陳 娟,張小晶,李巧玉,陶建平,*

1 三峽庫區(qū)生態(tài)環(huán)境教育部重點實驗室, 重慶 400715 2 重慶市三峽庫區(qū)植物生態(tài)與資源重點實驗室, 重慶 400715 3 西南大學生命科學學院, 重慶 400715

表型可塑性是指植物同一基因型在不同環(huán)境下產生不同表型的特性[1]。近年來,關于葉片功能性狀表型可塑性變化研究得到廣泛關注[2—6]。由于與外界環(huán)境接觸面積最大,葉片對外界環(huán)境變化十分敏感,是聯(lián)系植物與環(huán)境的重要紐帶[7—9],因此也是功能性狀的重要構成[10—13]。葉片性狀變化可以影響植物與生長環(huán)境間的物質能量交換,揭示植物對變化環(huán)境的響應和適應[8],反映植物對資源獲取和利用策略的差異[14]。因此探索植物葉片性狀的表型可塑性對解釋植物對不同環(huán)境的適應具有重要的生態(tài)學意義。

有研究認為,競爭對植物適應性的影響作用大小隨著環(huán)境條件有利性的增加而增加[15—18]。接受這一假設相當于將性狀引入生物量梯度上物種多樣性分布的駝背模型[17]。該模型認為物種多樣性大小與環(huán)境壓力限制程度有關[17]。在環(huán)境條件利于植物生長時,具有高競爭能力的物種獲得最大活力,抑制低競爭能力的物種生長,此時物種多樣性較低。而隨著環(huán)境壓力增加,競爭物種的活力下降,而競爭能力較低的物種能夠生存,但是物種多樣性受到極端環(huán)境壓力限制而下降。因此認為最大的物種多樣性發(fā)生在環(huán)境壓力梯度的中等范圍。因此,競爭對性狀多樣性的影響作用大小很可能隨著環(huán)境壓力梯度的變化而變化。Erwin 等人通過模擬氮損失,發(fā)現(xiàn)在極端惡劣的環(huán)境中,兩種苔屬植物間的相互作用減弱,植物功能多樣性受到限制,此時植物表現(xiàn)出與環(huán)境逆境相關的性狀,葉片性狀表型相似,可塑性較低[19]。但是,在自然森林群落中,群落生物環(huán)境和非生物環(huán)境更為復雜,成熟的林木其葉片性狀變化可能更具有保守性[20—22]。而環(huán)境資源分布在自然森林群落中常常存在異質性,尤其是坡向變化使得群落環(huán)境資源差異巨大[23]。不同坡向之間雖然距離較短,但是水、熱、光照的不同組合,影響不同坡向上群落資源條件[23]。周志強等人已經(jīng)發(fā)現(xiàn)坡向變化影響了林木的種間競爭強度[24]。但是少有研究探討自然森林群落中,在不同環(huán)境資源條件下競爭對植物葉片性狀表型可塑性影響作用大小是否變化。

川西地區(qū)是青藏高原向四川盆地的過渡區(qū)域,海拔變化劇烈,為典型的高山峽谷區(qū)。在不同坡向上,環(huán)境資源條件差異較大,植被差異十分明顯。因此川西地區(qū)豐富多樣的植被為研究不同坡向上環(huán)境因素和競爭作用對葉片表型可塑性變化的影響提供了很好的條件。本研究以四川省阿壩藏族羌族自治州位于同一海拔梯度但坡向相反的天然次生林為研究對象,評估了不同坡向上資源條件和競爭強度,分析了不同坡向上競爭強度與葉片功能性狀表型可塑性的關系的差異以及葉片表型可塑性隨著個體大小增加的變化,以闡明不同坡向上葉片表型可塑性的驅動因子,以及群落內部的競爭格局以及功能性狀的變異特征,為理解川西亞高山地區(qū)植物對環(huán)境的適應性策略提供理論依據(jù)。

1 研究地區(qū)與研究方法

1.1 研究區(qū)域概況

研究地點位于四川省阿壩藏族羌族自治州理縣古爾溝(N31.51°,E102.90°),海拔大約2400 m。年平均氣溫約12℃,年平均降雨量584 mm。由于受到高山地形的影響,該地氣候為冬寒夏涼的高山氣候。該區(qū)域是典型的高山峽谷地貌,地形以石質山地為主,坡度多在25°以上。植被以次生的落葉闊葉林為主,主要優(yōu)勢種有青榨槭(Acerdavidii),五裂槭(Aceroliverianum),橿子櫟(Quercusbaronii),黃櫨(Cotinuscoggygria),川梣(Fraxinussargentiana),華山松(Pinusarmandii)等。林下灌木主要有川桂(Cinnamomumwilsonii),菝葜(Smilaxchina),草本層主要有苔草(Carexspp.),唐松草(Thalictrumaquilegifolium)等。當?shù)厣种饕寥李愋褪巧降匕底厝?土層淺薄；成土母質為白云巖、板巖等風化物殘留,土壤中石礫含量較高。

1.2 試驗設計

選取研究區(qū)域內人為干擾最小,位于同一海拔梯度但坡向相反的天然次生林作為研究區(qū)域設置樣地。在位于不同坡向的林內分別設置面積為2500 m2的樣方3個,共6個。對于每個樣方內總株數(shù)大于5的樹種選定為研究目標物種,樹木胸徑 ≥ 2 cm 的設定為對象木,記錄對象木的胸徑、樹高以及冠幅,并且進行掛牌編號。以樹冠接觸和林木的遮蔭狀況來確定競爭范圍,競爭范圍內的個體為競爭木,實測競爭范圍內對象木與競爭木之間的距離。

記錄樣地中心海拔、坡度、坡向等環(huán)境指標,在每個樣地內選取5個點,2018年8月用HH2土壤濕度計測儀測量土壤溫度和土壤濕度,用Hyelec溫濕計測量大氣溫度和大氣濕度,基本信息見表1。

表1 樣地基本概況

1.3 測定項目與方法

1.3.1植物葉片功能性狀測定

于生長季(7月末8月初)收集陰坡和陽坡樣方內對象木的冠層中部外側成熟、完整、發(fā)育正常、無病蟲害的葉片。為減少水分蒸發(fā)及葉形的變化,將剛采集的葉片立即裝入編號自封袋(其號碼與對象木編號對應)密封保鮮保存,進行葉性狀的測量。

葉片功能性狀指標包括比葉面積(SLA),葉干物質含量(LDMC),葉片全碳含量(C),葉片全氮含量(N),葉片全磷含量(P),葉片全鉀含量(K),葉片全鎂含量(Mg),葉片碳氮比(CNR),葉片氮磷比(NPR),葉片碳磷比(CPR)共10種葉片功能性狀。測量方法按照功能性狀標準測量手冊測量[25],具體測定方法如下:

LDMC測定:LDMC是葉片干重(mg)與葉片飽和鮮重(g)的比值,單位mg/g。

SLA測定:計算公式如下:

(1)

LA指新鮮葉片單面面積(Leaf area),LDMC為葉片干物質含量。葉片面積采用掃描儀(EPSON V19)掃描,得到掃描葉片照片,然后采用葉面積軟件得到單葉葉面積值。根據(jù)公式計算即得到SLA。

葉片元素含量測定:葉片元素含量包括葉片全碳、葉片全氮、葉片全磷、葉片全鉀、葉片全鎂。將80℃烘箱烘干48 h后的葉片,使用球磨儀研磨葉片,使葉片元素均一化,然后將葉片粉末過0.25 mm篩。使用元素分析儀(CHNO-Vario EL cube, Heraeus Elemental, Hanau, Germany)測定葉片全碳和葉片全氮,使用微波消解儀(SpeedWave MWS-4)消解葉片,采用電感耦合等離子體發(fā)射光譜法(ICP-OES, Thermp Fisher Icap 6300)測定研究所選葉片的其它元素。

1.3.2土壤元素測定

7月末收集陰坡和陽坡樣地土壤樣品。使用環(huán)刀采用五點法取樣,取得土壤表層土(0—10 cm),每個樣方3個重復,共30份土樣,帶回實驗室測定土壤元素。土壤元素含量包括土壤全碳、土壤全氮、土壤全磷、土壤全鉀、土壤全鎂。將土壤置于80℃烘箱持續(xù)烘干48 h,用球磨儀將土壤研磨成粉末,過0.25 mm篩,使土壤元素均一化,然后用于土壤元素含量的測定。使用元素分析儀(CHNO-Vario EL cube, Heraeus Elemental, Hanau, Germany)測定土壤全碳和全氮,用微波消解儀(Speed Wave MWS-4)進行消解,然后采用電感耦合等離子體發(fā)射光譜法(ICP-OES,Thermp Fisher Icap 6300)測定。

樣地土壤元素含量信息如下:

1.4 數(shù)據(jù)處理

1.4.1競爭強度計算

本文采用張躍西(1993)改進的Hegyi單木競爭模型來計算競爭指數(shù)來評估林木間競爭強度。其計算公式為:

(2)

其中,CI為競爭指數(shù),該值越大,競爭強度越大；Di為競爭木胸徑；D為對象木胸徑；不同為對象木與競爭木之間的距離；N為競爭木的株數(shù)。當競爭木與對象木相同時,其林木競爭強度定義為種內競爭強度,當競爭木與對象木不同時,其競爭強度定義為種間競爭強度。種內競爭強度和種間競爭強度分開計算。研究中先計算出每棵競爭木對對象木的競爭指數(shù),然后將N棵競爭木對該對象木的競爭指數(shù)累加,其和為該對象木的競爭強度。通過計算樣方內所有對象木的平均種內競爭強度、種間競爭強度以及總競爭強度綜合評價不同坡向上群落內林木競爭狀況。

1.4.2群落加權性狀均值計算

按照Gainier 等(2004)提出的計算樣地群落內每個物種相對豐度加權后的性狀均值,也就是群落加權性狀均值(Community-weighted mean trait value,CWM),計算公式如下:

(3)

其中,CWM表示指定功能性狀的群落加權性狀均值,pi表示物種i的相對豐度(i= 1,2,3 ……S),xi是物種i的性狀均值。

1.4.3性狀變異性計算

利用收集的陰坡和陽坡樣方內所有對象木的葉片性狀值,計算陰坡與陽坡上群落的性狀變異系數(shù)(Coefficient of variation,CV)值。使用自助法(Bootstrap)重復抽樣1000次,獲得陰坡和陽坡群落葉片性狀變異系數(shù)(CV)分布以及95%置信區(qū)間,來比較陰坡和陽坡群落葉片性狀變異系數(shù)是否具有差異。利用R中boot包中的boot函數(shù)完成抽樣[26]。CV值計算公式如下:

其中CV表示性狀數(shù)據(jù)的變異系數(shù),sd為標準偏差,Mean為性狀均值。

1.4.4數(shù)據(jù)分析

為了分析個體大小等級下的葉片性狀表型可塑性,將胸徑、樹高、冠幅、胸徑×樹高×冠幅分別作為個體大小指標,將胸徑、樹高、冠幅、胸徑×樹高×冠幅分別單位Z分數(shù)標準化,按照每一等級下林木數(shù)量大致相等的原則劃分3個等級,等級標準如下:

表3 林木個體大小等級

按照以上標準分別劃分個體大小等級,共有胸徑、樹高、冠幅、胸徑×樹高×冠幅四個個體大小指標。比如對于胸徑,將不同坡向上樣方內的林木按照胸徑標準劃為1,2,3個等級,針對每個等級內的林木重復抽樣,每次抽樣完成計算葉片性狀在該等級下的所有的葉片性狀變異系數(shù)CV值,然后取其均值,重復抽樣次數(shù)100。然后用單因素方差分析比較不同等級下的性狀變異系數(shù)CV值是否具有顯著性差異。

利用線性混合模型分別分析競爭強度與林木個體的胸徑、樹高、冠幅和胸徑×樹高×冠幅的關系。在模型中,競爭強度為因變量,胸徑、樹高、冠幅或者胸徑×樹高×冠幅為固定效應,物種作為隨機效應。R version 3.6.1[27]用來完成本實驗中所有數(shù)據(jù)分析和作圖,其中線性混合模型用lme4 包來進行擬合[28]。

2 結果與分析

2.1 不同坡向林木葉片性狀表型可塑性

結果顯示,研究所選的10種葉片性狀中有8種性狀(包括比葉面積、葉碳含量、葉氮含量、葉磷含量、葉鉀含量、碳磷比、碳氮比、氮磷比)顯示陰坡上葉片性狀表型可塑性(CV值)大于陽坡,且置信區(qū)間不重疊或重疊較少。但是林木葉片葉干物質含量、葉鎂含量的表型可塑性在陰坡和陽坡上差異不大,樣地林木葉片CV值的置信區(qū)間重疊(圖1)。高可塑性反映了植物在干擾環(huán)境下的高生存能力,本文推測陰坡上植物更容易調節(jié)林木葉片比葉面積、碳、氮、磷、鉀含量來適應群落中的變化環(huán)境,提高植物的生存能力。

圖1 陰坡和陽坡上葉片性狀表型可塑性

2.2 不同坡向林木競爭強度

比較陰坡和陽坡上林木平均種內競爭強度,種間競爭強度以及總競爭強度,結果顯示陰坡上林木平均種內競爭強度、種間競爭強度以及總競爭強度都大于陽坡(表4),其值分別為79.41,63.29和132.19。這可能是因為陰坡上植物冠幅較大,植物生長受到鄰近植物的影響較大,從而受到較大的競爭壓力。

表4 陰坡和陽坡上群落林木競爭強度(±標準偏差)

2.3 不同坡向林木個體大小與葉片表型可塑性的關系

研究中選擇了胸徑、樹高、冠幅、胸徑×樹高×冠幅共四種個體大小等級指標。比較陰坡和陽坡上不同個體大小等級下林木葉片性狀表型可塑性的變化,結果顯示陰坡上隨著林木胸徑、樹高、冠幅、胸徑×樹高×冠幅的增加,林木葉片性狀CV值增加,第1等級和第3等級組間具有顯著性。在陽坡上隨著胸徑的增加,葉片性狀表型可塑性顯著增加,但是隨著林木樹高、冠幅、以及胸徑×樹高×冠幅的增加,葉片性狀表型可塑性降低,第1等級和第2等級組之間具有顯著性變化(圖2)。且整體上陰坡上林木葉片性狀表型可塑性CV值大于陽坡。

圖2 不同坡向上個體大小等級下葉片性狀表型可塑性

2.4 不同坡向林木個體大小與競爭強度的關系

采用混合線性模型分析林木個體大小和競爭強度的關系,結果顯示在研究樣地中陰坡上林木種間競爭強度隨著林木胸徑、冠幅以及胸徑×樹高×冠幅的增加顯著性增加(表5)。陽坡上林木種間競爭強度隨著林木樹高、冠幅以及胸徑×樹高×冠幅的增加而顯著增加,隨著胸徑的增加而顯著性減少(表5)。在陰坡上中內競爭強度隨著胸徑、樹高的增加而顯著性減少。但是在陽坡上林木種內競爭強度隨著樹高、冠幅以及胸徑×樹高×冠幅的增加而顯著性增加(表5),隨著胸徑的增加而顯著性減少。陰坡上林木中內競爭強度隨著冠幅的增加而減少,但是模型擬合不具有顯著性,隨著胸徑×樹高×冠幅無顯著性變化(表5)。

表5 不同坡向上林木大小與競爭強度的關系

3 討論

葉片性狀可塑性變化體現(xiàn)了植物對生長環(huán)境干擾的適應和響應,環(huán)境因素和競爭主要通過影響植物可利用資源條件影響植物表型可塑性[29—30]。研究中陰坡和陽坡樣地是位于同一海拔梯度的兩片天然次生林,坡向的改變導致環(huán)境因素包括太陽輻射強度、土壤理化性質、氣溫等都隨之改變。在樣地群落環(huán)境因子調查以及土壤元素測定結果顯示,陰坡上其大氣濕度和土壤濕度都高于陽坡,土壤養(yǎng)分條件優(yōu)于陽坡,整體上陰坡群落環(huán)境資源條件優(yōu)于陽坡(表1,表2)。研究結果顯示,在川西亞高山天然次生林群落中,樣地中陰坡上群落葉片比葉面積、碳含量、氮含量、磷含量、鉀含量、碳磷比、碳氮比、氮磷比其表型可塑性大于陽坡(圖1)。葉片比葉面積、碳、氮、磷、鉀含量反映了林木其資源獲取和利用能力[31—32],碳氮比、碳磷比、氮磷比反映了林木其碳氮同化能力和養(yǎng)分吸收利用速率[31]。本研究推測,在資源環(huán)境條件更好的陰坡上,植物更容易通過調節(jié)與養(yǎng)分利用與吸收相關的葉片表型來適應群落中的變化環(huán)境,提高植物體在多變環(huán)境下的生存能力。同時,這種高表型可塑性反映了植物在干擾環(huán)境下的高生存能力,該植物體往往具有高生態(tài)幅[33]。

表2 不同坡向的土壤元素參數(shù)值(平均值±標準偏差)

進一步比較陰坡和陽坡上平均林木競爭強度發(fā)現(xiàn)陰坡其種內競爭強度、種間競爭強度都高于陽坡(表4)。與陽坡相比,在群落環(huán)境資源條件更優(yōu)的陰坡上,林木間的高競爭強度很可能是葉性狀高可塑性的主要原因。在陰坡上,當林木間競爭強度逐漸增加時,林木能吸收和利用資源漸少,林木主要通過增加光照以及養(yǎng)分吸收和利用速率提高其生長和適應能力來響應競爭環(huán)境變化,而且植物生長受到資源環(huán)境壓力較少,林木很容易調節(jié)植物葉片性狀,此時群落內葉性狀可塑性較高。

胸徑、樹高、冠幅、胸徑×樹高×冠幅都反映了林木個體大小。研究發(fā)現(xiàn)樣地中陰坡和陽坡上林木個體大小與表型可塑性關系呈現(xiàn)相反的模式,結果顯示陰坡上隨著個體大小的增加,表型可塑性增加,陽坡上隨著個體大小的增加,表型可塑性降低(圖2)。這可能也是不同坡向上環(huán)境條件和競爭不同程度影響林木葉片表型可塑性的證據(jù)之一。研究樣地中的陰坡水分和養(yǎng)分資源條件優(yōu)于陽坡,林木生長環(huán)境主要受到競爭作用影響。陰坡上隨著林木個體的增加,表型可塑性增加,說明林木在整個生長過程中都能夠適應競爭強度變化。當林木間競爭強度較大時,林木可吸收和利用資源有限,隨著個體的增加,植物受到競爭干擾增加,波動較大,葉性狀表型可塑性增加。反之,研究樣地中的陽坡上林木生長主要受到環(huán)境資源條件限制,植物在限制環(huán)境條件表現(xiàn)出性狀相似性,表型可塑性較小。隨著個體大小增加,需要獲取和利用資源增加,進一步增加資源限制,植物生存壓力加劇,因此植物對競爭環(huán)境變化適應性降低,葉性狀表型可塑性進一步降低。

有趣的是,分析種內競爭和種間競爭對林木個體生長的關系發(fā)現(xiàn),陰坡上種內競爭強度隨著林木胸徑、樹高增加而顯著性減少,但在陽坡上隨著樹高、冠幅以及胸徑×樹高×冠幅的增加而顯著性增加(表5)。本研究推測,不同坡向之間的資源環(huán)境差異主要影響了林木間種內競爭作用與生長的關系。因此林木的可吸收和利用資源變化可能主要由林木間種內競爭強度增加引起。因為種內競爭主要由相同物種的資源利用普遍重疊而造成。研究樣地中陰坡環(huán)境資源條件優(yōu)于陽坡,隨著林木不斷生長,胸徑、樹高的增加,資源利用重疊增加,植物間種內競爭愈激烈。在激烈的競爭環(huán)境條件條件下,種內競爭引起的自疏效應增加,種群密度逐漸降低,種內競爭也隨之降低。但是由于陽坡其生長條件較為惡劣,林木生長主要受到環(huán)境作用限制,種內競爭引起的自疏效應不明顯,因此種內競爭強度反而隨著個體大小增加而增加。

綜上,研究發(fā)現(xiàn)樣地中陰坡和陽坡上木本植物葉片性狀表型可塑性表達具有差異,不同坡向上的環(huán)境資源條件影響了林木間競爭作用對葉片表型可塑性的影響作用大小。在陰坡上,其群落資源環(huán)境條件優(yōu)于陽坡,林木生長受到環(huán)境資源限制較小,在林木生長過程中,競爭引起的資源重疊加劇,尤其是種內競爭強度的變化,此時植物通過調整葉片性狀增加其適應能力,陰坡上林木葉片可塑性較高。但是干旱而且養(yǎng)分資源相對貧瘠的陽坡,林木生長受到環(huán)境資源條件限制,在林木生長過程中,競爭進一步引起資源重疊加劇。但是受到生長限制的林木很難通過調整葉片性狀來增加其適應能力,葉片表現(xiàn)出與環(huán)境逆境適應相關的性狀,此時葉片表型可塑性較低,最后陽坡上葉性狀表型可塑性低于陰坡。因此,在陰坡上葉片表型可塑性主要受到競爭強度的影響,而在陽坡上主要受環(huán)境資源的限制。因此本研究認為群落環(huán)境的資源條件會限制競爭對葉片性狀的影響作用大小。當林木生長受到環(huán)境資源限制時,競爭對葉片性狀變化的影響作用會降低,此時對葉片性狀變化的影響上環(huán)境因素則起到主導作用。需要指出的是,由于受到川西地區(qū)高山地形險峻的影響,研究樣地數(shù)目的限制導致本文無法繼續(xù)探討坡向的轉變如何具體影響了林木資源環(huán)境條件,以及進一步探究環(huán)境因素如何具體影響了競爭作用對葉片表型可塑性影響作用的大小。因此,未來研究可能需要增加研究樣地,建立合適坡向梯度變化,或者建立長期樣地觀測,才能進一步闡明環(huán)境因素是如何影響競爭作用對葉片表型可塑性影響作用大小。