韓 寧，侯 祥*，王 京，陳曉寧，安曉蕾，張 博，常 罡，封 托

(1.陜西省動物研究所，西安 710032 ；2.商洛學院，陜西 商洛 726000)

種子擴散是植物群落擴大分布范圍的重要途徑[1]。鼠類作為植物種子的主要捕食者，其中部分種類為了度過食物短缺期，也會將植物種子分散貯藏在多個地點[2-5]。被分散貯藏的種子有可能最終逃脫捕食并成功萌發(fā)，進而對植物種群的擴散產(chǎn)生重要影響[1,5]。研究發(fā)現(xiàn)，種子特征不同程度影響鼠類對其選擇傾向，如種子大小[1,6-8]、種皮厚度[8-9]、萌發(fā)時間[10-11]、單寧含量[6,12]、營養(yǎng)含量[1,6,8-9]、種子豐富度[13-14]、蟲蛀[4,15-16]等。其中昆蟲對于種子的蛀損和寄生，會引起種胚破壞，降低種子對森林鼠類的吸引力，影響鼠類對種子的擴散[15,17]。

蟲蛀是否影響鼠類對種子的選擇傾向，不同研究給出了不同的結(jié)論。一些研究結(jié)果表明鼠類對蟲蛀種子有明顯的選擇傾向[4,16,18-21]，如在都江堰地區(qū)野外研究表明，相對于蟲蛀種子，鼠類優(yōu)先取食和貯藏完好種子。也有一些研究發(fā)現(xiàn)，蟲蛀對鼠類選擇種子的傾向沒有顯著影響，如蟲蛀對白足鼠(Peromyscusleucopus)選擇取食白橡(Quercusalba)種子并沒有顯著影響[22]。以往我們研究發(fā)現(xiàn)，秦嶺地區(qū)鼠類在野外環(huán)境下優(yōu)先利用完好的種子，表明蟲蛀因素對秦嶺地區(qū)鼠類選擇和利用種子有影響，但不同鼠類是否具有相同趨勢，缺乏全面研究。為此，我們進行了可控實驗條件下(半自然圍欄)，佛坪自然保護區(qū)同域分布的2種鼠類對完好和蟲蛀的板栗種子選擇傾向差異研究，以期為野外種子擴散研究提供數(shù)據(jù)支持。

1 材料與方法

1.1 研究地點

本研究于2016年秋季(9-11月)在秦嶺南坡的佛坪國家級自然保護區(qū)內(nèi)進行研究，秋季是鼠類貯藏種子最活躍的季節(jié)。該保護區(qū)位于北亞熱帶向暖溫帶過渡區(qū)北緣，秦嶺南坡，年均氣溫11.4 ℃，年均降水943 mm。研究地區(qū)海拔約為1 200 m，屬低中山典型落葉闊葉林帶[20,23]。

1.2 實驗動物

本研究選擇保護區(qū)內(nèi)分布密度較大、取食和貯藏種子行為較明顯的2種鼠類——北社鼠(Niviventerconfucianus)、中華姬鼠(Apodemusdraco)作為實驗動物。其中北社鼠隸屬于鼠科(Muridae)白腹鼠屬(Niviventer)，遍布于中國南部、中部和東部的高地，棲息地包括各種林區(qū)、灌叢及耕地等，是這些生境下的優(yōu)勢鼠種，以堅果、農(nóng)作物種子、嫩枝葉等為食，喜晨昏活動[23]；中華姬鼠隸屬于鼠科(Muridae)姬鼠屬(Apodemus)，分布范圍從西藏東部和云南向東延伸到福建，最北到河北，延伸到緬甸和印度東北部，棲息于海拔300～3 500 m亞熱帶、暖溫帶和寒溫帶闊葉林、針闊混交林和灌叢，多在夜間活動，常居住在倒木旁、樹根、洞隙或苔蘚層中，性喜濕，喜食種子和綠色植物[23]。

這2種實驗用成年健康鼠類個體于2016年9—11月用活捕籠(30 cm×25 cm×20 cm)捕獲，其中北社鼠10只(4♀、6♂)，平均體重(68.53 ± 3.55)g，中華姬鼠8只(3♀、5♂)，平均體重(31.26 ± 2.56)g。它們均取食多種堅果，如銳齒槲櫟(Quercusalienavar.acuteserrata)、板栗(Castaneamollissima)等[24]。

1.3 實驗種子

選擇板栗種子用于實驗研究。板栗為殼斗科(Fagaceae)栗屬(Castanea)落葉喬木，在秦嶺和佛坪自然保護區(qū)均廣泛分布，也是該地域的優(yōu)勢喬木種，在中國分布地域非常遼闊，北起遼寧，南至海南島；花期5-6月，果期9-10月，果具有4-5個月的休眠習性。實驗用板栗種子理化特性如表1所示。

表1 板栗種子特征

在植物種子成熟季節(jié)(9月下旬)，于樹下收集新鮮種子用于實驗。以昆蟲產(chǎn)卵時留下的小黑點作為蟲蛀和完好種子的判斷標準[25]，蟲蛀種子有昆蟲產(chǎn)卵的蟲眼但不存在幼蟲鉆出時留下的蟲孔(即幼蟲仍在種子內(nèi))，它們的可食用部分、營養(yǎng)價值等都低于完好種子[5,15]。實驗采用常用的塑料片標記法對種子標記[26]。

1.4 圍欄設(shè)計

為盡可能模擬自然環(huán)境，并為鼠類提供足夠的地表空間用于貯藏種子，在實驗地建設(shè)了2個半自然圍欄(9 m×11 m)。圍欄墻高約3 m，四周墻壁為光滑水泥,在圍欄內(nèi)移植草本植物(覆蓋率20%)，屋頂架設(shè)鐵網(wǎng)防止其他動物進入；在圍欄一角砌一正方體水泥地下巢穴，并放入干稻草供鼠筑巢，洞口處放一飲水瓶；圍欄正中心為種子釋放點，以正中心為原點建立平面坐標系，并在四面墻上標出坐標用以記錄種子被擴散的位置。

1.5 實驗過程

捕獲的實驗用野生鼠類全部籠養(yǎng)2～5 d，以消除應激反應、熟悉環(huán)境和食物。之后進入實驗流程，在實驗第1 d下午17∶00隨機取實驗鼠2只，分別放入兩個圍欄，并放入少量食物及飲水，保障其正常取食與熟悉環(huán)境；于第2 d下午17∶00清理剩余食物，并在每個圍欄內(nèi)分別放入足夠其取食和貯藏的種子，包括標記好的完好、蟲蛀板栗種子各20粒；第3天早晨8∶00分別將2只實驗鼠移出，調(diào)查并記錄所有種子命運。調(diào)查結(jié)束后將所有實驗種子及殘渣移出圍欄。重復上述流程，至18只實驗鼠均完成1次完整實驗。 種子命運動態(tài)記錄為5種狀態(tài)[20, 27-28]：原地完好(Intact in situ，IIS)——種子在釋放點完好存留，巢外取食(Eaten out nest，EON)——種子被原地或搬運后于巢穴外取食，巢內(nèi)取食(Eaten in nest，EIN)——種子在巢內(nèi)被取食，分散貯藏 (Scatter hoarded，SH)——種子在巢外被分散埋藏于土壤或草叢中，集中貯藏 (Larder hoarded，LH)——種子被完好地存留在巢內(nèi)。由于樣本量過小，被鼠類搬運到地表、未被取食或貯藏的種子未做記錄分析。

1.6 數(shù)據(jù)整理與分析

在Origin 9.0軟件中以完好和蟲蛀的板栗種子類型為橫坐標，以種子命運相應的單日比例為縱坐標作柱狀圖。采用SPSS 20.0軟件進行數(shù)據(jù)分析。采用探索分析確定數(shù)據(jù)是否符合正態(tài)分布；采用一般線性模型中的單因變量多因素方差分析法，檢驗實驗用鼠對完好和蟲蛀板栗種子的不同命運選擇差異，及鼠種間、種子類型間以及鼠種與種子類型間的交互作用。

2 結(jié)果與分析

2.1 原地存留種子

統(tǒng)計結(jié)果和圖1-a顯示，中華姬鼠和北社鼠對完好和蟲蛀板栗種子選擇處理中，原地存留種子數(shù)量在鼠種間存在極顯著差異(F=20.806,df=1,P<0.01)，中華姬鼠(完好種子82.5%和蟲蛀種子86.9%)的原地存留種子量大于北社鼠(完好種子30%和蟲蛀種子45.5%)。原地完好存留種子數(shù)量在完好和蟲蛀類型間差異不顯著(F=0.933,df=1,P=0.341)，但是蟲蛀(北社鼠45.5%、中華姬鼠86.9%)種子的原地存留量比完好(北社鼠30%、中華姬鼠82.5%)種子多。鼠種與種子類型間不存在顯著交互作用(F=12.583,df=1,P=0.593)，中華姬鼠和北社鼠均較少擴散蟲蛀種子。

圖1 中華姬鼠和北社鼠對完好和蟲蛀板栗種子的選擇

2.2 巢外取食種子

統(tǒng)計結(jié)果和圖1-b顯示，巢外取食種子數(shù)量在鼠種間(F=3.220,df=1,P=0.082)、種子類型間(F=2.236,df=1,P=0.145)和鼠種與種子類型間的交互作用(F=2.236,df=1,P=0.145)差異均不顯著，中華姬鼠未巢外取食任何種子，未表現(xiàn)巢外取食行為(完好種子0%，蟲蛀種子0%)。北社鼠巢外取食較多完好種子(完好種子5.5%，蟲蛀種子0.5%)。

2.3 巢內(nèi)取食種子

從統(tǒng)計結(jié)果和圖1-c可看出，巢內(nèi)取食種子數(shù)量在鼠種間(F=2.625,df=1,P=0.115)、種子類型間(F=1.056,df=1,P=0.312)和鼠種與種子類型間的交互作用(F=0.306,df=1,P=0.584)差異均不顯著，但是中華姬鼠(完好10.6%，蟲蛀5.6%)和北社鼠(完好14%，蟲蛀12.5%)均在巢內(nèi)取食較多完好種子。

2.4 分散貯藏種子

統(tǒng)計結(jié)果和圖1-d表明，分散貯藏種子數(shù)量在鼠種間存在顯著差異(F=6.465,df=1,P<0.05)，北社鼠未貯藏任何種子，未表現(xiàn)分散貯藏行為(完好種子0%，蟲蛀種子0%)，中華姬鼠貯藏較多完好種子(完好種子1.875%，蟲蛀種子0.625%)。分散貯藏種子數(shù)量在種子類型間(F=1.616,df=1,P=0.213)以及鼠種與種子間的交互作用(F=1.616,df=1,P=0.213)均差異不顯著。

2.5 集中貯藏種子

統(tǒng)計結(jié)果和圖1-e說明，集中貯藏種子數(shù)量在鼠種間存在極顯著差異(F=14.862,df=1,P<0.01)，北社鼠(完好49%，蟲蛀41.5%)貯藏種子量大于中華姬鼠(完好3.8%，蟲蛀6.9%)。集中貯藏種子數(shù)量在種子類型間(F=0.045,df=1,P=0.834)以及鼠種與種子間的交互作用(F=0.263,df=1,P=0.612)均差異不顯著。

3 討論

營養(yǎng)價值較高的種子更易于滿足鼠類的生存需求[29-30]，為鼠類帶來較高的能量回報。以往實驗結(jié)果顯示，不同種類種子的營養(yǎng)價值可能影響到蟲蛀因素對鼠類選擇種子行為的傾向。雖然蟲蛀種子的整體價值受到部分損耗，但蟲蛀種子內(nèi)的昆蟲幼蟲仍可以為鼠類提供能量及營養(yǎng)，因此也會被鼠類利用[5,18,21]。以往我們研究發(fā)現(xiàn)，在半自然圍欄中，中華姬鼠和北社鼠均優(yōu)先選擇完好銳齒槲櫟種子，蟲蛀因素顯著影響這兩種鼠類對銳齒槲櫟種子的選擇[20]。但本研究結(jié)果顯示蟲蛀因素對中華姬鼠和北社鼠選擇板栗種子的選擇并無顯著影響。二次研究結(jié)論的不一致可能由于銳齒槲櫟種子質(zhì)量小、營養(yǎng)含量低，被蟲蛀后殘留的整體營養(yǎng)價值較低，因而蟲蛀對鼠類選擇銳齒槲櫟種子的影響較大，導致蟲蛀種子被鼠類貯藏和取食顯著減少；板栗種子質(zhì)量大，營養(yǎng)含量高，被蟲蛀后殘留的整體質(zhì)量依然較大、營養(yǎng)價值仍然較高，可為鼠類提供一定量的物質(zhì)和能量，因而蟲蛀對鼠類選擇板栗種子的影響較小。雖然蟲蛀因素對2種實驗鼠選擇板栗種子的影響未達到顯著水平，但實驗鼠還是更多的取食和貯藏完好種子，在行為趨勢上與同地區(qū)的實驗結(jié)果一致[4,18-20]，只是影響程度較低、效果不顯著。蟲蛀種子如何影響鼠類對種子的選擇，以及鼠類識別蟲蛀種子的機制，都還需進一步的實驗驗證。

本研究還發(fā)現(xiàn)板栗種子貯藏方式中，2種實驗鼠顯著差異。中華姬鼠對完好和蟲蛀板栗種子主要表現(xiàn)出集中貯藏行為，但也存在分散貯藏行為，而北社鼠對完好和蟲蛀種子僅表現(xiàn)出集中貯藏行為，沒有記錄到分散貯藏行為。有研究表明，動物貯藏食物的方式與其對食物保護能力的大小有關(guān)：具有較強保護食物能力的動物，傾向于選擇集中貯藏方式；保護食物能力較弱的動物，傾向于選擇分散貯藏方式[1,27]。本研究選取的2種實驗鼠是同域分布的近緣物種，在貯藏方式方面產(chǎn)生了顯著的生態(tài)位分化，符合高斯競爭理論的假設(shè)[5,20,28,31]，二者采取不同的種子貯藏方式對種子擴散、植物群落更新的貢獻，還需要結(jié)合野外實驗進一步研究。

本研究發(fā)現(xiàn)，秦嶺南坡同域分布的中華姬鼠和北社鼠對完好與蟲蛀板栗種子未表現(xiàn)出明顯的鑒別行為，在行為趨勢上仍然選擇更多的取食和貯藏完好種子，可能是由于種子質(zhì)量和營養(yǎng)價值影響鼠類的辨別、選擇行為。2種不同的鼠類貯藏行為具有一定的差異，中華姬鼠同時表現(xiàn)出集中和分散貯藏行為，以集中貯藏為主；而北社鼠僅表現(xiàn)出集中貯藏行為，未分散貯藏任何種子。這種貯藏行為的分化可能是同域分布物種共存的基礎(chǔ)之一。