何雪李,陸施毅,黃中豪,李友邦,*

1 珍稀瀕危動(dòng)植物生態(tài)與環(huán)境保護(hù)教育部重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣西師范大學(xué),桂林 541006 2 廣西珍稀瀕危動(dòng)物生態(tài)學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室,廣西師范大學(xué),桂林 541006

棲息地是動(dòng)物生存的空間,決定著食物資源、隱蔽條件等,最終影響著動(dòng)物的生存和繁衍[1]。影響靈長類棲息地選擇與利用的因素眾多,包括人為干擾[2- 3]、氣候條件[4- 7]、覓食利益與捕食風(fēng)險(xiǎn)[4- 5,8- 10]等。以覓食利益和捕食風(fēng)險(xiǎn)為例,石山地區(qū)的熊猴(Macacaassamensis)和獼猴(M.mulatta)均偏向選擇喜食食物豐富的山體部位[11]；同域分布的黑葉猴(Trachypithecusfrancoisi)在覓食利益與捕食風(fēng)險(xiǎn)之間進(jìn)行權(quán)衡,當(dāng)山腳部位高質(zhì)量食物更豐富時(shí),猴群會(huì)增加對(duì)該山體部位的利用；當(dāng)黑葉猴在山頂找到花、成熟葉等替代食物時(shí),則減少對(duì)山腳的利用,更傾向于在低風(fēng)險(xiǎn)的山頂覓食[5]。

棲息地的氣候因素也會(huì)影響靈長類對(duì)棲息地的利用。一方面,降雨量等氣候因子會(huì)影響森林中的嫩葉、花、果實(shí)等數(shù)量[12-13],可能對(duì)靈長類的棲息地選擇產(chǎn)生間接影響；另一方面,氣候因素,特別是溫度,對(duì)靈長類棲息地利用產(chǎn)生直接影響[14]。當(dāng)環(huán)境溫度低時(shí),靈長類會(huì)選擇適合的棲息地以減少身體熱量的喪失或者獲得額外的熱量,如傾向于利用陽光充足的坡向(太行山獼猴[15]、黑葉猴[16])等。在高溫環(huán)境中靈長類則采用相反的策略。靈長類傾向于利用陰涼的地方以躲避高溫,降低體表溫度,如卷尾猴(Cebuscapucinus)[17]、黑吼猴(Alouattacaraya)[14]、青腹綠猴(Chlorocebuspygerythrus)[7]和黑葉猴[6]等。

白頭葉猴(Trachypithecusleucocephalus)是中國特有的靈長類,僅分布在廣西南部一個(gè)面積約200 km2的狹窄三角地帶[18],在IUCN物種紅色名錄中被列為“極?！奔?jí)別[19]。白頭葉猴的棲息環(huán)境為喀斯特石山,懸崖峭壁密布,晴天太陽升起后,裸露巖石表面溫度迅速上升,并在中午達(dá)到最高值,而樹蔭下的溫度明顯低于裸巖的溫度[18]。石山自上而下可劃分為山頂、崖壁、山坡和山腳[16,18,20],石山之間的山弄平地被當(dāng)?shù)鼐用裼糜诜N植農(nóng)作物等[21],棲息環(huán)境被人類活動(dòng)高度分割,棲息地破碎化十分嚴(yán)重[22]。棲息地喪失與破碎化是造成野生動(dòng)物瀕危和滅絕的主要原因[23],對(duì)生活在極易破碎化森林棲息地的白頭葉猴來說尤其如此。因此,開展白頭葉猴生境選擇的研究可了解其對(duì)棲息地的反應(yīng),為理解其對(duì)棲息地破碎化的適應(yīng)策略有重要意義。前期研究發(fā)現(xiàn),白頭葉猴會(huì)選擇較為安全且食物相對(duì)豐富的山體中部作為主要的覓食場所,而較少利用人為活動(dòng)較為頻繁的山體下部[3],只有大猴群因食物資源需求壓力會(huì)增加對(duì)山體下部的利用[24]。然而,上述研究并不能完全反映出白頭葉猴對(duì)石山生境的利用規(guī)律。例如,白頭葉猴對(duì)微生境的利用方式如何？不同行為類型、不同季節(jié)下是否采取相同的棲息地利用對(duì)策？溫度對(duì)棲息地利用有何影響？研究系統(tǒng)地收集了廣西崇左白頭葉猴國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)喀斯特石山生境中一群白頭葉猴的生境利用數(shù)據(jù),以期深入了解該瀕危物種對(duì)棲息地破碎化的適應(yīng)策略。棲息地利用研究表明,靈長類會(huì)根據(jù)不同的行為和季節(jié),以不同的方式利用棲息地。因此,提出以下假設(shè)：(1)基于對(duì)捕食風(fēng)險(xiǎn)和覓食利益的權(quán)衡,白頭葉猴總體上傾向在崖壁活動(dòng),較少在山頂和山腳活動(dòng)；覓食時(shí)傾向在山坡活動(dòng),這種傾向在食物豐富的雨季可能更為突出；(2)基于行為熱調(diào)節(jié)策略,白頭葉猴在寒冷的旱季傾向于利用崖壁和裸巖,且溫度越低這種傾向越明顯；而炎熱的雨季傾向利用喬木,溫度越高這種傾向越明顯。

1 研究方法

1.1 研究地點(diǎn)與研究對(duì)象

圖1 廣西崇左白頭葉猴保護(hù)區(qū)的平均溫度 Fig.1 Monthly average temperature in the study site during the study period

2016年2月至2017年1月,在廣西崇左白頭葉猴國家級(jí)自然保護(hù)區(qū)(以下簡稱“白頭葉猴保護(hù)區(qū)”)九重山片區(qū)開展研究。白頭葉猴保護(hù)區(qū)位于廣西西南部,屬于亞熱帶季風(fēng)氣候,具有明顯的雨季和旱季,雨季為5月—9月,旱季為10月至次年4月[25]。研究期間,借助HOBO自動(dòng)溫度/濕度記錄儀記錄環(huán)境的溫度。結(jié)果表明年平均溫度為29.3℃,月平均溫度在17.5℃(1月)至34.8℃(7月)之間變化(圖1)。

研究對(duì)象為保護(hù)區(qū)內(nèi)1群白頭葉猴,由1只成年雄猴、4只成年雌猴、6只亞成年猴、3只青年猴、1只嬰幼猴,共15個(gè)個(gè)體組成。

1.2 數(shù)據(jù)收集

研究期間,采用瞬時(shí)掃描取樣法[26]收集白頭葉猴的行為、山體部位和微生境利用的數(shù)據(jù)。以15 min為一個(gè)掃描單元進(jìn)行取樣,每次掃描時(shí)間持續(xù)5 min,間隔10 min后開始下一次掃描取樣。從猴群的最左側(cè)開始掃描,依次觀察所見個(gè)體。由于嬰幼猴通常是由雌猴攜帶的,因此記錄下除嬰幼猴外每個(gè)個(gè)體的行為類型、所處的山體部位和微生境類型。山體部位包括山頂、崖壁、山坡和山腳。微生境類型包括喬木、灌木、藤本、草本和裸巖。藤本和草本較容易劃分,喬木和灌木的劃分參照文獻(xiàn)[27]。行為類型的定義參照文獻(xiàn)[28- 30],記錄為覓食、移動(dòng)、休息、社會(huì)活動(dòng)和其他行為。在完整觀察日,從清晨猴群離開夜宿地開始取樣,直至傍晚時(shí),猴群全部回到夜宿地結(jié)束當(dāng)天的取樣。觀察期間,共收集到50個(gè)完整觀察日的數(shù)據(jù),掃描次數(shù)2040次(表1)。

表1 白頭葉猴的取樣數(shù)量

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

參照文獻(xiàn)[5,31]將每次掃描取樣中大部分個(gè)體的行為類型定義為該時(shí)段猴群的主要行為類型,將大部分個(gè)體所處的山體部位和微生境類型代表該時(shí)段猴群所利用的山體部位和微生境類型,以分析棲息地的使用情況。以每次掃描取樣作為一個(gè)獨(dú)立樣本,將猴群每日對(duì)不同生境(山體部位、微生境類型)的利用次數(shù)除以一天記錄的總次數(shù),計(jì)算出每日對(duì)不同生境類型的利用比例,再對(duì)每個(gè)完整觀察日的利用比例進(jìn)行平均得到每月的利用比例,然后對(duì)每月的值進(jìn)一步平均得到不同季節(jié)和全年的利用比例。該方法同樣用于不同山體下對(duì)不同微生境類型的利用以及各行為類型下對(duì)山體不同部位、微生境類型的利用。

統(tǒng)計(jì)分析時(shí),先對(duì)所有百分比數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)ogit轉(zhuǎn)換,非百分比數(shù)據(jù)進(jìn)行l(wèi)og(X)轉(zhuǎn)換,然后用Kolmogorov-Smirnov檢驗(yàn)數(shù)據(jù)分布的正態(tài)性。結(jié)果表明,部分?jǐn)?shù)據(jù)非正態(tài)分布(P<0.05)。因此,采用Kruskal-Wallis檢驗(yàn)來比較多個(gè)變量的差異,采用Mann-Whitney U檢驗(yàn)來比較兩個(gè)獨(dú)立樣本間的差異,采用Spearman檢驗(yàn)溫度和棲息地利用的相關(guān)性。由于猴群對(duì)草本的利用頻率僅為0.23%,因此不對(duì)其作進(jìn)一步分析。數(shù)據(jù)的處理和分析在Excel 2010和SPSS 25.0軟件上完成,顯著性水平設(shè)為0.05。

2 結(jié)果

2.1 白頭葉猴對(duì)山體不同部位和微生境的利用

白頭葉猴對(duì)山體不同部位的利用存在差異(χ2=39.467,df=3,P<0.001),其中崖壁的利用比例最大(56.75±9.55)%,其次是山坡(39.42±10.93)%和山頂(2.98±2.54)%,山腳的利用頻率最低,僅為(0.84±1.47)%。白頭葉猴對(duì)不同微生境類型的利用具有選擇性(χ2=27.709,df=3,P<0.001),其中喬木的利用比例最大(49.37±12.31)%,后面依次是裸巖(24.05±13.61)%、藤本(15.48±8.01)%和灌木(10.87±5.45)%。白頭葉猴對(duì)喬木、灌木、藤本、裸巖的利用在山體不同部位下具有選擇性(喬木：χ2=14.623,df=3,P=0.002；灌木：χ2=10.551,df=3,P=0.014；藤本：χ2=41.170,df=3,P<0.001；裸巖：χ2=30.330,df=3,P<0.001)。白頭葉猴對(duì)喬木的利用主要在山坡和山腳；對(duì)灌木的利用主要在山腳；對(duì)藤本的利用主要在崖壁和山坡；對(duì)裸巖的利用主要在山頂和崖壁(圖2)。

圖2 白頭葉猴在不同山體下對(duì)各微生境的利用Fig.2 Use of microhabitat in different limestone hill parts by white-headed langur

白頭葉猴在各行為類型下對(duì)山體不同部位、微生境類型的利用表現(xiàn)出明顯的差異性(表2)。覓食時(shí)利用最多的山體部位是山坡,依次是崖壁、山頂、山腳(圖3)。覓食主要在喬木上,隨后是藤本、灌木,而對(duì)裸巖的利用很少(圖3)。移動(dòng)、休息和社會(huì)活動(dòng)時(shí),對(duì)崖壁的利用比例最高,依次是山坡、山頂、山腳(圖3)。移動(dòng)、休息時(shí)主要在喬木上,依次是裸巖、藤本、灌木,而社會(huì)活動(dòng)時(shí)主要在裸巖上,其次是喬木,對(duì)灌木、藤本的利用頻率較低(圖3)。

2.2 白頭葉猴對(duì)山體不同部位和微生境利用的季節(jié)性變化

白頭葉猴在雨季和旱季對(duì)山體部位的利用存在顯著差異(表3)。覓食時(shí),在雨季對(duì)山坡的利用頻率明顯高于旱季,同時(shí)相應(yīng)的減少對(duì)崖壁的利用頻率(表3)。猴群在雨季和旱季對(duì)微生境的利用也存在顯著差異(表4)。從總體來看,猴群在雨季對(duì)喬木的利用頻率明顯高于旱季(表4)。休息時(shí),雨季對(duì)喬木的利用頻率明顯高于旱季(表4)。

表2 白頭葉猴在不同行為類型下對(duì)山體部位、微生境利用的Kruskal-Wallis檢驗(yàn)結(jié)果

圖3 白頭葉猴在不同行為類型下對(duì)山體部位、微生境的利用Fig.3 Activities occurred in different limestone hill parts and microhabitat by white-headed langur

表3 白頭葉猴在雨季和旱季對(duì)山體部位的利用(n=12)

表4 白頭葉猴在雨季和旱季對(duì)微生境的利用(n=12)

2.3 溫度對(duì)白頭葉猴山體部位和微生境利用的影響

白頭葉猴對(duì)山體部位和微生境的利用受溫度的影響(表5、表6)。相關(guān)分析表明,猴群對(duì)喬木的總體利用頻率與平均溫度成正比(r=0.664,n=12,P=0.018)。覓食時(shí),猴群對(duì)崖壁的利用頻率和對(duì)裸巖的利用頻率均與平均溫度呈負(fù)相關(guān)關(guān)系(崖壁：r=-0.685,n=12,P=0.014；裸巖：r=-0.600,n=12,P=0.039)。休息時(shí),猴群對(duì)喬木的利用頻率與平均溫度成正比(r=0.650,n=12,P=0.022)。其余的利用頻率與平均溫度的相關(guān)性沒有達(dá)到統(tǒng)計(jì)學(xué)顯著水平(表5、表6)。

表5 山體部位利用與平均溫度的相關(guān)性檢驗(yàn)結(jié)果(n=12)

表6 微生境利用與平均溫度的相關(guān)性檢驗(yàn)結(jié)果(n=12)

3 討論

3.1 食物對(duì)棲息地利用的影響

食物的空間分布對(duì)白頭葉猴選擇棲息地有重要影響。白頭葉猴取食的植物在棲息地不同山體部位之間有變化,因而猴群會(huì)選擇在山體的不同位置活動(dòng)[18]。山坡是白頭葉猴主要的覓食場所,而且猴群覓食時(shí),在食物資源豐富的雨季對(duì)山坡的利用頻率明顯高于食物資源缺乏的旱季,同時(shí)相應(yīng)地減少對(duì)崖壁的利用,這與第一個(gè)假設(shè)相符。白頭葉猴對(duì)山體的利用是應(yīng)對(duì)喀斯特石山的地形以及不同季節(jié)植物數(shù)量、分布存在差異的一種適應(yīng)性策略。由于山體各個(gè)部位的溫度、濕度和土壤質(zhì)量不同,植物分布存在明顯的空間差異[2,20,32-33],隨著山體部位往上,植物種類逐漸減少[20,32],即潛在的食物豐富度從平地到山頂逐漸降低。因此,白頭葉猴選擇山坡作為主要的覓食場所,且在雨季對(duì)該山體部位的利用明顯多于旱季,可能與山坡分布著豐富的食物資源有關(guān)。相似地,同域分布的熊猴和獼猴也會(huì)根據(jù)食物種類的分布而利用山體不同部位[11]。

對(duì)許多靈長類來說,捕食風(fēng)險(xiǎn)也可能影響對(duì)棲息地的利用,并且存在覓食利益和捕食風(fēng)險(xiǎn)之間的權(quán)衡,選擇既能滿足食物需求又能規(guī)避風(fēng)險(xiǎn)的山體利用策略,如黑葉猴[5]、熊猴[4]和金頭葉猴(Trachypithecuspoliocephalus)[34-35]等。本研究中白頭葉猴對(duì)山體的選擇也表現(xiàn)出同樣的策略。白頭葉猴更傾向于在崖壁活動(dòng),崖壁是除覓食行為外其他行為的主要活動(dòng)場所,而對(duì)山頂和山腳的利用很少,這與第一個(gè)假設(shè)相符。山腳分布著豐富的食物資源的同時(shí)也面臨著更大的捕食風(fēng)險(xiǎn),山頂則相反[2]。崖壁地勢較高,且視野較開闊,人類及其他陸地動(dòng)物難以到達(dá),同時(shí)也更容易發(fā)現(xiàn)捕食者,有利于規(guī)避潛在敵害,因此白頭葉猴更多地利用崖壁。另一方面,白頭葉猴對(duì)裸巖的利用主要在山頂和崖壁,而在山坡和山腳多利用更有利于隱藏的喬木,幾乎不利用裸巖,這也可能說明了捕食風(fēng)險(xiǎn)的重要影響。相似的利用策略還出現(xiàn)在其他靈長類上,例如熊猴多使用陡峭的山頂和崖壁,這時(shí)它們更多利用地面,而獼猴主要使用山坡,可能是為了避開陸地捕食者的攻擊因而傾向待在樹上[9]。

白頭葉猴對(duì)微生境的利用模式可能也是基于覓食利益和捕食風(fēng)險(xiǎn)相互權(quán)衡的結(jié)果。從總體、覓食、移動(dòng)和休息行為來看,白頭葉猴主要利用的微生境類型為喬木。一方面,白頭葉猴采食的主要植物種類是喬木,如青檀(Pteroceltistatarinowii)、毛葉鐵欖(Sinosideroxylonpedunculatum)和榕屬(Ficus)植物等喬木為其提供了大量的食物來源[36]。另一方面,高大的喬木為猴群提供了良好的休息環(huán)境和隱蔽場所[37-38]。藤本植物和喬木一樣,既是猴群重要的食物來源又是其隱蔽的重要場所,而且數(shù)量很多[37],因此這可能是猴群覓食時(shí)對(duì)藤本的利用僅次于喬木的原因。猴群進(jìn)行社會(huì)活動(dòng)時(shí)對(duì)微生境的利用與其他行為有較大的差異,如猴群可能會(huì)選擇風(fēng)險(xiǎn)相對(duì)較低的地方進(jìn)行理毛[39],相似地,白頭葉猴在進(jìn)行社會(huì)活動(dòng)時(shí)更多利用人類及其他陸地動(dòng)物難以到達(dá)、視野更開闊,更容易提前發(fā)現(xiàn)捕食者的崖壁和裸巖,且對(duì)崖壁的利用頻率極高,這可能是為了降低捕食風(fēng)險(xiǎn)作出的選擇。

3.2 溫度對(duì)棲息地利用的影響

溫度對(duì)靈長類利用棲息地有顯著影響[14]。本研究中,白頭葉猴在移動(dòng)和休息時(shí)選擇的微生境主要是喬木,而且對(duì)喬木的利用有明顯的季節(jié)性差異,休息時(shí)對(duì)喬木利用的季節(jié)性變化尤其明顯。猴群在雨季對(duì)喬木的利用明顯高于旱季,這與第二個(gè)假設(shè)相符。猴群對(duì)喬木利用的季節(jié)性變化可能與行為熱調(diào)節(jié)有關(guān)。研究地點(diǎn)為雨熱同季,雨季(夏季)時(shí)溫度較高[40]。對(duì)于動(dòng)物來說,選擇蔭涼處是應(yīng)對(duì)夏季炎熱較為有效的方式,因?yàn)闃淞质亲钣行У恼陉巿鏊?葉片蒸發(fā)水分吸收大量的熱量,因此達(dá)到降低空氣溫度的目的[41]。雖然本研究沒有測量林下與非林下的地表溫度和裸巖的溫度,但根據(jù)已有研究,研究地點(diǎn)林下的全年平均溫度和平均最高溫度明顯低于非林下,尤其是平均最高溫度相差近15℃[24]。因此,白頭葉猴更多地利用喬木除了可能與覓食利益相關(guān),與研究地點(diǎn)較高的溫度也有密切關(guān)系。對(duì)微生境利用與溫度的相關(guān)關(guān)系表明,平均溫度越高,白頭葉猴對(duì)喬木的利用頻率越高,對(duì)崖壁和裸巖的利用率剛好相反,這是它們避開高溫環(huán)境的策略。而在寒冷的冬季,動(dòng)物經(jīng)常通過主動(dòng)靠近吸收熱量和減少熱量散失的方式保持體溫[42]。本研究也發(fā)現(xiàn)白頭葉猴在冬季會(huì)選擇在更溫暖的裸巖表面曬太陽。白頭葉猴靈活的行為熱調(diào)節(jié)能力使得其在環(huán)境溫度的變化下選擇利用不同的棲息地,以達(dá)到維持體溫恒定的目的。

綜上所述,白頭葉猴棲息地利用模式是在覓食利益和捕食風(fēng)險(xiǎn)之間作出權(quán)衡的結(jié)果,并受到溫度的影響。這種棲息地利用模式反映了白頭葉猴靈活的行為熱調(diào)節(jié)能力及其對(duì)喀斯特石山生境的適應(yīng)。