麗草蛉三齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵及低齡幼蟲(chóng)的捕食作用

王亞南，李 萍，賀瑋瑋，張茂森，王孟卿，毛建軍，張禮生，李玉艷

（中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所/農(nóng)業(yè)農(nóng)村部天敵昆蟲(chóng)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，北京 100193）

斜紋夜蛾Spodoptera lituraFabricius屬鱗翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae，是一種世界性廣布的雜食性、暴發(fā)性農(nóng)林重要害蟲(chóng)，可取食棉花、花生、煙草、大豆、玉米、水稻、蔬菜等380多種植物，因其具有取食量大、繁殖力強(qiáng)、擴(kuò)散傳播快且易暴發(fā)為害等特點(diǎn)，被認(rèn)為是亞洲地區(qū)破壞力最強(qiáng)的害蟲(chóng)之一[1-4]。該蟲(chóng)在我國(guó)除西藏未見(jiàn)報(bào)道外，其他各地均有發(fā)生，尤以長(zhǎng)江流域、華南和西南地區(qū)發(fā)生為害較為嚴(yán)重，北方一般間歇暴發(fā)為害[5]。斜紋夜蛾是一種暴食性害蟲(chóng)，3齡前幼蟲(chóng)通常聚集取食葉片，4齡后進(jìn)入暴食期，除葉片外，還可取食植物莖、花和果實(shí)，大發(fā)生時(shí)常導(dǎo)致作物嚴(yán)重減產(chǎn)，甚至毀種絕收，給農(nóng)業(yè)生產(chǎn)造成了極大經(jīng)濟(jì)損失[3,6,7]。

國(guó)內(nèi)外防治斜紋夜蛾一直以化學(xué)農(nóng)藥為主，但隨著該蟲(chóng)對(duì)多種殺蟲(chóng)劑抗性的增強(qiáng)，常用殺蟲(chóng)劑已失去控害作用，導(dǎo)致該蟲(chóng)的防治難度加大[8-12]。生物防治作為一種綠色安全、可持續(xù)發(fā)展的防控措施，已成為害蟲(chóng)防治的重要技術(shù)。近年來(lái)，許多國(guó)家在利用天敵昆蟲(chóng)、生防微生物、病原線蟲(chóng)、植物源天然產(chǎn)物以及性信息素等防控斜紋夜蛾的研究中取得了重要進(jìn)展，為該害蟲(chóng)的防治提供了新方法[13-17]。已有研究表明，天敵昆蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾的發(fā)生和為害起重要調(diào)控作用，自然條件下天敵的控制作用可達(dá)59%～89%[18-20]，其中捕食性天敵是影響斜紋夜蛾種群數(shù)量動(dòng)態(tài)的重要因子，在控制種群數(shù)量增長(zhǎng)方面具顯著作用[21]。據(jù)統(tǒng)計(jì)，世界范圍內(nèi)斜紋夜蛾的捕食性天敵昆蟲(chóng)有 60余種[13,22]，張根順等[23]報(bào)道我國(guó)福建煙田斜紋夜蛾的捕食性天敵昆蟲(chóng)有 29種。目前，可商品化用于防控斜紋夜蛾的天敵昆蟲(chóng)種類仍較少，亟需挖掘更多天敵資源并進(jìn)行推廣應(yīng)用。

麗草蛉Chrysopa formosaBrauer是脈翅目Neuroptera草蛉科Chrysopidae的一種優(yōu)良捕食性天敵，能取食草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda(J.E. Smith)、棉鈴蟲(chóng)Helicoverpa armigera(Hübner)、美國(guó)白蛾Hyphantria cunea(Drury)等鱗翅目害蟲(chóng)卵及低齡幼蟲(chóng)，具有食量大、繁殖力高、適應(yīng)性強(qiáng)等優(yōu)點(diǎn)，其廣泛分布于我國(guó)各地，在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中發(fā)揮著重要控害作用，是極具商品開(kāi)發(fā)潛力的天敵種類[24,25]。目前，麗草蛉對(duì)斜紋夜蛾的捕食作用尚不清楚，為探明其對(duì)斜紋夜蛾的捕食控害能力，本研究測(cè)定了麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵及 1～3齡幼蟲(chóng)的捕食能力，分析了其捕食功能反應(yīng)及控害潛能，為斜紋夜蛾的生物防治提供參考依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 供試蟲(chóng)源

斜紋夜蛾卵由吉林省農(nóng)業(yè)科學(xué)院提供，在實(shí)驗(yàn)室內(nèi)（26±1）℃、光周期 16L:8D、濕度（70±10）%條件下孵化，幼蟲(chóng)用人工飼料飼養(yǎng)，分別取斜紋夜蛾新產(chǎn)卵塊、2日齡的1齡和2齡幼蟲(chóng)及1日齡的3齡幼蟲(chóng)供試。麗草蛉為中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院植物保護(hù)研究所天敵昆蟲(chóng)組實(shí)驗(yàn)室內(nèi)長(zhǎng)期飼養(yǎng)種群，飼養(yǎng)條件為（26±1）℃、光周期16L:8D、濕度（70±10）%，取蛻皮后3～5日齡的3齡幼蟲(chóng)供試。

1.2 試驗(yàn)條件及方法

捕食能力測(cè)定試驗(yàn)在人工氣候箱內(nèi)進(jìn)行，試驗(yàn)條件設(shè)置為溫度（26±1）℃、光周期16L:8D、濕度（70±10）%。取單頭麗草蛉3齡幼蟲(chóng)置于直徑9 cm的培養(yǎng)皿內(nèi)饑餓處理24 h，然后將不同密度的斜紋夜蛾卵及幼蟲(chóng)置于培養(yǎng)皿內(nèi)供麗草蛉捕食，斜紋夜蛾卵密度設(shè)置為100、150、200、300、500、800粒/皿，1齡幼蟲(chóng)的密度為60、80、120、200、300頭/皿，2齡幼蟲(chóng)的密度為5、10、20、40、80頭/皿，3齡幼蟲(chóng)的密度為2、4、8、12、20頭/皿；同時(shí)提供少量人工飼料供獵物取食及避免其自殘，培養(yǎng)皿用封口膜封口防止幼蟲(chóng)逃逸，24 h后檢查并記錄麗草蛉幼蟲(chóng)存活狀況、獵物剩余存活數(shù)量等，以上每個(gè)處理重復(fù)6次。各密度分別設(shè)置空白對(duì)照，獲得相同密度下斜紋夜蛾的自然死亡率，以校正麗草蛉的捕食量。因空白對(duì)照斜紋夜蛾的自然死亡率較低，均低于 1%，因此無(wú)需對(duì)捕食功能反應(yīng)試驗(yàn)中的獵物死亡率進(jìn)行校正。斜紋夜蛾卵和幼蟲(chóng)的鮮重用電子天平（Sartorius）測(cè)量并記錄，分別取10個(gè)卵塊稱重，記錄每個(gè)卵塊的卵粒數(shù)，計(jì)算出單粒卵鮮重；1齡幼蟲(chóng)按30頭每個(gè)重復(fù)測(cè)量，2齡和3齡幼蟲(chóng)按10頭每個(gè)重復(fù)測(cè)量，分別重復(fù)10次，計(jì)算單頭幼蟲(chóng)鮮重。

1.3 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)與分析

在不同獵物密度下，麗草蛉幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾的捕食數(shù)量及捕食獵物鮮重的差異顯著性分析采用單因素方差分析，多重比較采用Tukey法。將麗草蛉的捕食量和獵物密度進(jìn)行Logistic回歸分析，根據(jù)回歸分析的參數(shù)判斷捕食功能反應(yīng)類型，利用圓盤方程N(yùn)e＝aN0T/(1＋aThN0)擬合曲線，求出各參數(shù)值，式中Ne為被捕食的獵物數(shù)量，N0是獵物密度，a為捕食者對(duì)獵物的瞬時(shí)攻擊率，T是試驗(yàn)的總時(shí)間（24 h），即捕食者的總搜尋時(shí)間；Th為處理時(shí)間，是捕食者用于捕食獵物所需的時(shí)間。捕食者的理論最大捕食量Nmax可通過(guò)T/Th求出，a/Th代表捕食功能反應(yīng)比率，可用于預(yù)測(cè)捕食者對(duì)獵物的控害效能[26]。所有數(shù)據(jù)處理和統(tǒng)計(jì)分析利用GraphPad Prism 6完成。

2 結(jié)果與分析

2.1 麗草蛉幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵和低齡幼蟲(chóng)的捕食量

通過(guò)捕食能力測(cè)定試驗(yàn)發(fā)現(xiàn)，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵、1齡、2齡和3齡幼蟲(chóng)均表現(xiàn)出積極取食行為和較高的捕食量。本試驗(yàn)條件下，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵和1～3齡幼蟲(chóng)的日捕食量均隨獵物密度增大而顯著增加；但當(dāng)提供的獵物數(shù)量超過(guò)一定值后，麗草蛉的捕食量趨于飽和（圖1）。在設(shè)置最高獵物密度下，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)獵物卵的捕食數(shù)量最高，平均為（243.0±32.75）頭；其次為1齡幼蟲(chóng)（106.3±18.86）頭；對(duì)3齡幼蟲(chóng)的捕食數(shù)量最低，平均不足10頭（F3,20＝190.0，P＜0.0001，表1）。按照獵物鮮重計(jì)算，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)1齡幼蟲(chóng)的捕食量最大，其每日取食的斜紋夜蛾1齡幼蟲(chóng)的鮮重顯著高于取食2齡幼蟲(chóng)的鮮重，但對(duì)卵和3齡幼蟲(chóng)的捕食量最低（F3,20＝32.23，P＜0.0001）。

圖1 麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵、1齡、2齡和3齡幼蟲(chóng)的日捕食量Fig. 1 Number ofSpodoptera lituraeggs and 1st, 2ndand 3rdinstar larvae consumed by 3rdinstar larvae ofChrysopa formosaper day

表1 試驗(yàn)最高獵物密度下麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾的實(shí)際最大捕食量Table 1 The actual maximum predation ofChrysopa formosa3rdinstar larvae toSpodoptera lituraat the highest prey density

2.2 麗草蛉幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾的捕食功能反應(yīng)

利用Logistic回歸模型進(jìn)行分析，發(fā)現(xiàn)麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵、1齡、2齡及3齡幼蟲(chóng)的捕食功能反應(yīng)類型均符合Holling II型，經(jīng)模型適合性檢驗(yàn)表明該模型適合，且曲線擬合度較高，相關(guān)系數(shù)均達(dá)0.9以上，能較準(zhǔn)確地評(píng)估麗草蛉對(duì)斜紋夜蛾的捕食能力（表2和圖2）。從功能反應(yīng)曲線可以看出，當(dāng)提供的斜紋夜蛾量較低時(shí)，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)卵和各個(gè)齡期幼蟲(chóng)的捕食效率均較高，但當(dāng)獵物密度逐漸增加時(shí)，其捕食量升高，但捕食效率隨之緩慢下降（圖2）。由圖1和圖2可知，在斜紋夜蛾卵量高于500粒、1齡幼蟲(chóng)高于200頭、2齡幼蟲(chóng)高于40頭、3齡幼蟲(chóng)高于12頭時(shí)，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)獵物的捕食量趨于飽和，捕食效率降至50%以下。

圖2 麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵和1～3齡幼蟲(chóng)的捕食功能反應(yīng)曲線Fig. 2 Functional response curve of 3rdinstar larvae ofChrysopa formosato eggs, 1st, 2ndand 3rdinstar larvae ofSpodoptera litura

麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵和不同齡期幼蟲(chóng)的瞬時(shí)攻擊率隨獵物齡期增大逐漸降低，但各處理組間無(wú)顯著差異（F3,142＝0.0494，P＝0.9854）。相反，麗草蛉幼蟲(chóng)對(duì)不同獵物的處理時(shí)間隨獵物齡期增大顯著延長(zhǎng)，其對(duì)斜紋夜蛾3齡幼蟲(chóng)的處理時(shí)間最長(zhǎng)，對(duì)卵的處理時(shí)間最短（F3,142＝19.12，P＜0.0001）。當(dāng)提供的獵物數(shù)量足夠多時(shí)，利用方程可求出麗草蛉3齡幼蟲(chóng)的理論日最大捕食量（T/Th），其最多可捕食卵313.7粒、1齡幼蟲(chóng)130.5頭、2齡幼蟲(chóng)33.3頭、3齡幼蟲(chóng)15.2頭，這與試驗(yàn)設(shè)置最高密度條件下的實(shí)際最大捕食量非常接近。通過(guò)比較控害效能（a/Th）發(fā)現(xiàn)，麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾的控害效能隨獵物齡期增大顯著下降，其對(duì)卵的控害效能最高，分別是對(duì)1齡幼蟲(chóng)的2.4倍、對(duì)2齡幼蟲(chóng)的11.2倍和對(duì)3齡幼蟲(chóng)的30.9倍；但對(duì)3齡幼蟲(chóng)的控害效能最低，僅為0.76（表2）。

表2 麗草蛉幼蟲(chóng)對(duì)不同齡期斜紋夜蛾的捕食功能反應(yīng)參數(shù)Table 2 Functional response parameters ofChrysopa formosalarvae toSpodoptera lituraeggs and young larvae

3 討論

捕食性天敵的獵物譜、獵物捕食量、捕食效能及功能反應(yīng)類型等是評(píng)價(jià)其控害作用的重要參考指標(biāo)，在篩選優(yōu)勢(shì)天敵物種、評(píng)價(jià)其捕食能力及應(yīng)用價(jià)值中具重要意義[27,-28]。本研究證實(shí)麗草蛉3齡幼蟲(chóng)能捕食斜紋夜蛾卵及低齡幼蟲(chóng)，且捕食量較大，尤其對(duì)斜紋夜蛾卵和1齡幼蟲(chóng)的日均捕食量、理論日最大捕食量及控害效能都顯著高于其他蟲(chóng)態(tài)，該捕食特點(diǎn)對(duì)防治斜紋夜蛾意義重大，可在斜紋夜蛾進(jìn)入4齡暴食期前應(yīng)用麗草蛉防治斜紋夜蛾卵和低齡幼蟲(chóng)，有效壓低其種群數(shù)量，減輕后期防治難度。

麗草蛉對(duì)其他鱗翅類害蟲(chóng)也具較強(qiáng)的控制作用，其幼蟲(chóng)能捕食與斜紋夜蛾為害特征和形態(tài)相似的草地貪夜蛾，但其3齡幼蟲(chóng)（2日齡）對(duì)草地貪夜蛾3齡以上幼蟲(chóng)的捕食作用較弱，對(duì)草地貪夜蛾卵、1齡及2齡幼蟲(chóng)的日均最大捕食數(shù)量也都低于對(duì)斜紋夜蛾的捕食量[24]。這可能與本研究中所用麗草蛉為更高日齡的3齡幼蟲(chóng)（3～5日齡）、斜紋夜蛾比草地貪夜蛾的防衛(wèi)能力偏低有關(guān)，一般捕食者的捕食能力隨齡期增大而提高、獵物防衛(wèi)能力強(qiáng)則被成功捕食的幾率下降[28]。此外，本研究中麗草蛉3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾的捕食作用也明顯高于對(duì)棉鈴蟲(chóng)和美國(guó)白蛾的捕食效應(yīng)[29-30]，其對(duì)不同獵物捕食能力的差異，說(shuō)明捕食作用受捕食者的齡期和取食偏好性、獵物種類和生理狀態(tài)及試驗(yàn)條件等多種因素影響，若要明確天敵對(duì)不同獵物種類的控害能力，還需考慮各種影響因子的綜合作用再進(jìn)行評(píng)估。

天敵的捕食能力同樣也受獵物蟲(chóng)態(tài)、齡期和密度的顯著影響，從不同獵物密度下的實(shí)際捕食量及其功能反應(yīng)參數(shù)來(lái)看，麗草蛉幼蟲(chóng)的捕食能力隨斜紋夜蛾齡期和密度的增加而明顯下降。該現(xiàn)象也可見(jiàn)于中華通草蛉Chrysoperla sinicaTjeder[31]、大草蛉Chrysopa pallens(Rambur)[32]、普通草蛉Chrysoperla carnea(Stephens)[33]、異色瓢蟲(chóng)Harmonia axyridis(Pallas)[34]等天敵對(duì)不同獵物的捕食反應(yīng)中。這些研究結(jié)果說(shuō)明，捕食者對(duì)靜態(tài)獵物卵的攻擊系數(shù)較高，處理時(shí)間短，捕食效率也高；但對(duì)活動(dòng)性強(qiáng)且具防衛(wèi)能力的幼蟲(chóng)攻擊力降低，處理獵物的時(shí)間也隨幼蟲(chóng)增大而延長(zhǎng)，導(dǎo)致捕食效率和控害效能均降低。從功能反應(yīng)曲線可看出，獵物密度較低時(shí)，麗草蛉的搜索能力較強(qiáng)，捕食效率較高，但隨獵物數(shù)量的增加，其捕食效率顯著下降，這說(shuō)明符合II型功能反應(yīng)的天敵，通常在獵物種群密度較低時(shí)能發(fā)揮更高的控害作用[24,31,32]。盡管田間自然條件下天敵的捕食效能會(huì)有所下降，但通過(guò)在室內(nèi)開(kāi)展捕食功能反應(yīng)研究，能初步了解天敵對(duì)獵物的捕食行為特點(diǎn)、偏好性和捕食能力，這對(duì)天敵昆蟲(chóng)的釋放應(yīng)用具重要借鑒意義。

國(guó)內(nèi)外已開(kāi)展了多種天敵對(duì)斜紋夜蛾的捕食作用研究，在獵物齡期相同或相近的條件下，與其他天敵相比，麗草蛉 3齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾卵和 1～2齡幼蟲(chóng)的捕食能力優(yōu)于異色瓢蟲(chóng)幼蟲(chóng)和成蟲(chóng)[34]、煙盲蝽Cyrtopeltis tenuis(Reuter)成蟲(chóng)和5齡若蟲(chóng)[35]及紅彩真獵蝽Harpactor fuscipes(Fabricius)若蟲(chóng)和成蟲(chóng)[36]等，但對(duì)斜紋夜蛾3齡幼蟲(chóng)的捕食效能低于叉角厲蝽Eocanthecona furcellate(Wolff)成蟲(chóng)[37]、益蝽Picromerus lewisiScott 4～5齡若蟲(chóng)和成蟲(chóng)[38]及擬環(huán)紋豹蛛Pardosa pseudoannulata(BoesenbergetStrand)[39]等，說(shuō)明麗草蛉對(duì)斜紋夜蛾的控害潛能良好，可作為有效防控斜紋夜蛾的天敵資源之一。目前，本研究?jī)?yōu)先明確了捕食量較大的麗草蛉3齡幼蟲(chóng)的捕食能力，后期將繼續(xù)開(kāi)展麗草蛉成蟲(chóng)及低齡幼蟲(chóng)對(duì)斜紋夜蛾不同蟲(chóng)態(tài)的捕食作用，評(píng)估麗草蛉在田間對(duì)斜紋夜蛾的控害效果，為利用草蛉類防控斜紋夜蛾提供技術(shù)支撐。