周玉婷, 李佳霖, 趙振軍, 秦 松

海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌相互作用的研究進(jìn)展

周玉婷1, 2, 李佳霖1, 3, 趙振軍2, 秦 松1, 3

(1. 中國科學(xué)院煙臺海岸帶研究所 海岸帶生物學(xué)與生物資源保護(hù)重點實驗室, 山東 煙臺 264003; 2. 煙臺大學(xué) 生命科學(xué)學(xué)院, 山東 煙臺 264005; 3. 中國科學(xué)院海洋大科學(xué)研究中心, 山東 青島 266071)

菌藻相互作用是海洋生態(tài)學(xué)領(lǐng)域研究的重要方向之一。海洋微微型藍(lán)藻(Marine picocyanobacteria)是遍布全球海洋的重要初級生產(chǎn)者, 在全球碳循環(huán)和微食物網(wǎng)中發(fā)揮重要作用。原綠球藻屬()和聚球藻屬()是海洋微微型藍(lán)藻最重要的兩個類群。原位調(diào)查和培養(yǎng)實驗均證實微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌之間存在復(fù)雜的相互作用關(guān)系。兩者相互作用的物質(zhì)基礎(chǔ)包括有機(jī)碳、維生素、氨基酸及無機(jī)營養(yǎng)鹽等, 主要作用方式是互惠共生: 海洋微微型藍(lán)藻通過初級生產(chǎn)能夠為異養(yǎng)細(xì)菌提供重要的有機(jī)碳來源, 異養(yǎng)細(xì)菌礦化生成的無機(jī)營養(yǎng)物能夠被微微型藍(lán)藻再吸收利用, 與異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用是微微型藍(lán)藻實現(xiàn)生存優(yōu)勢的重要保障。本文總結(jié)了當(dāng)前海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌主要相互作用的相關(guān)研究, 并對未來研究領(lǐng)域中應(yīng)該關(guān)注的問題進(jìn)行了展望以期深入解析其生態(tài)學(xué)功能。

海洋微微型藍(lán)藻; 聚球藻; 原綠球藻; 異養(yǎng)細(xì)菌; 菌藻相互作用

海洋微生物處于復(fù)雜的微食物網(wǎng)絡(luò)中, 光合自養(yǎng)微生物和異養(yǎng)微生物之間的相互作用是海洋食物網(wǎng)的基礎(chǔ), 驅(qū)動了海洋物質(zhì)循環(huán)[1]。原綠球藻和聚球藻是海洋微微型藍(lán)藻最重要的兩個屬, 在全球碳循環(huán)中發(fā)揮關(guān)鍵作用[2]; 尤其是在寡營養(yǎng)開闊海域, 它們貢獻(xiàn)浮游植物總碳生物量的20%～58%[3]。在加利福尼亞近岸及臨近開闊海域使用原子力顯微鏡觀察, 發(fā)現(xiàn)超過40%的聚球藻細(xì)胞表面附著有細(xì)菌[4], 這說明兩者有著非常密切的關(guān)系, 且可能存在一定的相互作用機(jī)制; 實驗室培養(yǎng)中, 原綠球藻和聚球藻的單克隆培養(yǎng)物通常附著有異養(yǎng)細(xì)菌, 主要原因是它們之間有密切的相互作用關(guān)系[5-6]。浮游細(xì)菌和真核藻類在菌藻圈中的相互作用已經(jīng)被證實[7], 而關(guān)于海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用研究剛起步且不全面[6, 8-9], 本綜述旨在論述海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用方式及互惠關(guān)系, 為促進(jìn)兩者相互作用機(jī)制及海洋代謝流過程的研究提供參考。

1 相互作用的研究意義與研究方法

自然界中處于同一生境的不同物種之間存在復(fù)雜的相互作用關(guān)系, 這些相互作用關(guān)系主要包括: 種間共處、互生、共生、拮抗、競爭、寄生和捕食, 一個典型的例子就是植物根際環(huán)境中植物與細(xì)菌之間的相互作用。作為連接土壤與植物的媒介, 根際所含生物種類眾多, 被認(rèn)為是地球上最復(fù)雜的生態(tài)系統(tǒng)之一[10], 自1904年德國生物學(xué)家Lorenz Hiltner首次提出根際環(huán)境以來, 根際中植物與細(xì)菌之間的相互作用受到了研究者的廣泛關(guān)注。植物根際微生物中同時存在對植物生長起促進(jìn)作用和抑制作用的微生物, 并且這些微生物的群落組成隨著植物種類以及發(fā)育時期等因素的改變而發(fā)生變化[11]。

藍(lán)藻是最小的原核光合生物。原綠球藻屬與聚球藻屬是其中最重要的2個屬, 是海洋生態(tài)系統(tǒng)中豐度最高的微微型浮游植物。根據(jù)生態(tài)模型估計原綠球藻和聚球藻的全球年平均豐度分別為2.9±0.1× 1027個/mL和7.0±0.3×1026個/mL, 兩者的全球凈初級生產(chǎn)力分別為4 Gt C·y–1和8 Gt C·y–1, 相當(dāng)于海洋凈初級生產(chǎn)力的8.5%和16.7%, 是全球豐度最高的初級生產(chǎn)者[12]。兩者處于鄰近的遺傳分支, 但在生理生態(tài)特征上存在差別。在細(xì)胞大小上, 原綠球藻的粒徑為0.4～1.2 μm, 是目前發(fā)現(xiàn)的最小的單細(xì)胞海洋藍(lán)藻[13], 聚球藻比原綠球藻稍大, 其直徑介于0.6～1.7 μm[14]。從生態(tài)分布來看, 它們在海洋中占據(jù)互補(bǔ)但重疊的生態(tài)位, 原綠球藻地理分布較窄, 在寡營養(yǎng)海域的數(shù)量豐富[12], 而聚球藻廣泛存在于從高緯度至熱帶的所有海洋環(huán)境中, 在富營養(yǎng)的海域中豐度更高[15]。從系統(tǒng)發(fā)育來看, 原綠球藻根據(jù)光適應(yīng)特性和二乙烯基葉綠素b/a的比值分為高光適應(yīng)型和低光適應(yīng)型, 每一種適應(yīng)型含有多種基因型; 聚球藻根據(jù)其DNA的G+C含量和光合色素特點主要被分為3個亞簇即5.1, 5.2和5.3, 每一個亞簇都包含幾十種基因型。

隨著根際微生態(tài)中植物與微生物相互作用研究的深入, 發(fā)現(xiàn)根際微生物對植物的生長、營養(yǎng)供應(yīng)、疾病抑制等方面具有重要作用[16], 海洋環(huán)境中的菌-藻關(guān)系包括協(xié)同作用、拮抗作用以及群體感應(yīng)的研究也逐漸開展[17]。協(xié)同作用表現(xiàn)為菌-藻的相互選擇和相互協(xié)調(diào)[1], 是維持菌-藻復(fù)雜的群落結(jié)構(gòu)的基礎(chǔ), 藻類釋放的溶解有機(jī)碳、維生素、氨基酸等營養(yǎng)物質(zhì)會被細(xì)菌吸收[18-19], 細(xì)菌代謝產(chǎn)物中的營養(yǎng)鹽和生長因子對藻類生長起著促進(jìn)作用[20]。拮抗作用是菌-藻間的競爭性排斥、干擾、抑制的過程[21]。細(xì)菌對藻類有毒害作用, 例如, 溶藻細(xì)菌可以直接吸附到藻類細(xì)胞表面或在藻類細(xì)胞表面滑動, 釋放溶藻酶來溶解、殺死藻細(xì)胞[22-23]; 藻類能夠產(chǎn)生抗菌化合物對細(xì)菌表現(xiàn)出拮抗[24]。群體感應(yīng)是菌-藻相互感應(yīng)的調(diào)控機(jī)制, 當(dāng)種群到達(dá)一定密度時對基因表達(dá)產(chǎn)生影響, 進(jìn)而對生理、生化產(chǎn)生影響[25-26]。藻類與細(xì)菌的共棲體系中, 藻類分泌的代謝產(chǎn)物以及細(xì)菌達(dá)到一定濃度后都會產(chǎn)生群體感應(yīng)現(xiàn)象[27-28]。相對于傳統(tǒng)成熟的土壤根際微生物研究, 處于海洋環(huán)境中的微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用研究存在特殊性。首先, 海洋的水體環(huán)境使相互作用處于流通變化中, 而根際環(huán)境位于相對穩(wěn)定的土體; 其次, 海洋微微型藍(lán)藻是最簡單的原核初級生產(chǎn)者, 呈浮游狀態(tài)廣泛分布于全球海洋中; 最后, 海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌的大小相似, 相互作用方式相對于大型植物與其根際異養(yǎng)細(xì)菌的作用會有所不同。無論是原位還是實驗室培養(yǎng), 都發(fā)現(xiàn)海洋微微型藍(lán)藻周圍存在共棲異養(yǎng)細(xì)菌, 且長期培養(yǎng)過程中添加了異養(yǎng)細(xì)菌的原綠球藻和聚球藻培養(yǎng)體系相對于無菌體系都能保持更長時間的生長[9, 29]; 對長期培養(yǎng)體系中的代謝產(chǎn)物進(jìn)行研究, 發(fā)現(xiàn)微微型藍(lán)藻產(chǎn)生的溶解性有機(jī)物可以被異養(yǎng)細(xì)菌利用, 異養(yǎng)細(xì)菌分解產(chǎn)生的無機(jī)營養(yǎng)鹽進(jìn)一步被微微型藍(lán)藻利用[30-31]。原綠球藻和聚球藻還能產(chǎn)生不同類型被稱為細(xì)菌素的次級代謝產(chǎn)物, 這是一種合成核糖體的肽, 可能在海洋微微型藍(lán)藻的信號傳導(dǎo)或化感作用中發(fā)揮潛力[32-33], 對異養(yǎng)細(xì)菌群落產(chǎn)生一定的促進(jìn)或抑制作用。因此, 相對于海洋環(huán)境中其他藻類與異養(yǎng)細(xì)菌的幾種相互作用方式, 海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用方式主要是互惠共生, 兩者之間促進(jìn)作用大于抑制作用[34]。本綜述研究海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用, 可以揭示海洋復(fù)雜環(huán)境中微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌的功能互補(bǔ)關(guān)系及代謝物流過程, 為全球海洋物質(zhì)循環(huán)的深入研究, 以及共存微生物之間的相互作用方式和對種群結(jié)構(gòu)的影響提供新的見解。

目前海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用研究主要通過共培養(yǎng)實驗進(jìn)行, 通過基因組學(xué)、蛋白質(zhì)組學(xué)以及基因敲除技術(shù)揭示探討相互作用的方式和機(jī)制。相互作用的物質(zhì)基礎(chǔ)一般需要對共培養(yǎng)體系中的代謝產(chǎn)物進(jìn)行分析, 代謝產(chǎn)物的分析主要采用質(zhì)譜方法[35]。非靶向穩(wěn)定同位素輔助的液相色譜-質(zhì)譜聯(lián)用(LCMS)方法適用于海洋微微型藍(lán)藻的代謝產(chǎn)物分析, 對聚球藻PCC7002的代謝產(chǎn)物進(jìn)行分析發(fā)現(xiàn), 主要的代謝產(chǎn)物包括氨基酸及氨基酸衍生物、糖衍生物、堿基和核苷、有機(jī)酸和二氫鞘氨醇[36], 這些產(chǎn)物可以作為異養(yǎng)細(xì)菌的營養(yǎng)來源被吸收[18]。

2 相互作用的異養(yǎng)細(xì)菌類群

在海洋水體中, 高通量測序結(jié)果顯示主要的微生物類群通常是藍(lán)藻(Cyanobacteria)、-變形桿菌(-Proteobacteria)、-變形桿菌(-Pro-ter-bac-teria)和擬桿菌(Bacteroidetes)[37]。而浮游植物藻華過程中水體的微生物優(yōu)勢類群主要包括擬桿菌中的黃桿菌()、-變形桿菌中的玫瑰桿菌()和根瘤菌()、-變形桿菌中的交替單胞菌()、浮霉菌(Planctomycetacia)、厚壁菌(Firmicute)和放線菌(Actinobacteria)等[31, 38-40]。兩者相比, 擬桿菌比例明顯增高,-變形菌和-變形菌同樣占有較大比例, 因此, 擬桿菌、-變形菌和-變形菌被認(rèn)為是與浮游微藻共存的主要異養(yǎng)細(xì)菌。在共培養(yǎng)實驗中也證實, 與原綠球藻和聚球藻共棲的異養(yǎng)細(xì)菌主要集中在以上3種細(xì)菌綱中, 黃桿菌、玫瑰桿菌和交替單胞菌是其中的主要類群(表1)。

表1 與海洋微微型藍(lán)藻共存的異養(yǎng)細(xì)菌

黃桿菌是海洋環(huán)境中重要的擬桿菌, 含有編碼-甘露糖苷酶基因, 是能水解糖苷的優(yōu)勢菌, 在浮游植物赤潮過程中是微生物“第一響應(yīng)者”, 偏好利用復(fù)雜的高分子量有機(jī)物或生物聚合物, 如藻類多糖、纖維素、甲殼素和果膠等[38-39]。玫瑰桿菌在全球海洋中分布廣泛, 被認(rèn)為是重要的生態(tài)學(xué)“通才(generalist)”[41-42], 可以利用生物聚合物和不穩(wěn)定的低分子量有機(jī)物, 包括浮游植物生長和黃桿菌生長的副產(chǎn)物, 如二甲基硫丙酸鹽(DMSP)和香草酸鹽(vanillate)等[31, 39, 41]。通過對黃桿菌和玫瑰桿菌胞內(nèi)(胞外)的蛋白質(zhì)進(jìn)行組學(xué)分析, 發(fā)現(xiàn)其含有附著/聚集的外膜黏附蛋白[38, 43], 能夠?qū)崿F(xiàn)在細(xì)胞表面的黏附, 進(jìn)而實現(xiàn)有機(jī)物的降解功能[44]。

在海洋微微型藍(lán)藻的生長過程中, 由于釋放的有機(jī)物組分存在差異, 共存微生物利用有機(jī)碳的模式不同形成對釋放有機(jī)物存在響應(yīng)和動態(tài)變化[40]。對聚球藻XM-24在培養(yǎng)過程中的有機(jī)碳濃度和優(yōu)勢異養(yǎng)細(xì)菌種群動態(tài)變化及在聚球藻表面聚集/附著細(xì)胞比例的評估分析發(fā)現(xiàn), 異養(yǎng)細(xì)菌與微微型藍(lán)藻的共棲方式主要有附著、游離以及在附著與游離兩種狀態(tài)中交替進(jìn)行的3種方式, 同時異養(yǎng)細(xì)菌能利用培養(yǎng)體系中不同的有機(jī)物, 且按豐度從高至低存在一定的連續(xù)關(guān)系(圖1)[6]: 黃桿菌是最豐富的類群, 附著在聚球藻表面, 專門降解復(fù)雜的高分子量有機(jī)物。玫瑰桿菌是培養(yǎng)體系中的第二大群體, 主要以游離生長的方式存在, 不僅利用由水解酶降解的生物聚合物, 而且吸收不穩(wěn)定的低分子量有機(jī)物, 以及來自聚球藻和黃桿菌生長的副產(chǎn)物。交替單胞菌是第三大共棲類群, 共棲方式在附著和游離狀態(tài)之間交替發(fā)生, 其表現(xiàn)出廣泛的底物偏好, 主要吸收黃桿菌和玫瑰桿菌的遺留產(chǎn)物, 與二者互補(bǔ)。

圖1 聚球藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌代謝物流動模式圖

3 相互作用的物質(zhì)基礎(chǔ)與作用機(jī)制

3.1 相互作用的物質(zhì)基礎(chǔ)

海洋生物固定的碳在海洋生態(tài)系統(tǒng)中沿食物鏈不斷循環(huán)利用, 碳的初級和次級生產(chǎn)過程主要由浮游植物和異養(yǎng)細(xì)菌完成[45]。僅在透光層(光照層)內(nèi), 初級生產(chǎn)力(約為 40 Gt C·y–1)和異養(yǎng)呼吸(約為37 Gt C·y–1)占全球海洋碳循環(huán)通量的一半以上[46]。海洋微微型藍(lán)藻貢獻(xiàn)了海洋凈初級生產(chǎn)的相當(dāng)大比例, 并在亞微米級尺度上與異養(yǎng)細(xì)菌有著密切的聯(lián)系[8], 微微型藍(lán)藻能夠外滲支持異養(yǎng)細(xì)菌生長的細(xì)胞質(zhì)多肽[47], 異養(yǎng)細(xì)菌能吸收海洋微微型藍(lán)藻滲出或溶解產(chǎn)生的溶解性有機(jī)碳(DOC)[48]。在海洋微微型藍(lán)藻和異養(yǎng)細(xì)菌共培養(yǎng)體系中, 不提供任何外源性有機(jī)碳源, 共培養(yǎng)第15 d左右兩者都能達(dá)到高細(xì)胞豐度(>108cells·mL–1)[30]。海洋微微型藍(lán)藻是兼性異養(yǎng)光合細(xì)菌, 它們一方面具有氨基酸、糖、寡肽和磷酸鹽同化基因, 能攝取簡單的有機(jī)化合物, 如氨基酸和葡萄糖[49], 另一方面能通過光合作用產(chǎn)生DOC和POC,為自身生長以及異養(yǎng)細(xì)菌提供營養(yǎng); 由于海洋微微型藍(lán)藻缺乏必要的胞外水解酶[47], 不能攝取復(fù)雜的高分子量有機(jī)物[31], 因此可能依賴異養(yǎng)細(xì)菌胞外酶的水解, 從而以互惠的方式實現(xiàn)營養(yǎng)物質(zhì)的流動及交換。

無機(jī)氮也是相互作用中的一種重要物質(zhì)。雖然不同生態(tài)位的原綠球藻和聚球藻在利用氮源上存在一定差別, 但都能在含有NH4+的培養(yǎng)基上生長良好, 并且能夠利用尿素[50]。氮缺乏的情況下, 聚球藻可以降解細(xì)胞內(nèi)氮源豐富的捕光色素蛋白藻紅蛋白, 向環(huán)境中釋放氮源[51]。在對廈門近岸微生物分解聚球藻衍生代謝產(chǎn)物的研究中發(fā)現(xiàn)[52], 微生物在整個培養(yǎng)期間介導(dǎo)了C和N代謝過程之間的耦合, 異養(yǎng)細(xì)菌快速消耗聚球藻代謝產(chǎn)物并伴隨大量NH4+產(chǎn)生, 微生物種群豐度也隨之增加。這說明在兩者之間進(jìn)行碳循環(huán)的同時氮元素也可能處于循環(huán)狀態(tài)。但是在海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌相互作用過程中對氮元素的研究較少, 氮元素的流向與循環(huán)可以作為以后的研究重點。

3.2 相互作用的作用機(jī)制

3.2.1 相互作用中異養(yǎng)細(xì)菌的有機(jī)碳來源方式

浮游植物通過光合作用合成的有機(jī)物除供給自身生長能量需要外, 最終以溶解有機(jī)物(DOM)和顆粒有機(jī)物(POM)的形式釋放到周圍環(huán)境中, 釋放的途徑主要包括主動/被動分泌、浮游動物攝食、病毒裂解和細(xì)胞衰老腐爛等[53]。釋放的有機(jī)物絕大部分可以通過異養(yǎng)細(xì)菌的“二次生產(chǎn)”進(jìn)入微食物網(wǎng)[54]。異養(yǎng)細(xì)菌對來自海洋微微型藍(lán)藻的代謝物表現(xiàn)出快速趨向性, 這種聚集現(xiàn)象稱為趨化性[55]。趨化性是海洋異養(yǎng)細(xì)菌中常見的行為[56-57], 其結(jié)果是造成異養(yǎng)細(xì)菌與浮游植物之間的距離縮減[6, 30]。趨化性在細(xì)菌-海洋微微型藍(lán)藻的相互作用中普遍存在, 影響了海洋真光層的碳和營養(yǎng)物質(zhì)循環(huán)。浮游植物釋放的化學(xué)物質(zhì)是海洋細(xì)菌產(chǎn)生趨化性的有效誘導(dǎo)劑[58-59]。海洋微微型藍(lán)藻向水體中分泌的DOC也能使異養(yǎng)細(xì)菌產(chǎn)生趨化性, 通過微流控化學(xué)趨化實驗研究, 發(fā)現(xiàn)所有異養(yǎng)細(xì)菌菌株對聚球藻產(chǎn)物都產(chǎn)生強(qiáng)烈而快速趨化行為[60]。

通過測定總有機(jī)碳(TOC)及溶解有機(jī)碳通量可以評估海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌之間的營養(yǎng)物質(zhì)流動[48, 52]?；陲@微放射自顯影結(jié)合熒光原位雜交技術(shù)(MAR-FISH)的陽性細(xì)胞百分比分析表明, 擬桿菌對海洋微微型藍(lán)藻產(chǎn)生的DOC具有極高的親和力, 在原綠球藻和聚球藻的陽性異養(yǎng)細(xì)菌群落中擬桿菌所占比例最高, 分別為65%和23%[45]。聚球藻WH8102與弧菌()的共培養(yǎng)體系, 在不添加外源有機(jī)碳的條件下可以實現(xiàn)指數(shù)生長, 此共培養(yǎng)的成功也反映了弧菌具有利用聚球藻產(chǎn)生的有機(jī)碳生存的能力[61]。培養(yǎng)實驗發(fā)現(xiàn), 聚球藻PCC7002和CCMP1334在生長過程中能向培養(yǎng)體系釋放豐富的DOC; 與異養(yǎng)細(xì)菌共培養(yǎng)20 d后, PCC7002的DOC濃度從85.7 μmol/L降至68.6 μmol/L, 減少了20%, CCMP1334的DOC濃度從75.7 μmol/L降至50.0 μmol/L, 減少了35%, 兩者均顯著降低; 且隨著DOC濃度的降低, 與聚球藻PCC7002和CCMP1334共培養(yǎng)的異養(yǎng)細(xì)菌數(shù)量分別增加了550%(從0.18×107至1.17×107個·mL–1)和850% (從0.33×107至3.16×107個·mL–1)[8]。結(jié)合以上實驗, 說明海洋微微型藍(lán)藻釋放至胞外的有機(jī)碳作為異養(yǎng)細(xì)菌的趨化動力, 使異養(yǎng)細(xì)菌靠近, 最終被異養(yǎng)細(xì)菌利用并轉(zhuǎn)化為自身的有機(jī)碳。

3.2.2 海洋微微型藍(lán)藻的生存優(yōu)勢依賴異養(yǎng)細(xì)菌的協(xié)助

大部分稀釋的原綠球藻菌株不能在平板上生長, 而與異養(yǎng)細(xì)菌共存的情況下生長效果明顯變好, 能在液體培養(yǎng)基中以稀釋培養(yǎng)物的形式生長, 也能在半固體瓊脂糖平板上形成菌落[62]。此外, 原綠球藻的全基因組序列中缺乏過氧化氫酶的編碼基因, 異養(yǎng)細(xì)菌產(chǎn)生的過氧化氫酶通過催化HOOH轉(zhuǎn)化為H2O和O2, 降解體系中的過氧化氫, 進(jìn)而避免原綠球藻受到氧化損傷。例如sp. EZ55與原綠球藻的共培養(yǎng)體系可以有效迅速地將HOOH降至零, 使原綠球藻免受氧化損傷并促進(jìn)生長[63]。海洋中HOOH的主要來源是降雨和溶解有機(jī)碳的光化學(xué)降解[64-65], 在太平洋和馬尾藻海透光層中, HOOH的濃度范圍約為0～0.2 μmol/L, 在此濃度范圍內(nèi)原綠球藻可以生長, 但若沒有輔助異養(yǎng)細(xì)菌去除海水中的HOOH, HOOH將達(dá)到原綠球藻無法生存的濃度水平(0.8 μmol/L)[63]。

在長期營養(yǎng)缺乏或能量脅迫情況下, 海洋藍(lán)藻能夠通過形成代謝活性非常低的休眠細(xì)胞而存活。實驗室培養(yǎng)的聚球藻PCC7942在氮饑餓即N濃度低于1 mmol/L, 或重金屬脅迫即Cd濃度達(dá)到2.5 μmol/L的情況下, 培養(yǎng)超過28 d左右進(jìn)入休眠期來保持存活的狀態(tài)[66-67]; 在這一過程中, 聚球藻會發(fā)生黃化現(xiàn)象, 光合作用關(guān)閉、光系統(tǒng)及蛋白質(zhì)合成活性降低、細(xì)胞葉綠素自發(fā)熒光喪失, 同時培養(yǎng)物漂白, 而發(fā)生黃化的聚球藻細(xì)胞在轉(zhuǎn)移到新的培養(yǎng)基后很難繼續(xù)存活。對原綠球藻菌株在長期黑暗脅迫實驗表明, 原綠球藻只能在35 h內(nèi)忍受光饑餓, 向共培養(yǎng)中添加交替單胞菌MIT002能使它們在黑暗中存活的時間延長了11 d[68]。原位極端營養(yǎng)限制條件下, 原綠球藻細(xì)胞較小, 能正常成長, 通過增加生物量的特異性擴(kuò)散和特定的代謝策略最小化細(xì)胞營養(yǎng)需求能夠?qū)崿F(xiàn)正常生長, 但這些生存機(jī)制在無菌培養(yǎng)中作用不顯著[69]。在氮或磷饑餓的多重壓力條件下, 通過納米二次離子質(zhì)譜儀(NanoSIMS)測定碳和氮吸收效率, 原綠球藻菌株MIT9313代謝活性降低, 會發(fā)生黃化過程, 轉(zhuǎn)移到新的無菌培養(yǎng)基后, 黃化的原綠球藻不能存活且無法再生; 同樣條件下與異養(yǎng)細(xì)菌(交替單胞菌HOT1A3)共培養(yǎng)不僅能存活數(shù)月且原綠球藻菌株轉(zhuǎn)入培養(yǎng)基后可以實現(xiàn)生長[9]。

3.2.3 海洋微微型藍(lán)藻生長吸收異養(yǎng)細(xì)菌“釋放”的營養(yǎng)物質(zhì)

海洋微食物網(wǎng)碳流循環(huán)的一個重要途徑是海洋浮游植物與異養(yǎng)細(xì)菌的相互作用。浮游植物初級生產(chǎn)釋放的碳水化合物、氨基酸、有機(jī)磷酸鹽等營養(yǎng)物質(zhì), 可以被異養(yǎng)細(xì)菌吸收利用[19]; 異養(yǎng)細(xì)菌吸收利用這些有機(jī)物后大部分通過呼吸作用返回大氣, 部分轉(zhuǎn)化為自身的生物質(zhì)碳, 還有部分被異養(yǎng)細(xì)菌代謝后轉(zhuǎn)化為無機(jī)營養(yǎng)鹽甚至小分子有機(jī)物再重新被初級生產(chǎn)者利用[30, 48]。

在經(jīng)過不提供外源有機(jī)碳和N、P充分饑餓處理后, 用NaHCO3-13C和NH4Cl-15N同位素標(biāo)記的培養(yǎng)基來培養(yǎng)原綠球藻菌株與異養(yǎng)細(xì)菌, 結(jié)果發(fā)現(xiàn)原綠球藻能吸收這兩種無機(jī)養(yǎng)分[9]。原綠球藻除了能攝取無機(jī)養(yǎng)分, 還能攝取小分子有機(jī)物, 北太平洋環(huán)流中的原綠球藻能大量吸收亮氨酸[70]; 在阿拉伯海域, 以35S標(biāo)記的蛋氨酸示蹤劑作為不穩(wěn)定含氮化合物的標(biāo)志物, 通過測定示蹤劑濃度, Zubkov 等[71]發(fā)現(xiàn), 原綠球藻在寡營養(yǎng)海域消耗有機(jī)含氮化合物, 并且負(fù)責(zé)蛋氨酸周轉(zhuǎn)(～1 nmol/L)和高達(dá)30%的蛋氨酸吸收(20 nmol/L)。同時, 原綠球藻全基因組分析也表明, 其存在氨基酸轉(zhuǎn)運系統(tǒng)[72]。在不添加外源有機(jī)碳的培養(yǎng)體系中, 聚球藻WH8102與弧菌共培養(yǎng)后, 通過基因組微陣列分析發(fā)現(xiàn), 聚球藻的轉(zhuǎn)運蛋白及光合作用相關(guān)基因明顯上調(diào); 另外, 培養(yǎng)體系中不改變磷酸鹽濃度, 參與磷酸鹽獲取和磷酸鹽脅迫反應(yīng)的基因顯著上調(diào), 說明種間相互作用對聚球藻的生理存在多重影響, 聚球藻可以利用弧菌代謝產(chǎn)生的磷酸鹽[61]; 聚球藻也可能同化DOM, 聚球藻WH8102的基因組分析發(fā)現(xiàn), 其存在與運輸氨基酸、寡肽和氰酸鹽基因的同源基因[73]: 聚球藻能吸收甘氨酸和二甲基硫丙酸鹽(DMSP)[74-75], 且作為DMSP的主要消費者, 其同化的DMSP量占原核生物總同化量的20%; 聚球藻還可以利用尿素[76]和氨基酸[77]等其他簡單有機(jī)物。

雖然海洋藍(lán)藻能通過光合作用進(jìn)行碳固定產(chǎn)生有機(jī)物, 但是不能吸收復(fù)雜的有機(jī)物, 需要輔助酶水解后才能吸收[78], 異養(yǎng)細(xì)菌產(chǎn)生的胞外水解酶可以將大分子的生物聚合物水解成小分子物質(zhì)[31]。大多數(shù)海洋有機(jī)物是以生物聚合物的形式存在于海水中, 生物聚合物是由共價鍵結(jié)合形成的較大分子量的結(jié)構(gòu)單元, 但是微生物的運輸系統(tǒng)以小于0.6 kDa分子大小輸送, 因此在微生物獲取它們之前, 必須在細(xì)胞外水解[79]。胞外酶是指附著在細(xì)菌細(xì)胞膜上的酶, 在生物聚合物水解和初始加工中起著重要作用。通過外蛋白質(zhì)組學(xué)研究發(fā)現(xiàn), 異養(yǎng)細(xì)菌中高達(dá)35%的編碼基因能水解細(xì)胞分泌的蛋白質(zhì), 包括膜連接蛋白(例如膜轉(zhuǎn)運蛋白、胞外酶或運動蛋白), 這些蛋白很容易被轉(zhuǎn)運到細(xì)胞外并在胞外蛋白質(zhì)組部分發(fā)現(xiàn)[31, 80]。對2種不同的玫瑰桿菌菌株的細(xì)胞組分進(jìn)行蛋白質(zhì)組學(xué)分析, 發(fā)現(xiàn)其胞外蛋白質(zhì)組的很大一部分參與了可利用的碳和能量來源的主動膜轉(zhuǎn)運[81-82]。

3.2.4 海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌相互作用對碳循環(huán)的幫助

顆粒有機(jī)碳(POC)以下沉顆粒的形式存在, 主要由浮游植物、細(xì)菌和無機(jī)物的絮凝物組成, 是海洋碳循環(huán)的主要組成部分。由于微微型藍(lán)藻的體積小, 缺乏天然沉降礦物(如高嶺黏土), 下沉速度慢, 因此它們在POC通量中的貢獻(xiàn)仍然不確定。在百慕大的寡營養(yǎng)海域, 沿水柱向下, 聚球藻在下沉顆粒中占有較高比例, 而原綠球藻則相反[83]。與原綠球藻相比, 聚球藻具有較高的聚集和POC輸出潛力, 且更容易形成快速沉降的顆粒。聚球藻的聚集體形成取決于粒子碰撞的次數(shù), 并隨著介質(zhì)中粒子的豐度(即細(xì)胞數(shù))和黏性系數(shù)(即碰撞后細(xì)胞保持附著的概率)的增加凝聚作用增強(qiáng)。Cruz和Neuer[2]的研究表明, 與直鏈菌的共培養(yǎng)體系中, 異養(yǎng)細(xì)菌的存在使培養(yǎng)基中含有更多顆粒, 其與微微型藍(lán)藻大小相似, 增加了培養(yǎng)基中顆粒碰撞的頻率, 使微微型藍(lán)藻的聚集增強(qiáng)。TEP是透明的胞外聚合物顆粒, 主要由酸性多糖組成的有機(jī)顆粒[84], 被認(rèn)為是海洋中生物碳泵的關(guān)鍵成分[85-86]。異養(yǎng)細(xì)菌對聚球藻與原綠球藻聚集的影響是通過 TEP介導(dǎo)的兩種不同方式: 聚球藻的聚集增強(qiáng)是由于異養(yǎng)細(xì)菌對聚球藻產(chǎn)生的TEP的修飾; 原綠球藻的聚集增強(qiáng)是由于異養(yǎng)細(xì)菌產(chǎn)生的TEP使顆粒黏性增強(qiáng)而增加聚集(圖2)。而異養(yǎng)細(xì)菌在TEP的產(chǎn)生和原綠球藻和聚球藻的聚集中的特殊作用目前還沒有相關(guān)結(jié)論, 需要通過將每種微微型藍(lán)藻與代表性的異養(yǎng)分離株共同培養(yǎng)來闡明。

圖2 異養(yǎng)細(xì)菌產(chǎn)生的TEP對海洋微微型藍(lán)藻的修飾作用

4 結(jié)論與展望

海洋微微型藍(lán)藻是遍布全球海洋的重要初級生產(chǎn)者, 與共棲異養(yǎng)細(xì)菌構(gòu)成了海洋微食物網(wǎng)的重要組成部分, 兩者相互依存, 其相互作用關(guān)系的研究具有重要意義。相互作用的異養(yǎng)細(xì)菌譜系主要集中在黃桿菌、玫瑰桿菌及交替單胞菌, 它們不僅共棲方式不同, 而且通過不同的碳利用模式將藍(lán)藻產(chǎn)生的有機(jī)碳轉(zhuǎn)化為生物質(zhì)碳, 從而對藍(lán)藻產(chǎn)生的有機(jī)碳做出快速響應(yīng)。同時, 異養(yǎng)細(xì)菌能為藍(lán)藻提供必要的有機(jī)營養(yǎng)物及再礦化釋放的無機(jī)質(zhì); 與原綠球藻共棲的異養(yǎng)細(xì)菌, 不僅能使原綠球藻免受過氧化氫的毒害, 還能維持其在長期營養(yǎng)脅迫下的生存, 共棲異養(yǎng)細(xì)菌產(chǎn)生的TEP能協(xié)助微微型藍(lán)藻加速下沉, 有助于形成POC絮凝, 是海洋生態(tài)系統(tǒng)中碳循環(huán)的重要途徑。

由于海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌之間的相互作用方式復(fù)雜多樣, 基于目前的研究結(jié)果仍無法準(zhǔn)確說明兩者之間的相互作用關(guān)系及機(jī)制, 未來的研究內(nèi)容主要包括: (1) 聚球藻和原綠球藻已經(jīng)證實存在轉(zhuǎn)運蛋白編碼基因, 能夠利用共培養(yǎng)體系中的有機(jī)營養(yǎng)物質(zhì), 可以采用分子生物學(xué)中基因操作的方法驗證相關(guān)蛋白的功能, 研究海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌的功能互補(bǔ)及代謝物流過程; (2) 海洋微微型藍(lán)藻釋放不同組成特征的初級產(chǎn)物, 這些產(chǎn)物能夠影響異養(yǎng)細(xì)菌群落的種群結(jié)構(gòu), 從而產(chǎn)生生態(tài)位和生物地化循環(huán)特征, 通過宏基因組學(xué)及代謝組學(xué)的方法對不同環(huán)境條件微微型藍(lán)藻和異養(yǎng)細(xì)菌的共培養(yǎng)實驗研究海洋微微型藍(lán)藻代謝產(chǎn)物對原始海洋微生物類群的影響, 論證其對微生物群落變化的生物影響作用及其對生態(tài)環(huán)境可能產(chǎn)生的反饋; (3) 海洋微微型藍(lán)藻與異養(yǎng)細(xì)菌相互作用中的的物質(zhì)交換是微食物網(wǎng)的基礎(chǔ), 揭示微微型藍(lán)藻初級生產(chǎn)產(chǎn)物經(jīng)共棲異養(yǎng)細(xì)菌降解過程對微食物網(wǎng)的影響也是后期研究的重點。通過對以上內(nèi)容的研究可以深入闡明海洋微微型藍(lán)藻與共棲異養(yǎng)細(xì)菌相互作用的方式、機(jī)制及影響要素, 為系統(tǒng)研究海洋生態(tài)系統(tǒng)的物質(zhì)循環(huán)和能量輸送提供科學(xué)依據(jù)和理論支撐。

[1] AZAM F, FENCHEL T, FIELD J G, et al. The ecological role of water-column microbes in the sea[J]. Marine Ecology, 1983, 10: 257-263.

[2] CRUZ B N, NEUER S. Heterotrophic bacteria enhance the aggregation of the marine picocyanobacteriaand[J]. Front in Microbiology, 2019, 10(1864): 1-11.

[3] DURAND M D, OLSON R J, CHISHOLM S W. Phytoplankton population dynamics at the Bermuda Atlantic Time-series station in the Sargasso Sea[J]. Deep Sea Research PartⅡ, 2001, 48(8/9): 1983-2003.

[4] MALFATTI F, AZAM F. Atomic force microscopy reveals microscale networks and possible symbioses among pelagic marine bacteria[J]. Aquatic Microbial Ecology, 2009, 58(1): 1-14.

[5] MOORE L R, COE A, ZINSER E R, et al. Culturing the marine cyanobacterium[J]. Limnology and Oceanography, 2007, 5(10): 353-362.

[6] ZHENG Q, WANG Y, XIE R, et al. Dynamics of heterotrophic bacterial assemblages withincultures[J]. Applied Environmental Microbiology, 2018, 84(3): AEM.01517-17.

[7] THOMPSON H F, SUMMERS S, YUECEL R, et al. Hydrocarbon-degrading bacteria found tightly associated with the 50?70 μm cell-size population of eukaryotic phytoplankton in surface waters of a Northeast Atlantic region[J]. Microorganisms, 2020, 8(1955): 1-16.

[8] ZHANG Z, TANG L, LIANG Y, et al. The relationship between twostrains and heterotrophic bacterial communities and its associated carbon flow[J]. Journal of Applied Phycology, 2021, 33(2): 953-966.

[9] ROTH-ROSENBERG D, AHARONOVICH D, LUZZATTO- KNAAN T, et al.cells rely on microbial interactions rather than on chlorotic resting stages to survive long-term nutrient starvation[J]. mBio, 2020, 11(4): e01846-20.

[10] RAAIJMAKERS J M, PAULITZ T C, STEINBERG C, et al. The rhizosphere: a playground and battlefield for soilborne pathogens and beneficial microorganisms[J]. Plant and Soil, 2008, 321(1/2): 341-361.

[11] 周文杰, 呂德國, 秦嗣軍. 植物與根際微生物相互作用關(guān)系研究進(jìn)展[J]. 吉林農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報, 2016, 38(3): 253-260.

ZHOU Wenjie, LV Deguo, QIN Sijun. Research progress in interaction between plant and rhizosphere microorganism[J]. Journal of Jilin Agricultural University, 2016, 38(3): 253-260.

[12] FLOMBAUM P, GALLEGOS J L, GORDILLO R A, et al. Present and future global distributions of the marine Cyanobacteriaand[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2013, 110(24): 9824-9829.

[13] JOHNSON P W, SIEBURTH J M J L, OCEANOGRAPHY. Chroococcoid cyanobacteria in the sea: A ubiquitous and diverse phototrophic biomass[J]. Limnology and Oceanography, 1979, 24(5): 928-935.

[14] WATERBURY J B, WATSON S W, VALOIS F W, et al. Biological and ecological characterization of the marine unicellular cyanobacterium[J]. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, 1986, 214: 71-120.

[15] PARTENSKY F, BLANCHOT J, VAULOT D. Differential distribution and ecology ofandin oceanic waters: a review[M]//Charpy L and Larkum A W D. Marine Cyanobacteria. Bulletin de l’Institut océanographique, Monaco Numéro spécial 19, 1999: 457-475.

[16] KHAN A, DING Z T, ISHAQ M, et al. Applications of beneficial plant growth promoting rhizobacteria and mycorrhizae in rhizosphere and plant growth: A review[J]. International Journal of Agricultural and Biological Engineering, 2020, 13(5): 199-208.

[17] 李蕓, 劉發(fā)龍, 王巧晗, 等. 藻際微環(huán)境中藻體與微生物相互作用[J]. 河北漁業(yè), 2019(3): 43-48.

LI Yun, LIU Falong, WANG Qiaohan, et al. The Interaction between algae and microorganisms in the phycosphere[J]. Hebei Fisheries, 2019(3): 43-48.

[18] 白潔, 易齊濤, 李佳霖. 海洋異養(yǎng)細(xì)菌對小球藻生長和無機(jī)營養(yǎng)鹽吸收的影響研究[J]. 海洋科學(xué), 2009, 33(11): 6-10.

BAI Jie, YI Qitao, LI Jialin. The effect ofgro-w-th and inorganic nutrients absorption by marine heterotrophic bateria[J]. Marine Sciences, 2009, 33(11): 6-10.

[19] 周文禮, 肖慧, 王悠, 等. 小球藻與 2 株藻際異養(yǎng)細(xì)菌相互作用的研究[J]. 北京理工大學(xué)學(xué)報, 2008, 28(7): 643-647.

ZHOU Wenli, XIAO Hui, WANG You, et al. A Study on the Interaction Between Chlorella Vulgaris and Heterotrophic Bacteria in Phycosphere[J]. Transactions of Beijing Institute of Technology, 2008, 28(7): 643-647.

[20] JIAO N Z, HERNDL G J, HANSELL D A, et al. Microbial production of recalcitrant dissolved organic matter: long-term carbon storage in the global ocean[J]. Nature Reviews Microbiology, 2010, 8(8): 593-599.

[21] BIDLE K D, FALKOWSKI P G. Cell death in planktonic, photosynthetic microorganisms[J]. Nature Reviews Microbiology, 2004, 2(8): 643-655.

[22] MAYALI X, AZAM F. Algicidal bacteria in the sea and their impact on algal blooms[J]. Journal of Eukaryotic Microbiology, 2004, 51(2): 139-144.

[23] SHILO M. Lysis of blue-green algae by myxobacter[J]. Journal of Bacteriology, 1970, 104(1): 453-461.

[24] RIZZO L, FRASCHETTI S, ALIFANO P, et al. Association ofcommunity with the Atlantic Mediterranean invasive alga[J]. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, 2016, 475: 129-136.

[25] FUQUA W C, WINANS S C, GREENBERG E P. Quorum sensing in Bacteria: the LuxR-LuxI family of cell density-responsive transcriptional regulatorst[J]. Journal of Bacteriology, 1994, 176(2): 269-275.

[26] SCHAUDER S, BASSLER B L. The languages of bacte-ria[J]. Genes & Development, 2001, 15(12): 1468-1480.

[27] NATRAH F M I, KENMEGNE M M, WIYOTO W, et al. Effects of micro-algae commonly used in aquaculture on acyl-homoserine lactone quorum sensing[J]. Aquaculture, 2011, 317(1/4): 53-57.

[28] WILLIAMS P. Quorum sensing, communication and cross-kingdom signalling in the bacterial world[J]. Microbiology, 2007, 153(12): 3923-3838.

[29] KAUR A, HERNANDEZ-FERNAUD J R, AGUILO- FERRETJANS M D M, et al. 100 Days of marineinteraction: A detailed analysis of the exoproteome[J]. Environmental Microbiology, 2018, 20(2): 785-799.

[30] CHRISTIE-OLEZA J A, SOUSONI D, LLOYD M, et al. Nutrient recycling facilitates long-term stability of marine microbial phototroph-heterotroph interactions[J]. Nature Microbiology, 2017, 2: 17100.

[31] CHRISTIE-OLEZA J A, SCANLAN D J, ARMENGAUD J. “You produce while I clean up”, a strategy revealed by exoproteomics duringinteractions[J]. Proteomics, 2015, 15(20): 3454-3462.

[32] LI B, SHER D, KELLY L, et al. Catalytic promiscuity in the biosynthesis of cyclic peptide secondary metabolites in planktonic marine cyanobacteria[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences, 2010, 107(23): 10430- 10435.

[33] AHARONOVICH D, SHER D. Transcriptional respon-se ofto co-culture with a marine: differences between strains and the involvement of putative infochemicals[J]. The ISME Journal, 2016, 10: 2892-2906.

[34] SHER D, THOMPSON J W, KASHTAN N, et al. Response ofecotypes to co-culture with diverse marine bacteria[J]. The ISME Journal, 2011, 5: 1125-1132.

[35] GARCIA D E, BAIDOO E E, BENKE P I, et al. Separation and mass spectrometry in microbial metabolomi-cs[J]. Current Opinion in Microbiology, 2008, 11(3): 233-239.

[36] GOMEZ-BAENA G, LOPEZ-LOZANO A, GIL-MARTINEZJ, et al. Glucose uptake and its effect on gene expression in[J]. PLoS One, 2008, 3(10): e3416.

[37] WILLIAMS T J, WILKINS D, LONG E, et al. The role of planktonicin processing algal organic matter in coastal East Antarctica revealed using metagenomics and metaproteomics[J]. Environmental Microbiology, 2013, 15(5): 1302-1317.

[38] KIRCHMAN D L. The ecology ofin aquatic environments[J]. FEMS Microbiology Ecology 2002, 39(2): 91-100.

[39] TEELING H, FUCHS B M, BECHER D, et al. Substrate- controlled succession of marine bacterioplankton populations induced by a phytoplankton bloom[J]. Science, 2012, 336(6081): 608-611.

[40] BUCHAN A, LECLEIR G R, GULVIK C A, et al. Master recyclers: features and functions of bacteria associated with phytoplankton blooms[J]. Nature Reviews Microbiology, 2014, 12(10): 686-698.

[41] MOU X Z, SUN S L, EDWARDS R A, et al. Bacterial carbon processing by generalist species in the coastal ocean[J]. Nature, 2008, 451(7179): 708-711.

[42] NEWTON R J, GRIFFIN L E, BOWLES K M, et al. Genome characteristics of a generalist marine bacterial lineage[J]. The ISME Journal, 2010, 4: 784-798.

[43] BUCHAN A, GONZALEZ J M, MORAN M A. Overview of the marine roseobacter lineage[J]. Applied Environmental Microbiology, 2005, 71(10): 5665-5677.

[44] ZHENG Q, LU J Y, WANG Y, et al. Genomic reconstructions and potential metabolic strategies of generalist and specialist heterotrophic bacteria associated with an estuaryculture[J]. FEMS Microbiology Ecology, 2019, 95(3): 1-13.

[45] SARMENTO H, GASOL J M. Use of phytoplankton- derived dissolved organic carbon by different types of bacterioplankton[J]. Environmental Microbiology, 2012, 14(9): 2348-2360.

[46] GIORGIO P A D, DUARTE C M. Respiration in the open ocean[J]. Nature, 2002, 420: 379-384.

[47] CHRISTIE-OLEZA J A, ARMENGAUD J, GUERIN P, et al. Functional distinctness in the exoproteomes of marine[J]. Environmental Microbiology, 2015, 17(10): 3781-3794.

[48] GASOL J M, PINHASSI J, ALONSO-SáEZ L, et al. Towards a better understanding of microbial carbon flux in the sea[J]. Aquatic Microbial Ecology, 2008, 53: 21-38.

[49] YELTON A P, ACINAS S G, SUNAGAWA S, et al. Glo-bal genetic capacity for mixotrophy in marine picocyanobacteria[J]. The ISME Journal, 2016, 10: 2946-2957.

[50] LISA R. MOORE, ANTON F. POST, GABRIELLE ROCAP,et al. Utilization of different nitrogen sources by the marine cyanobacteriaand[J]. Limnology and Oceanography, 2002, 47(4): 989-996.

[51] WYMAN M, GREGORY R, CARR N J S. Novel role for phycoerythrin in a marine cyanobacterium,strain DC2[J]. Science, 1985, 230(4727): 818-820.

[52] XIE R, WANG Y, CHEN Q, et al. Coupling between carbon and nitrogen metabolic processes mediated by coastal microbes in-derived organic matter addition incubations[J]. Frontiers in Microbiology, 2020, 11(1041): 1-15.

[53] MUHLENBRUCH M, GROSSART H P, EIGEMANN F, et al. Mini-review: Phytoplankton-derived polysaccharides in the marine environment and their interactions with heterotrophic bacteria[J]. Environmental Microbiology, 2018, 20(8): 2671-2685.

[54] ANTHONY F. MICHAELS, SILVER M W. Primary pro-duction, sinking fluxes and the microbial food web[J]. Deep-Sea Research, 1988, 35(4): 473-490.

[55] SEYMOUR J R, AHMED T, DURHAM W M, et al. Che-motactic response of marine bacteria to the extracellular products ofand[J]. Aquatic Microbial Ecology, 2010, 59: 161-168.

[56] PAULSEN M L, DORé H, GARCZAREK L, et al.in the Atlantic gateway to the Arctic Ocean[J]. Frontiers in Maine Science, 2016, 3(191): 1-14.

[57] PITTERA J, HUMILY F, THOREL M, et al. Connecting thermal physiology and latitudinal niche partitioning in marine[J]. The ISME Journal, 2014, 8: 1221-1236.

[58] SOHM J A, AHLGREN N A, THOMSON Z J, et al. Co- occurringecotypes occupy four major oceanic regimes defined by temperature, macronutrients and iron[J]. The ISME Journal, 2016, 10: 333-345.

[59] MILLER T R, HNILICKA K, DZIEDZIC A, et al. Che-motaxis ofsp. strain TM1040 toward dino-flagellate products[J]. Applied and Environmental Microbiology, 2004, 70(8): 4692-4701.

[60] BERTLISSON S, BERGLUND O, PULLIN M J, et al. Release of dissolved organic matter by[J]. Vie et Milieu, 2005, 55(3/4): 225-232.

[61] TAI V, PAULSEN I T, PHILLIPPY K, et al. Whole-genome microarray analyses ofinteractions[J]. Environmental Microbiology, 2009, 11(10): 2698-2709.

[62] MORRIS J J, KIRKEGAARD R, SZUL M J, et al. Facilitation of robust growth ofcolonies and dilute liquid cultures by “helper” heterotrophic bacteria[J]. Applied Environmental Microbiology, 2008, 74(14): 4530-4534.

[63] MORRIS J J, JOHNSON Z I, SZUL M J, et al. Dependence of the cyanobacteriumon hydrogen peroxide scavenging microbes for growth at the ocean’s surface[J]. PLoS One, 2011, 6(2): e16805.

[64] LOES J.A. GERRINGA, MICHA J.A. RIJKENBERG, KLAAS R. TIMMERMANS, et al. The influence of solar ultraviolet radiation on the photochemical production of H2O2in the equatorial Atlantic Ocean[J]. Journal of Sea Research, 2004, 51: 3-10.

[65] HANSON A K，TINDALE N W, ABDEL-MOATI M A R. An Equatorial Pacific rain event: influence on the distribution of iron and hydrogen peroxide in surface waters[J]. Marine Chemistry, 2001, 75: 69-88.

[66] SAUER J, SCHREIBER U, SCHMID R, et al. Nitrogen starvation-induced chlorosis inPCC 7942. low-level photosynthesis as a mechanism of long-term survival[J]. Plant Physiology, 2001, 126: 233-243.

[67] SELIM K A, HAFFNER M. Heavy metal stress alters the response of the unicellular cyanobacteriumPCC 7942 to nitrogen starvation[J]. Life, 2020, 10(275): 1-8.

[68] COE A, GHIZZONI J, LEGAULT K, et al. Survival ofin extended darkness[J]. Limnology and Oceanography, 2016, 61(4): 1375-1388.

[69] READ R W, BERUBE P M, BILLER S J, et al. Nitrogen cost minimization is promoted by structural changes in the transcriptome of N-deprivedcells[J]. The ISME Journal, 2017, 11: 2267-2278.

[70] CHURCH M J, DUCKLOW H W, KARL D M J A, et al. Light dependence of [3H] leucine incorporation in the oligotrophic North Pacific Ocean[J]. Applied Enivernmental Microbiology, 2004, 70(7): 4079-4087.

[71] ZUBKOV M V, FUCHS B M, TARRAN G A, et al. High rate of uptake of organic nitrogen compounds bycyanobacteria as a key to their dominance in oligotrophic oceanic waters[J]. Applied Environmen-tal Microbiology, 2003, 69(2): 1299-1304.

[72] ROCAP G, LARIMER F W, LAMERDIN J, et al. Genome divergence in twoecotypes reflects oceanic niche differentiation[J]. Nature, 2003, 424: 1042-1047.

[73] PALENIK B, BRAHAMSHA B, LARIMER F, et al. The genome of a motile marine[J]. Nature, 2003, 424: 1037-1042.

[74] MALMSTROM R R, KIENE R P, VILA M, et al. Dimethylsulfoniopropionate (DMSP) assimilation byin the Gulf of Mexico and northwest Atlantic Ocean[J]. Limnology and Oceanography, 2005, 50(6): 1924-1931.

[75] VILA-COSTA M, SIMóR, HARADA H, et al. Dime-thy-lsulfoniopropionate uptake by marine phytoplankton[J]. Science, 2006, 314(5799): 652-654.

[76] COLLIER J L, BRAHAMSHA B, PALENIK B J M. The marine cyanobacteriumsp. WH7805 requi-res urease (urea amiohydrolase, EC 3.5. 1.5) to utilize urea as a nitrogen source: molecular-genetic and bioche-mical analysis of the enzyme[J]. Microbiology, 1999, 145: 447-459.

[77] CHEN T H, CHEN T L, HUNG L M, et al. Circadian rhythm in amino acid uptake byRF-1[J]. Plant Physiol, 1991, 97: 55-59.

[78] EILER A. Evidence for the ubiquity of mixotrophic bacteria in the upper ocean: implications and consequen-ces[J]. Applied Environmental Microbiology, 2006, 72(12): 7431- 7437.

[79] WEISS M, ABELE U, WECKESSER J, et al. Molecular architecture and electrostatic properties of a bacterial porin[J]. Science, 1991, 254(5038): 1627-1630.

[80] ARMENGAUD J, CHRISTIE-OLEZA J A, CLAIR G, et al. Exoproteomics: exploring the world around biological systems[J]. Expert Review of Proteomics, 2012, 9(5): 561- 575.

[81] CHRISTIE-OLEZA J A, PINA-VILLALONGA J M, BOSCH R, et al. Comparative proteogenomics of twelveexoproteomes reveals different adaptive strategies among these marine bacteria[J]. Molecular & Cellular Proteomics, 2012, 11(2): M111.013110.

[82] CHRISTIE-OLEZA J A, ARMENGAUD J. In-depth ana-lysis of exoproteomes from marine bacteria by shotgun liquid chromatography-tandem mass spectrometry: theDSS-3 case-study[J]. Marine Drugs, 2010, 8: 2223-2239.

[83] AMACHER J, NEUER S, LOMAS M. DNA-based molecular fingerprinting of eukaryotic protists and cyanobacteria contributing to sinking particle flux at the Bermuda Atlantic time-series study[J]. Deep Sea Research Part II, 2013, 93: 71-83.

[84] PASSOW U, ALLDREDGE A L. Distribution, size and bacterial colonization of transparent exopolymer particles (TEP) in the ocean[J]. Marine Ecology Progress Series, 1994, 113: 185-198.

[85] RIEBESELL U, SCHULZ K G, BELLERBY R, et al. Enhanced biological carbon consumption in a high CO2ocean[J]. Nature, 2007, 450: 545-548.

[86] CORREGE T, GAGAN M K, BECK J W, et al. Inter-de-cadal variation in the extent of South Pacific tropical waters during the Younger Dryas event[J]. Nature, 2004, 428: 927-929.

Advances in the interactions between marine picocyanobacteria and heterotrophic bacteria

ZHOU Yu-ting1, 2, LI Jia-lin1, 3, ZHAO Zhen-jun2, QIN Song1, 3

(1. Key Lab of Coastal Biology and Biological Resource Conservation, Yantai Institute of Coastal Zone Research, Chinese Academy of Sciences, Yantai 264003, China; 2. College of Life Sciences, Yantai University, Yantai 264005, China; 3. Center for Ocean Mega-Science, Chinese Academy of Sciences, Qingdao 266071, China)

Algae–bacteria interaction is among the key areas in marine ecology. Marine picocyanobacteria are ubiquitous primary producers in the aquatic habitat; they play vital roles in global carbon cycles and microbial food webs.andare the two most important genera of marine picocyanobacteria. Through field and culture research, complicated interactions between cyanobacteria and heterotrophic bacteria were verified. The material basis of their interactions includes organic carbon, vitamins, amino acids, and inorganic nutrients, which is mainly through reciprocal symbiosis. Marine picocyanobacteria provide great sources of organic carbon for heterotrophic bacteria through primary production. Consecutively, heterotrophic bacteria release inorganic nutrients through mineralization for absorption by picocyanobacteria. These crucial interactions guarantee the survival of picocyanobacteria. In this study, the main interactions between marine picocyanobacteria and heterotrophic bacteria were summarized. Additionally, the concerned problems for future research were put forward for further understanding of their ecological functions.

marine picocyanobacteria;;; heterotrophic bacteria; bacteria-algae interaction

Aug. 5, 2021

Q89

A

1000-3096(2022)04-0123-10

10.11759/hykx20210805002

2021-08-05;

2021-09-15

中國科學(xué)院海洋大科學(xué)研究中心重點部署項目(COMS2020Q09)

[Key Deployment Project of Centre for Ocean Mega Science, Chinese Academy of Sciences, No. COMS2020Q09]

周玉婷(1995—), 女, 山東威海人, 碩士研究生, 研究方向為分子生態(tài), E-mail: zhouyt2020@s.ytu.edu.cn; 李佳霖(1980—),通信作者, 博士, 副研究員, 主要從事環(huán)境科學(xué)與微型生物生態(tài)學(xué)研究, E-mail: jlli@yic.ac.cn

(本文編輯: 趙衛(wèi)紅)