍有待研究。已有研究表明，土壤動(dòng)物對(duì)凋落物分解的影響受氣候和凋落物質(zhì)量的不同調(diào)節(jié)。此外，植物入侵改變了較高營(yíng)養(yǎng)水平(如食肉動(dòng)物和食草動(dòng)物) 的營(yíng)養(yǎng)相互作用，并誘導(dǎo)生態(tài)系統(tǒng)功能的級(jí)聯(lián)效應(yīng)。在不同的氣候條件下，土壤食物網(wǎng)中的營(yíng)養(yǎng)級(jí)聯(lián)如何與植物入侵后凋落物質(zhì)量的變化相互作用，從而改變分解過(guò)程值得研究。

竹子的入侵在世界范圍內(nèi)廣泛發(fā)生，巴西、日本和中國(guó)等地均有報(bào)道。毛竹在中國(guó)屬于本地種，因其商業(yè)價(jià)值被廣泛種植，占中國(guó)竹林面積的70%以上。但是由于缺乏管理及其快速克隆生長(zhǎng)的特性導(dǎo)致了毛竹向其他森林?jǐn)U張，影響土壤微生物群落和多樣性，以及土壤碳、氮循環(huán)。這種情況被稱為“本地植物入侵”。盡管它們與外來(lái)入侵植物類(lèi)似，可以影響環(huán)境及經(jīng)濟(jì)，但對(duì)其如何改變生態(tài)系統(tǒng)過(guò)程以及外來(lái)植物入侵機(jī)制是否也適用于本地入侵植物的知識(shí)知之甚少。本研究的目的是揭示在不同氣候條件下，本地入侵植物毛竹如何通過(guò)凋落物混合和生境改變?cè)诜纸庹叩慕閷?dǎo)下，影響凋落物的分解。我們假設(shè)： 1) 凋落物混合和生境改變都能促進(jìn)凋落物分解；2) 大型土壤動(dòng)物的存在對(duì)分解的影響最大，對(duì)氣候的反應(yīng)最敏感；3) 分解者的功能多樣性與凋落物混合和生境變化交互影響凋落物分解，并與氣候有關(guān)。

1 材料與方法

1.1 試驗(yàn)地點(diǎn)與設(shè)計(jì)

本研究沿氣候梯度在全國(guó)范圍內(nèi)選擇了有文獻(xiàn)報(bào)道的7 個(gè)竹林入侵地，布置凋落物分解袋。7 地年平均溫度12～20 ℃，年平均降水1 043～2 144 mm，從北部的暖溫帶到南部的亞熱帶地區(qū)，包括從北亞熱帶向暖溫帶過(guò)渡的季風(fēng)氣候(河南)、亞熱帶季風(fēng)氣候(安徽、浙江、四川、福建和江西) 和南亞熱帶季風(fēng)濕潤(rùn)氣候(廣東) (原文表S1，圖S1)。其中河南的區(qū)域性森林為以櫟類(lèi)樹(shù)為主的落葉闊葉林，其他研究區(qū)為亞熱帶季風(fēng)常綠闊葉林。每地均布置4 個(gè)重復(fù)樣地代表竹林入侵梯度，即純竹林、被竹子入侵的原生林和未被入侵的原生林。

凋落物在不同森林類(lèi)型中交互分解，分解袋內(nèi)包含不同的凋落物類(lèi)型(竹葉和本地樹(shù)葉單一或混合)，通過(guò)控制分解袋孔徑(分解者功能多樣性)來(lái)限制凋落物分解者的功能群。7 地均在代表竹子入侵梯度的3 種森林類(lèi)型中各設(shè)置4 個(gè)重復(fù)樣方，隨機(jī)布置凋落物分解袋(n=7 地點(diǎn)×3 森林類(lèi)型×4重復(fù)樣方×3 凋落物組合×3 孔徑大小×4 次回收=3 024 分解袋)。

3 種凋落物組合是某地竹凋落物、當(dāng)?shù)貎?yōu)勢(shì)樹(shù)種凋落物和2 種凋落物的混合物。3 種分解袋孔徑大小(50 μm，1 mm 和5 mm) 用于區(qū)分分解凋落物的分解者群落(小型、中型和大型分解者)。50 μm孔徑允許微生物及微型土壤動(dòng)物進(jìn)入；1 mm 孔徑允許微生物及中型土壤動(dòng)物進(jìn)入，包括無(wú)脊椎動(dòng)物；5 mm 孔徑允許所有分解者進(jìn)入，包括微生物、中型及大型土壤動(dòng)物。所有分解袋底部均采用50 μm 孔徑，防止小的分解物損失。

1.2 凋落物收集和分解

從7 個(gè)地點(diǎn)收集毛竹和其當(dāng)?shù)氐膬?yōu)勢(shì)樹(shù)種(原文表S1)，共14 種凋落物。凋落物樣品在60 ℃下烘干至恒重。在每個(gè)分解袋中放入5 g 單一/混合的凋落物，并隨機(jī)放置在樣地中，不同處理的分解袋之間至少間隔50 cm。每隔4 個(gè)月回收1 次，共回收4 次。

1.3 凋落物質(zhì)量和碳、氮損失

分解袋回收后，在65 ℃下烘干至恒重，刷去表面雜質(zhì)，稱重?？偣驳玫? 032 個(gè)樣本(n=7 地點(diǎn)×3 森林類(lèi)型×4 樣方×2 凋落物處理[混合或單一分解] ×2 凋落物類(lèi)型[竹或本地樹(shù)種] ×3 分解袋孔徑×4 次回收)。鑒于凋落物質(zhì)量損失的變化并不反映養(yǎng)分循環(huán)速率的變化，因此測(cè)定第2 次回收(分解約8 個(gè)月后) 凋落物的C、N 損失。確定每個(gè)分解袋中每種凋落物(竹或本地樹(shù)種) 的質(zhì)量損失及C、N 含量。共1 008 個(gè)樣本(n=7 地點(diǎn)×3 森林類(lèi)型×4 樣方×2 凋落物類(lèi)型[竹或本地樹(shù)種] ×2 凋落物處理[混合或單一分解] ×3 分解袋孔徑)。14 種凋落物，每種隨機(jī)選取5 個(gè)樣品測(cè)定初始凋落物中的磷(P) 和木質(zhì)素含量。

將凋落物樣品研磨、過(guò)篩。使用元素分析儀(Costech ECS 4010) 測(cè)定樣品C、N 含量。凋落物C、N 損失(%) 計(jì)算公式： 100× [ (Mi×CNi) -(Mf×CNf) ]/ (Mi×CNi)，其中Mi和Mf是初始和最終凋落物質(zhì)量，CNi和CNf是初始和最終的C 或N含量。

1.4 統(tǒng)計(jì)分析

使用指數(shù)衰減模型計(jì)算年分解常數(shù)k： Ln (M0/Mt)=kt，其中M0是凋落物初始質(zhì)量，Mt是凋落物在t時(shí)的質(zhì)量，t的單位為年。計(jì)算出了所有地點(diǎn)單一和混合凋落物處理中每種凋落物的k值。在評(píng)估凋落物混合對(duì)N 素?fù)p失的影響時(shí)，計(jì)算凋落物N 含量的相對(duì)變化為[(Ni，m-Nf，m)/Ni，m] -[(Ni，a-Nf，a)/Ni，a]，其中Ni，m和Ni，a是初始(i)，Nf，m和Nf，a是某種凋落物混合(m) 或單一(a) 分解中的最終(f) N 含量。竹林入侵的程度通過(guò)計(jì)算所有樹(shù)木中竹子的胸徑斷面積所占的百分比來(lái)量化。GLM 方差分析評(píng)估了凋落物類(lèi)型(竹葉與本地樹(shù)種)，凋落物處理(混合或單一分解)，分解者群落(小型、小型+中型以及全部類(lèi)型)，森林類(lèi)型(純竹林、被入侵林和未被入侵林)，氣候梯度以及它們與分解常數(shù)k、C 和N 損失的相互作用。進(jìn)行線性回歸分析以檢驗(yàn)凋落物質(zhì)量、氣候變化對(duì)分解常數(shù)的影響。使用ANCOVA 檢驗(yàn)不同凋落物類(lèi)型、凋落物處理、森林類(lèi)型或不同分解者群落處理下C、N 損失之間關(guān)系斜率的差異。為了說(shuō)明地點(diǎn)影響，在進(jìn)行GLM 分析時(shí)使用MAT 或MAP 作為協(xié)變量，并通過(guò)ANCOVA 檢驗(yàn)不同森林類(lèi)型或分解者群落處理下MAT 或MAP 與k之間的關(guān)系斜率差異。使用Tukey的HSD 檢驗(yàn)對(duì)斜率進(jìn)行事后比較(ANCOVA)。所有統(tǒng)計(jì)分析均使用IBM SPSS Statistics 21.0 (IBM SPSS Statistics Inc.) 進(jìn)行。

2 結(jié)果與討論

2.1 凋落物混合對(duì)分解的影響

一般說(shuō)來(lái)，入侵植物的凋落物比本地植物的凋落物分解得更快，導(dǎo)致被入侵生態(tài)系統(tǒng)中養(yǎng)分循環(huán)和碳釋放更快。本研究結(jié)果與其一致，竹凋落物的分解速度比本地樹(shù)種的凋落物快13% (原文圖2，表1)。這歸因于其較高的N 含量和較低的木質(zhì)素/N 比值(原文表S2、S3)。然而，很少有研究考慮到由植物入侵導(dǎo)致的凋落物混合效應(yīng)對(duì)分解的影響。與單一凋落物分解相比，混合凋落物中的竹葉和本地樹(shù)種凋落物的分解速度分別快7.6%和12.7%(原文圖3)，這支持了本研究的第1 個(gè)假設(shè)。這與混合凋落物比單一凋落物更容易分解這一事實(shí)相一致，但與Hickman 等研究的闊葉林中本地和外來(lái)入侵植物凋落物混合分解產(chǎn)生的質(zhì)量和N 損失較低這一結(jié)論不同。這種協(xié)同效應(yīng)可歸因于凋落物質(zhì)量的差異，因?yàn)槲覀儼l(fā)現(xiàn)2 種凋落物混合和單一凋落物N 總量的相對(duì)變化與竹葉和本地植物凋落物的初始N 含量之間的差異呈負(fù)相關(guān)(原文圖S4)。但是，凋落物混合引起的質(zhì)量損失增加了9.5%，這主要?dú)w因于其加速了N 損失而不是C 損失。而凋落物混合分解使本地植物凋落物的氮釋放量增加60%。本地植物凋落物的N 損失更大，表明在凋落物混合后，氮同化微生物(如腐生真菌) 對(duì)養(yǎng)分的競(jìng)爭(zhēng)加劇。與單一凋落物分解相比，凋落物混合分解中每單位C 損失所需的N 損失更低(原文圖6b)，這表明資源(如N) 具有互補(bǔ)性。另一種可能的解釋是，竹子擴(kuò)張產(chǎn)生大量含有黃酮類(lèi)化合物等獨(dú)特次生化合物的凋落物，使土壤生物(如外生菌根和腐生真菌) 在凋落物上的適應(yīng)/選擇，導(dǎo)致分解者以不含酚類(lèi)物質(zhì)的本地植物凋落物為食，從而產(chǎn)生“主場(chǎng)效應(yīng)”，因此N 釋放更快。

凋落物混合導(dǎo)致的氮循環(huán)增加約0.98 g N/m2，占凋落物年N 輸入量的11%，可大大緩解被入侵生態(tài)系統(tǒng)的氮限制，影響土壤的C 耦合。此外，隨著MAT 的升高，混合凋落物中的本地植物凋落物N 損失減少，但MAP 與其無(wú)關(guān)(原文圖4)。這表明在升溫條件下，入侵對(duì)養(yǎng)分有效性的影響降低。我們猜測(cè)不同功能群的分解者可能在凋落物混合效應(yīng)中扮演不同的角色。盡管大型土壤動(dòng)物參與分解導(dǎo)致更高的凋落物混合效應(yīng)(12%比7.1%)，分解者的功能多樣性與凋落物混合之間卻沒(méi)有交互效應(yīng)，說(shuō)明不同功能群的分解者對(duì)協(xié)同效應(yīng)的共同貢獻(xiàn)。

2.2 土壤分解者多樣性對(duì)凋落物分解的影響

與已有的研究一致，我們發(fā)現(xiàn)分解袋中不同大小的分解者的存在影響了所有地點(diǎn)的分解。我們發(fā)現(xiàn)完整的分解者群落(5 mm) 誘導(dǎo)的凋落物分解最快，這證實(shí)了大型土壤動(dòng)物通過(guò)凋落物消耗和間接效應(yīng)(例如生態(tài)工程，對(duì)中型土壤動(dòng)物的捕食) 對(duì)分解的關(guān)鍵作用。與小型(＜50 μm) 分解者相比，所有地點(diǎn)的平均分解常數(shù)增加了27±6% (原文圖2，P＜0.001；原文表1)。此外，當(dāng)包括大型土壤動(dòng)物時(shí)，凋落物分解的氣候敏感性最高(原文圖S3)，這些結(jié)果支持了本研究的第2 個(gè)假設(shè)。然而，小型分解者群落的分解速率比中型(＜1 mm) 分解者群落快了8.0±7.4% (原文圖2，P＜0.001；原文表1)。這可能是由于排除食草動(dòng)物(如彈尾蟲(chóng)、甲蟲(chóng)和線蟲(chóng)) 后微生物繁殖加快所致。以上結(jié)果與生態(tài)系統(tǒng)工程師和捕食者對(duì)生態(tài)系統(tǒng)分解和自上而下控制的級(jí)聯(lián)效應(yīng)一致，揭示了保護(hù)易受環(huán)境脅迫影響的大型土壤動(dòng)物的重要性。

2.3 植物入侵影響大型土壤動(dòng)物調(diào)節(jié)的凋落物分解

很少有人通過(guò)凋落物交互試驗(yàn)研究植物入侵引起的生境改變對(duì)凋落物分解的影響。有研究發(fā)現(xiàn)，被入侵森林中的入侵植物和本地植物的凋落物分解速度均加快，但該試驗(yàn)只使用了1 mm 孔徑的分解袋。本研究使用了不同孔徑(5 mm、1 mm 和50 μm) 的分解袋，發(fā)現(xiàn)森林類(lèi)型與分解者的功能多樣性在影響凋落物分解時(shí)存在交互效應(yīng)。竹子入侵后，有大型土壤動(dòng)物(5 mm) 參與的凋落物分解速率降低了16%，而排除它們(1 mm) 后，則提高了8%(原文圖5)。這表明不同的分解者功能群落在植物入侵下調(diào)節(jié)凋落物分解中有不同的作用。凋落物分解速率的降低可能與受入侵影響的大型土壤動(dòng)物群落有關(guān)。本研究結(jié)果表明，當(dāng)考慮大型土壤動(dòng)物的作用時(shí)，植物入侵并不像預(yù)期的加速凋落物的分解。該結(jié)果挑戰(zhàn)了由入侵植物和本地植物之間的性狀差異引起的營(yíng)養(yǎng)促進(jìn)假設(shè)。然而，很明顯的是植物入侵引起的分解速度減慢是由養(yǎng)分競(jìng)爭(zhēng)產(chǎn)生的，因?yàn)樯诸?lèi)型改變導(dǎo)致C、N 損失之間的回歸斜率增加(原文圖6c)，表明入侵導(dǎo)致分解者消耗每單位C 的N 需求增加，即降低了分解者的養(yǎng)分利用效率。更重要的是，大型土壤動(dòng)物在其中發(fā)揮了重要作用，因?yàn)槠湎拿繂挝籆 的N 需求高于其他分解者(原文圖6d)。這證明了大型土壤動(dòng)物在植物入侵凋落物分解中的關(guān)鍵作用。越來(lái)越多的研究表明，土壤動(dòng)物，特別是高營(yíng)養(yǎng)類(lèi)群，會(huì)影響凋落物的親和效應(yīng)或表現(xiàn)出對(duì)食物資源的偏好。我們推測(cè)，竹子對(duì)硅的吸收率比其他植物高得多(超過(guò)10 倍)，凋落物中較高的硅含量，可能通過(guò)影響C 的可利用性而直接影響凋落物的分解，也間接地通過(guò)調(diào)控土壤生物(包括可能影響土壤動(dòng)物生長(zhǎng)) 來(lái)影響凋落物分解。此外，高硅凋落物的持續(xù)輸入可能會(huì)導(dǎo)致“遺產(chǎn)效應(yīng)”，長(zhǎng)期與土壤生物發(fā)生相互作用，對(duì)大型土壤動(dòng)物群落產(chǎn)生負(fù)面影響，從而降低凋落物的分解速度。

2.4 植物入侵影響凋落物分解的氣候依賴性

當(dāng)3 種分解者均參與分解時(shí)，分解對(duì)MAT 和MAP 的響應(yīng)最敏感(原文圖S3)。這表明，在氣候變化下，大型土壤動(dòng)物是凋落物分解的主要控制者。而竹林入侵降低了凋落物分解對(duì)溫度或水分的依賴性(原文圖7)，表明由于森林類(lèi)型的改變，分解者，特別是大型土壤動(dòng)物對(duì)氣候的響應(yīng)受到抑制(原文圖7g，h)，因此環(huán)境變暖或變濕不能像往常那樣加速分解。這證實(shí)了我們先前對(duì)大型土壤動(dòng)物與凋落物親和效應(yīng)之間相互作用的推測(cè)，并放大了大型土壤動(dòng)物在暖濕條件下負(fù)反饋調(diào)節(jié)的重要性。另一方面，升溫和干旱會(huì)使大型土壤動(dòng)物面臨更高的滅絕的風(fēng)險(xiǎn)。因此，考慮到土壤大型動(dòng)物在控制凋落物分解方面的重要作用，即使具有發(fā)育良好的土壤動(dòng)物群落，生態(tài)系統(tǒng)在面臨植物入侵時(shí)也會(huì)較為脆弱。然而，植物入侵對(duì)氣候變化引起的凋落物分解的影響取決于溫度和濕度的變化，因?yàn)楸M管增溫會(huì)增強(qiáng)分解者的活動(dòng)，但有研究表明增溫和干旱的條件可能會(huì)抑制食碎屑動(dòng)物的攝食活動(dòng)，而全球范圍內(nèi)未來(lái)氣候變化預(yù)測(cè)有的區(qū)域更加干旱而有的區(qū)域測(cè)更加濕潤(rùn)，因此不能一概而論。

3 結(jié)論

本研究發(fā)現(xiàn)，不同功能群的土壤生物能夠調(diào)節(jié)植物入侵對(duì)凋落物分解的影響以及對(duì)氣候變化的潛在響應(yīng)(原文圖1)。當(dāng)忽略凋落物混合效應(yīng)時(shí)，通過(guò)簡(jiǎn)單比較入侵植物與本地種之間的性狀差異可能會(huì)低估植物入侵對(duì)凋落物分解的影響。此外，大型土壤動(dòng)物在植物入侵對(duì)凋落物分解的影響中起著至關(guān)重要的作用，當(dāng)大型動(dòng)物參與分解時(shí)，凋落物的分解受到抑制，而當(dāng)將其排除時(shí)則加速分解，尤其是在溫濕條件下。不過(guò)，上述結(jié)果僅適用于木質(zhì)化草本植物——竹子入侵森林的情況，而其普適應(yīng)有待進(jìn)一步確認(rèn)。但可以肯定的是，毛竹擴(kuò)張對(duì)凋落物分解的影響并不完全符合外來(lái)入侵物種“養(yǎng)分促進(jìn)” 假說(shuō)。本研究認(rèn)為： 在當(dāng)前和未來(lái)氣候條件下，將分解者功能群(尤其是大型土壤動(dòng)物) 及其與凋落物性狀的交互效應(yīng)納入相關(guān)模型，與以往基于植物功能性狀的框架相比，有利于更加可靠的預(yù)測(cè)植物入侵對(duì)生態(tài)系統(tǒng)功能的改變。

原文出處

Junwei Luan，Shirong Liu，Siyu Li，Joann K.Whalen，Yi Wang，Jingxin Wang，Yanchun Liu，Wei Dong，Scott X.Chang.Functional diversity of decomposers modulates litter decomposition affected by plant invasion along a climate gradient[J].Journal of Ecology，2020；00： 1-14.DOI： 10.1111/1365-2745.13548.