齊占會(huì)，史榮君，于宗赫，徐淑敏，韓婷婷，徐姍楠，黃洪輝

（1.中國(guó)水產(chǎn)科學(xué)研究院南海水產(chǎn)研究所/廣東省漁業(yè)生態(tài)環(huán)境重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部外海漁業(yè)開(kāi)發(fā)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，廣東廣州 510300； 2.南方海洋科學(xué)與工程廣東省實(shí)驗(yàn)室 (廣州)，廣東 廣州 511458； 3.華南農(nóng)業(yè)大學(xué)，廣東 廣州 510642）

牡蠣、扇貝、貽貝等雙殼類是世界上產(chǎn)量最大的水產(chǎn)養(yǎng)殖種類[1]。2018年全球雙殼類養(yǎng)殖產(chǎn)量約1 770萬(wàn)噸[1]，中國(guó)的貝類海水養(yǎng)殖面積達(dá)124萬(wàn)公頃，產(chǎn)量超過(guò)1 400萬(wàn)噸，約占全國(guó)海水養(yǎng)殖總產(chǎn)量的71%[2]。雙殼類營(yíng)濾食性生活，通過(guò)過(guò)濾水體中的浮游生物及其他顆粒有機(jī)物獲得所需的物質(zhì)和能量。貝類具有很強(qiáng)的濾水能力，能夠利用上覆水乃至整個(gè)水域的顆粒有機(jī)物質(zhì)[3]，在短時(shí)間內(nèi)過(guò)濾整個(gè)海灣水體中的懸浮顆粒物，從而對(duì)浮游生物群落產(chǎn)生“下行控制”效應(yīng) ("Top-down" control)[4]，其排泄和生物沉積等過(guò)程也會(huì)影響營(yíng)養(yǎng)鹽的周轉(zhuǎn)速率和化學(xué)計(jì)量學(xué)特征，從而又對(duì)浮游植物產(chǎn)生“上行控制”效應(yīng) ("Bottomup" control)[5]。近30年來(lái)，我國(guó)貝類養(yǎng)殖產(chǎn)業(yè)迅猛發(fā)展，規(guī)?；愵愷B(yǎng)殖遍布整個(gè)沿岸淺水區(qū)域，可以視作一種人為的近岸淺海擾動(dòng)事件。規(guī)?；B(yǎng)殖活動(dòng)對(duì)海區(qū)的自然生態(tài)過(guò)程具有3個(gè)最明顯的影響：1) 使自然海區(qū)中貝類數(shù)量大幅增加，對(duì)浮游生物群落的影響也高于僅有潮間帶自然種群存在時(shí)的影響；2) 貝類筏式養(yǎng)殖過(guò)程中所投放的大量養(yǎng)殖設(shè)施會(huì)改變養(yǎng)殖區(qū)的水動(dòng)力作用，對(duì)浮游生物產(chǎn)生間接影響；3) 貝殼和養(yǎng)殖設(shè)施形成附著生物的附著基，會(huì)顯著增加海鞘 (Ascidiacea) 等濾食性附著生物種類的數(shù)量而間接影響浮游生物。浮游生物作為海洋食物鏈的起點(diǎn)，在元素生物地球化學(xué)循環(huán)中起到基礎(chǔ)性作用，尤其是對(duì)碳(C)[6]、氮 (N)[7]和硅 (Si)[8]的循環(huán)具有重要影響。貝類對(duì)浮游生物的影響也必然影響這些元素在近岸水域尤其是養(yǎng)殖區(qū)及其毗連水域中的循環(huán)，闡明這些過(guò)程首先需要弄清貝類對(duì)浮游生物的影響機(jī)制。近年來(lái)隨著宏基因組學(xué)和轉(zhuǎn)錄組學(xué)等研究手段的進(jìn)步，研究者對(duì)貝類與浮游生物之間的關(guān)系有了許多新發(fā)現(xiàn)，極大地推進(jìn)了對(duì)貝類養(yǎng)殖與環(huán)境相互作用的認(rèn)知。本文綜述了目前貝類養(yǎng)殖對(duì)浮游生物影響的研究進(jìn)展，并提出了需要深入研究的科學(xué)問(wèn)題。

1 貝類濾食對(duì)浮游生物數(shù)量和群落結(jié)構(gòu)的影響

1.1 貝類濾食降低浮游生物的數(shù)量

貝類是機(jī)會(huì)主義濾食者，浮游植物是其主要食物[9-11]，浮游動(dòng)物 (纖毛蟲(chóng)類、鞭毛蟲(chóng)類)[12-13]、原生動(dòng)物[14]和細(xì)菌[15]及有機(jī)碎屑和溶解性氨基酸[16]也是貝類的食物來(lái)源。貝類具有很強(qiáng)的濾食能力，當(dāng)貝類對(duì)浮游生物的濾食強(qiáng)度超過(guò)其再生補(bǔ)充速度時(shí)，即表現(xiàn)為負(fù)有效增長(zhǎng)，水體顆粒物濃度下降[17-19]。Lin等[20]研究報(bào)道枸杞島貽貝養(yǎng)殖區(qū)表層水體中的葉綠素a(Chl-a) 濃度比非養(yǎng)殖區(qū)低80%以上。此外，貝類對(duì)養(yǎng)殖區(qū)浮游生物群落的濾食壓力存在明顯的季節(jié)性變化，Ogilvie等[21]發(fā)現(xiàn)8月Beatrix灣貽貝 (Perna canaliculus) 養(yǎng)殖區(qū)Chl-a降低了70%，而在其他月份則并無(wú)如此明顯的下降。Strohmeier等[22]也發(fā)現(xiàn)在10月至翌年5月在貽貝養(yǎng)殖期間，挪威Sandsfjord灣內(nèi)Chl-a降低了15%～40%。這種季節(jié)性變化主要是由于貝類的濾食效率受水溫[23]、鹽度[24]和溶解氧[25]等因素影響，而這些環(huán)境因子存在顯著的季節(jié)性變化特征。值得注意的是，貝類對(duì)浮游生物數(shù)量的影響不僅限于養(yǎng)殖區(qū)局部水域，對(duì)毗連水域也有影響[26-27]。

1.2 貝類選擇性濾食改變浮游生物群落結(jié)構(gòu)

貝類通過(guò)櫛鰓或者瓣鰓過(guò)濾捕獲懸浮顆粒物，對(duì)顆粒物的大小具有一定的選擇作用。中尺度實(shí)驗(yàn)表明，貝類能有效過(guò)濾直徑為2～8 μm的顆粒物，有些種類如櫛孔扇貝(Chlamys farreri) 等可高效過(guò)濾15 μm的顆粒物[28-29]，但對(duì)于直徑小于2 μm的顆粒物濾食效率則顯著降低[30]。在自然海水中，貽貝、長(zhǎng)牡蠣 (Crassostrea gigas) 及櫛孔扇貝對(duì)粒徑2 μm顆粒的截留效率僅為19%、17%和8%，對(duì)2 μm以下的顆粒物截留效率更低，即使這個(gè)粒徑的顆粒物可能在總懸浮顆粒物中的占比很大。有研究報(bào)道海洋中50%以上的初級(jí)生產(chǎn)力來(lái)源于粒徑小于3 μm的浮游植物[31-32]。因此，貝類對(duì)不同粒徑的浮游生物具有不同的濾食壓力[33-34]。這種選擇性濾食對(duì)浮游生物群落種類具有定向性選擇壓力，導(dǎo)致其向微微型種類 (Picoplankton) 遷移[35-36]，從而有利于粒徑小于2 μm或大于8 μm的浮游植物生長(zhǎng)。相較于大粒徑浮游植物，微型浮游植物具有更大的體表面積，競(jìng)爭(zhēng)吸收營(yíng)養(yǎng)鹽的效率也更高。貝類的捕食作用還會(huì)降低纖毛蟲(chóng)和鞭毛蟲(chóng)等微型浮游植物捕食者的數(shù)量，從而有利于這類浮游植物數(shù)量的增加。研究顯示在貝類濾食強(qiáng)度高的區(qū)域，微微型浮游生物種類周年均可能是浮游植物群落的優(yōu)勢(shì)種[37-38]。在加拿大Prince Edward Island貽貝養(yǎng)殖水域微微型種類的Chl-a數(shù)量占總Chl-a的50%～80%，而在貝類養(yǎng)殖區(qū)毗連水域則可能仍以微型浮游植物為主導(dǎo)[38]。此外，顆粒物的形狀和組成也會(huì)影響貝類的濾食選擇性[39]。值得注意的是，微微型浮游植物聚合成較大顆粒或通過(guò)食物網(wǎng)傳遞到微型浮游動(dòng)物再被貝類所濾食[40]。

除顆粒物的粒徑外，轉(zhuǎn)錄組學(xué)和蛋白組學(xué)的研究發(fā)現(xiàn)貝類還存在基于食物化學(xué)性質(zhì)的選擇機(jī)制[41-43]。研究發(fā)現(xiàn)美洲牡蠣 (C.virginica) 攝食器官黏膜上的C型凝集素(CvML3912和CvML3914) 與微藻表面糖類物質(zhì)間的相互作用是食物選擇的基礎(chǔ)[44]。在饑餓狀態(tài)下，這2種蛋白的基因表達(dá)增加，而凝集素rCvML3912競(jìng)爭(zhēng)性抑制C型凝集素與藻類表面多糖的結(jié)合。當(dāng)用RNA干擾 (DsiRNA) 抑制這2種凝集素的基因表達(dá)時(shí)，它們的轉(zhuǎn)錄受到顯著限制，此時(shí)對(duì)食物的選擇能力也顯著降低。這表明“多糖-蛋白交互作用”(Carbohydrate-protein interaction) 是貝類選擇食物的生化機(jī)制。依靠這種機(jī)制牡蠣可以識(shí)別出沒(méi)有營(yíng)養(yǎng)的懸浮顆粒物和碎屑，從而避免攝入并節(jié)約攝食活動(dòng)的能量消耗，獲得最大化的能量回報(bào)。在自然界中貝類經(jīng)常遇到食物被大量無(wú)營(yíng)養(yǎng)或低營(yíng)養(yǎng)的顆粒物所稀釋的情況，因而在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中獲得了這種食物選擇的生化機(jī)制。此外，在食物短缺時(shí)，貝類產(chǎn)生凝集素所消耗的能量可能低于通過(guò)提高濾水率等行為來(lái)調(diào)節(jié)所消耗的能量，進(jìn)而使生化調(diào)節(jié)成為更高效的能量獲取策略[45]。

2 貝類排泄和生物沉積對(duì)浮游生物的影響

養(yǎng)殖貝類的收獲相當(dāng)于把儲(chǔ)存在浮游生物體內(nèi)的N、磷 (P) 等營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)從海水中移出[46-48]。除此之外，養(yǎng)殖貝類還可以通過(guò)排泄溶解態(tài)營(yíng)養(yǎng)鹽和產(chǎn)生生物沉積的方式改變海水的營(yíng)養(yǎng)鹽結(jié)構(gòu)進(jìn)而對(duì)浮游植物產(chǎn)生影響。貝類排泄是養(yǎng)殖區(qū)浮游植物獲取生長(zhǎng)所需N、P營(yíng)養(yǎng)鹽的主要途徑。貝類排泄的N主要是氨氮，占總排泄N的70%以上[49]。Souchu等[50]發(fā)現(xiàn)牡蠣的排泄導(dǎo)致法國(guó)Thau Lagoon養(yǎng)殖區(qū)在總氮中的比例提高了19%，水體化學(xué)計(jì)量結(jié)構(gòu)發(fā)生了改變。除貝類外，動(dòng)物性附著生物排泄的N也會(huì)顯著增加水體中的營(yíng)養(yǎng)鹽，例如Lacoste等[51]在中尺度圍格實(shí)驗(yàn)中發(fā)現(xiàn)，貝類養(yǎng)殖區(qū)釋放的無(wú)機(jī)氮中有60%來(lái)自于附著生物的排泄。貝類的生物沉積 (糞和假糞) 過(guò)程加速水層懸浮顆粒物沉降，改變沉積物中元素的礦化再生過(guò)程[52]。在淺水區(qū)域沉積物-海水界面交換是水體營(yíng)養(yǎng)鹽補(bǔ)充的主要途徑[53]。這2種營(yíng)養(yǎng)元素內(nèi)生過(guò)程可以明顯提高初級(jí)生產(chǎn)力，即再生性生產(chǎn)過(guò)程。但在底棲植物較多的區(qū)域 (如海草床)，沉積物中的再生營(yíng)養(yǎng)鹽有部分被底棲植物所吸收[54]，從而減少了水體中浮游植物可用量。因此，貝類既是浮游植物的消費(fèi)者又是培育者，其排泄溶解態(tài)無(wú)機(jī)氮、無(wú)機(jī)磷促進(jìn)了浮游植物的生長(zhǎng)，在一定程度上抵消了濾食對(duì)浮游植物數(shù)量造成的損耗。

貝類的濾食、吸收同化、排泄和生物沉積過(guò)程還會(huì)對(duì)元素造成“選擇性循環(huán)”效應(yīng)。例如，硅藻是貝類攝食的主要浮游植物種類，貝類濾食后同化吸收其所需的N、P等元素，排出Si等其不需要的元素。硅藻細(xì)胞膜中的Si以礦物質(zhì) (Mineral opal) 的形式存在，需要相對(duì)較長(zhǎng)時(shí)間尺度才能完成再礦化。因此，貝類是高效率的N、P循環(huán)者，而對(duì)Si卻表現(xiàn)為沉積作用，這一過(guò)程也會(huì)改變水體中N∶P∶Si的化學(xué)計(jì)量比例，并對(duì)硅藻產(chǎn)生一定程度的限制作用，這是貝類影響浮游植物群落的另一機(jī)制[55]。對(duì)硅藻的限制又有助于硅藻以外的浮游植物種類如鞭毛藻等藻類的生長(zhǎng)，這其中有些種類是貝類的食物，但是有些有害種類如定鞭金藻 (Phaeocystiscf.globosa) 等也同樣會(huì)得益于貝類對(duì)元素的這種選擇性循環(huán)而獲得快速生長(zhǎng)。但貝類會(huì)促進(jìn)“有害”藻類的生長(zhǎng)只是基于理論的假設(shè)，目前尚無(wú)相關(guān)報(bào)道。相反，有許多研究發(fā)現(xiàn)貝類可以在一定程度上降低多種有害藻類的數(shù)量[56-57]。值得注意的是，貝類這種元素“選擇性循環(huán)”效應(yīng)是基于其對(duì)所濾食的浮游植物體內(nèi)不同元素的同化率和排泄率計(jì)算，而浮游植物對(duì)水體中C、N、P元素的吸收比例則是按照Redfield比值計(jì)算。因此，2個(gè)因素限制了這種方法的準(zhǔn)確性：1) Redfield比值的化學(xué)計(jì)量分析所采用的樣品是海水中總的懸浮顆粒物，而不是樣品中的浮游植物[58]；2) Redfield比值主要是基于外海樣品的平均值，而貝類的規(guī)?；B(yǎng)殖主要是在近岸海域和河口區(qū)域。此外，貝類對(duì)水體元素比例結(jié)構(gòu)的影響也受到浮游植物生理晝夜節(jié)律、季節(jié)和空間變化等因素的影響，例如浮游植物體內(nèi)C元素的含量存在晝夜節(jié)律變化[59]，在C元素可利用性受限時(shí)，浮游植物會(huì)吸收更高比例的N元素[60]。

3 貝類養(yǎng)殖設(shè)施改變水動(dòng)力條件對(duì)浮游生物的影響

貝類養(yǎng)殖設(shè)施如浮筏、梗繩等會(huì)阻礙水流，降低水動(dòng)力和水交換，可使養(yǎng)殖區(qū)水流速度衰減25%～75%，甚至90%[61-64]，導(dǎo)致浮游生物在養(yǎng)殖區(qū)的滯留時(shí)間延長(zhǎng)，增加了被貝類捕食的風(fēng)險(xiǎn)。Cerco和Noel[65]發(fā)現(xiàn)切薩皮克灣(Chesapeake Bay) 貝類養(yǎng)殖區(qū)里浮游植物的數(shù)量隨著滯留時(shí)間的延長(zhǎng)而顯著降低。Cranford等[66]也發(fā)現(xiàn)貽貝筏式養(yǎng)殖區(qū)浮游植物數(shù)量降低了13%～72%，且下降數(shù)量與養(yǎng)殖區(qū)水流速度呈明顯負(fù)相關(guān)關(guān)系。養(yǎng)殖區(qū)浮游生物數(shù)量的變化受多種因素的綜合影響，一方面受到貝類捕食而數(shù)量減少，另一方面養(yǎng)殖區(qū)水體溶解態(tài)N、P營(yíng)養(yǎng)元素濃度較高又能促進(jìn)浮游植物的生長(zhǎng)。不同種類的浮游植物在養(yǎng)殖區(qū)滯留期間反應(yīng)的差異，也是導(dǎo)致其群落結(jié)構(gòu)發(fā)生變化的因素之一，有效增長(zhǎng)高的種類的優(yōu)勢(shì)度可能會(huì)增加[67]。另外，浮游動(dòng)物的運(yùn)動(dòng)能力也受到局部水動(dòng)力作用的影響[68]，水動(dòng)力的降低有利于運(yùn)動(dòng)能力強(qiáng)的種類如原生浮游動(dòng)物、無(wú)節(jié)幼蟲(chóng)和橈足類等在一定程度上逃避貝類的捕食，從而使浮游動(dòng)物群落優(yōu)勢(shì)種向這些種類遷移[69-70]。

4 貝類養(yǎng)殖增加濾食性附著生物對(duì)浮游生物的影響

近岸海域大規(guī)模貝類筏式養(yǎng)殖活動(dòng)向海區(qū)投放了大量的養(yǎng)殖設(shè)施，如浮筏、梗繩等，這些設(shè)施和貝類的貝殼一起為附著生物提供了大量的附著基，大幅增加了附著生物的數(shù)量，同時(shí)擴(kuò)展了其空間分布。很多附著生物種類，如玻璃海鞘 (Ciona intestinalis) 和柄海鞘 (Style clava) 等均是營(yíng)濾食性，是世界上很多貝類養(yǎng)殖區(qū)附著生物群落的優(yōu)勢(shì)種，數(shù)量甚至遠(yuǎn)遠(yuǎn)超過(guò)了貝類[71-72]。其濾食作用與貝類的濾食形成了疊加效應(yīng)[73-74]。有研究發(fā)現(xiàn)，在有玻璃海鞘或柄海鞘等附著生物存在時(shí)，貝類養(yǎng)殖區(qū)浮游生物的被捕食壓力增加了30%～47%，因此在研究貝類對(duì)浮游生物的影響時(shí)不能忽視附著生物的作用，而應(yīng)把貝類和附著生物作為一個(gè)整體進(jìn)行評(píng)估[75-76]。此外，有些附著生物種類所濾食的浮游生物粒徑范圍與貝類不同，如海綿 (Spongia) 對(duì)浮游生物的粒徑?jīng)]有特殊的選擇性，可以濾食0.1～10 μm粒徑的顆粒[77]，某些不能為貝類所濾食的浮游生物也可能被海綿濾食，從而在一定程度上弱化了貝類選擇性濾食的生態(tài)效應(yīng)。

5 展望

在自然界中，貝類與浮游生物之間經(jīng)過(guò)長(zhǎng)期的進(jìn)化形成了相互適應(yīng)的種群共生關(guān)系，達(dá)到了一種相對(duì)穩(wěn)定的平衡狀態(tài)。但規(guī)?；呢愵愷B(yǎng)殖活動(dòng)使近岸海域貝類數(shù)量極大增加，在一定程度上打破了原有的平衡，并最終又形成了一種新的更富于變化的動(dòng)態(tài)平衡。揭示和理解貝類養(yǎng)殖對(duì)浮游生物群落之間的復(fù)雜關(guān)系，還有許多科學(xué)問(wèn)題需要深入研究，例如：1) 目前關(guān)于貝類濾食對(duì)浮游植物的影響關(guān)注較多，事實(shí)上其他類群包括鞭毛藻、中型浮游動(dòng)物和微型浮游動(dòng)物均為貝類的食物來(lái)源，但目前貝類對(duì)這些種類的影響還知之甚少。采用宏基因組學(xué)和轉(zhuǎn)錄組學(xué)等方法把這些種類與浮游植物作為一個(gè)整體進(jìn)行研究，可加深關(guān)于貝類對(duì)浮游生物群落影響的認(rèn)知。2) 貝類排泄能夠增加營(yíng)養(yǎng)元素的濃度，但浮游植物與營(yíng)養(yǎng)鹽之間的關(guān)系復(fù)雜且有不確定性。例如貝類排泄是浮游植物最易于吸收的N形態(tài)，但過(guò)高的會(huì)對(duì)浮游植物產(chǎn)生毒害作用，并且更傾向于被微型和微微型浮游種類吸收，這是否會(huì)導(dǎo)致浮游植物向小型種類發(fā)展還不確定。3) 把貝類和附著生物作為整體，充分考慮疊加效應(yīng)的研究還開(kāi)展的較少。4) “養(yǎng)殖布局-水動(dòng)力作用改變-滯留時(shí)間變化-浮游生物消耗與再生補(bǔ)充”之間的綜合相互作用仍有待進(jìn)一步探究。