曹伊凡 尚國(guó)珍 李文靖 楊元罡 吳彤 朱亞輝 邊疆暉 張瑞強(qiáng) 張同作 趙新全

(1 中國(guó)科學(xué)院西北高原生物研究所，高原生物適應(yīng)與進(jìn)化重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，西寧810001)(2 青海省動(dòng)物生態(tài)基因組學(xué)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，西寧810001)(3 中國(guó)科學(xué)院大學(xué)，北京100049)(4 青海大學(xué)農(nóng)牧學(xué)院，西寧 810016)

動(dòng)物集群有利于降低其被捕食的風(fēng)險(xiǎn)(Parrish and Edelstein-Keshet,1999)，但同時(shí)也會(huì)增加寄生蟲(chóng)病傳播和感染的風(fēng)險(xiǎn)(Milneret al.,2013;Brennanet al.,2016)。研究表明，妊娠后期和哺乳期的動(dòng)物個(gè)體因增加對(duì)繁殖投入的能量分配而降低對(duì)寄生蟲(chóng)的免疫抑制力，使宿主有更高的寄生蟲(chóng)卵排出(Tembelyet al.,1998;Coop and Kyriazakis,1999;Walleret al.,2004;Huntleyet al.,2004;Mandonnetet al.,2005;Beasleyet al.,2010)，而臨產(chǎn)期動(dòng)物高密度的聚集將加劇蟲(chóng)卵和幼蟲(chóng)對(duì)棲息地的污染(Thamsborget al.,1998;Santinet al.,2004)，進(jìn)而增加寄生蟲(chóng)在群體內(nèi)的傳播強(qiáng)度及個(gè)體感染風(fēng)險(xiǎn)(Folstadet al.,1991)。寄生蟲(chóng)常以隱蔽的方式影響宿主健康，尤其在食物匱乏的季節(jié)，胃腸道寄生線蟲(chóng)除了吸收營(yíng)養(yǎng)，還破壞宿主的胃腸道黏膜，影響宿主對(duì)食物營(yíng)養(yǎng)的吸收，以致新生宿主發(fā)育受阻(Holmes,1987;Arneberget al.,1996;Fox,1997;Coop and Kyriazakis,1999;Forbeset al.,2000;Samuelet al.,2001;Stienet al.,2002)，導(dǎo)致繼發(fā)感染(Arneberget al.,1996;Irvineet al.,2006)，大規(guī)模的寄生蟲(chóng)傳播、感染可致宿主種群崩潰(Gulland,1992)。寄生于腸道的艾美耳屬(Ei-meria)球蟲(chóng)可導(dǎo)致宿主貧血、腹瀉、消瘦，嚴(yán)重可導(dǎo)致新生宿主大批死亡(Penninget al.,1971;Pout and Catchpole,1974)。

藏羚(Pantholops hodgsonii)是青藏高原特有動(dòng)物，主要生活于海拔4 100～5 200 m 的荒漠草原、荒漠草甸草原和高原草原等生境。根據(jù)目前藏羚主要的棲息地，可將其分為西藏羌塘、青?？煽晌骼?、青海三江源和新疆阿爾金山等地理種群(楊奇森等，2005)。雌性藏羚具有集群產(chǎn)羔的生物學(xué)特性，可可西里卓乃湖地區(qū)是其重要集群產(chǎn)羔地，每年6 月上旬到7 月上旬集群在此(連新明等，2005;Schalleret al.,2006;Xuet al.,2006；武永華，2007；吳曉民和張洪峰，2011;Karinaet al.,2017)，6 月24 日至7 月5 日為其集群產(chǎn)羔期(王艷萍，2005；陳家瑞等，2016)，這種在較短時(shí)間和一定空間內(nèi)的高密度聚集，使處于臨產(chǎn)期的雌性藏羚有更多的寄生蟲(chóng)卵排出。藏羚糞便中攜帶的胃腸道寄生蟲(chóng)卵包含12 屬：毛首屬線蟲(chóng)(Trichurissp.)、斯氏屬線蟲(chóng)(Skrjabinemasp.)、奧斯特屬線蟲(chóng)(Ostertagiasp.)、毛園屬線蟲(chóng)(Trichostrongylussp.)、仰口屬線蟲(chóng)(Bunostomumsp.)、食道口屬線蟲(chóng)(Oesophagostomumsp.)、細(xì)頸屬線蟲(chóng)(Nemato-dirussp.)、馬歇爾屬線蟲(chóng)(Marshallagiasp.)、類園屬線蟲(chóng)(Strongyloidessp.)、莫尼茨屬絳蟲(chóng)(Monieziasp.)、網(wǎng)尾屬(Dictyocaulussp.) 幼蟲(chóng)和艾美耳屬球蟲(chóng)(Caoet al.,2020)。其中藏羚艾美耳球蟲(chóng)(Eimeria pantholopensis) 和五道梁艾美耳球蟲(chóng)(E.wudaoliangensis)，毛園屬、馬歇爾屬和細(xì)頸屬線蟲(chóng)卵是藏羚產(chǎn)羔期間感染率高的優(yōu)勢(shì)種屬(Caoet al.,2020)。這幾種均為單宿主寄生蟲(chóng)種(又稱土源性寄生蟲(chóng))，發(fā)育過(guò)程僅需要一個(gè)宿主完成其寄生生活，蟲(chóng)卵隨宿主糞便排出體外，在自然界適宜的溫、濕度下發(fā)育成感染性蟲(chóng)卵或幼蟲(chóng)，宿主采食了被蟲(chóng)卵或幼蟲(chóng)污染的草和飲水而感染。如艾美耳屬球蟲(chóng)的生活史需在外界適宜的溫、濕度條件下，發(fā)育為具有感染性的孢子化卵囊而感染宿主，線蟲(chóng)卵需發(fā)育到第三期幼蟲(chóng)(L3)，才能感染宿主(Anderson and Levine,1966;O’Connoret al.,2006)。研究發(fā)現(xiàn)外界溫、濕度對(duì)宿主糞便寄生蟲(chóng)卵孵化至感染期有重要影響(Anderson and Levine,1966;Graatet al.,1994;Rossanigo and Gruner,1995;O’Connoret al.,2006;Van Dijk and Morgan,2008;Lassenet al.,2014)。

藏羚集群產(chǎn)羔，使產(chǎn)羔地糞便數(shù)量增加，寄生蟲(chóng)卵數(shù)量隨之增加，從而導(dǎo)致產(chǎn)羔區(qū)域內(nèi)牧草和水源被污染，由此假設(shè)產(chǎn)羔地可能是藏羚集群產(chǎn)羔傳播和感染胃腸道寄生蟲(chóng)病的風(fēng)險(xiǎn)中心。在長(zhǎng)期的進(jìn)化過(guò)程中，宿主可通過(guò)改變其覓食行為策略來(lái)降低感染寄生蟲(chóng)病的風(fēng)險(xiǎn)，通過(guò)回避其排泄的新鮮糞便減少侵襲性幼蟲(chóng)的感染(Gruner and Sauve,1982;Cooperet al.,2000;Van der Walet al.,2000;Hutchingset al.,2000,2010;Brambillaet al.,2013)，宿主離開(kāi)產(chǎn)羔地的遷徙行為可減少皮蠅(Hypoderma tarandi) 幼蟲(chóng)的感染率(Folstadet al.,1991)。雌性藏羚每年集群到產(chǎn)羔地產(chǎn)羔及產(chǎn)羔后快速回遷(Schalleret al.,2006；武永華，2007；吳曉民和張洪峰，2011)，可能與其回避寄生蟲(chóng)感染風(fēng)險(xiǎn)有關(guān)(Schalleret al.,2006)。

本研究依據(jù)外界溫、濕度是宿主糞便寄生蟲(chóng)卵孵化至感染期的重要限制因子，低溫、干燥影響寄生蟲(chóng)卵囊發(fā)育(Anderson and Levine,1966;Graatet al.,1994;Rossanigo and Gruner,1995;O’Connoret al.,2006;Van Dijk and Morgan,2008;Lassenet al.,2014)。通過(guò)在可可西里卓乃湖產(chǎn)羔地建立微氣候觀測(cè)儀記錄藏羚在此停留期間該區(qū)域內(nèi)的氣溫和濕度，探討藏羚糞便優(yōu)勢(shì)蟲(chóng)卵發(fā)育到感染期所需要的時(shí)間，以及糞便放置近一年，可能存活蟲(chóng)卵或幼蟲(chóng)數(shù)量，旨在揭示卓乃湖產(chǎn)羔地是否會(huì)增加集群藏羚傳播和感染胃腸道寄生蟲(chóng)病的風(fēng)險(xiǎn)。

1 研究方法

1.1 氣候因子數(shù)據(jù)收集

在距卓乃湖保護(hù)站約400 m，海拔4 773 m，北緯35°29′12″，東經(jīng)91°58′18″的位置，距地面0.5 m處建立溫濕度微氣候觀測(cè)儀Em50 (Decagon Devices,Inc Washington USA)。依據(jù)藏羚6 月上旬到達(dá)產(chǎn)羔地和7 月上旬離開(kāi)產(chǎn)羔地的行為特征(武永華，2006)，設(shè)置溫濕度記錄日期為2018 年6 月9日至7月14日，期間頻次為每30 min采集1次。

1.2 新鮮糞便的收集與處理

2018 年6 月9 日09: 00，在海拔4 770 m，北緯35°29′30″，東經(jīng)91°58′12″ 處發(fā)現(xiàn)55 只雌性藏羚。等待藏羚群離開(kāi)后，共采集新鮮糞便49 份。將49 份糞樣充分混合后，隨機(jī)抽取25～ 30 粒置于1 個(gè)直徑160 mm、高度60 mm 的PVC 圓圈內(nèi)，防止風(fēng)和雨水沖走糞樣以及幼蟲(chóng)，共計(jì)42 個(gè)PVC 糞樣圈。分別在第10 天、第15 天、第20 天、第25 天、第30 天和第35 天的09:00 各 收 集7 份 糞樣和與其一一對(duì)應(yīng)的糞便周圍草樣及其表層土樣(Hoaret al.,2012)，各置于50 mL 的離心管中。本研究收集的糞樣、草樣和土樣均加入10%甲醛溶液固定(Gadelhaqet al.,2018)，管口用封口膜封口擰緊瓶蓋保存，管上用記號(hào)筆記錄采集時(shí)間和編號(hào)。

1.3 寄生蟲(chóng)卵囊、幼蟲(chóng)的提取與發(fā)育觀察

保存于10%甲醛溶液中的糞便先離心，取其沉淀加清水研磨(草樣和土樣省略此步驟)，40目銅篩過(guò)濾，過(guò)濾液加清水1 500 r/min 離心沉淀3 min，棄上清液，沉淀加入Sheather氏糖飽和漂浮液(Specific Gravity 1.3) (Samuel and Trainer,1969;Foreyt,1986) 10 mL，應(yīng)用樣品混合振蕩器震蕩30 s (Vortex-Genie 2,Scientific Industries,Bohemia,New York,USA) 后沿管壁再加Sheather 氏糖飽和漂浮液15 mL 將濺在管壁上的物質(zhì)沖入離心管中，1 500 r/min 離心漂浮3 min，將漂浮液倒入另一離心管中，加清水離心洗滌3 次，棄上清液吸取沉淀0.1 mL 置于載玻片上進(jìn)行顯微鏡檢。球蟲(chóng)卵囊內(nèi)形成4 個(gè)明顯的孢子囊所需時(shí)間，即為球蟲(chóng)卵囊發(fā)育到感染期的時(shí)間(索勛和李國(guó)清，1998)，計(jì)數(shù)不同時(shí)間段的球蟲(chóng)孢子化率，孢子化率=[含有4 個(gè)孢子囊的卵囊數(shù)/ (未形成孢子囊的卵囊數(shù)+含有4 個(gè)孢子囊的卵囊數(shù))] ×100% (索勛和李國(guó)清，1998)。線蟲(chóng)卵僅做定性觀察，觀察卵囊發(fā)育到蝌蚪期、第一期幼蟲(chóng)、第二期幼蟲(chóng)和第三期幼蟲(chóng)(感染期) 最早呈現(xiàn)的天數(shù)(Hsu and Levine,1977;Rossanigo and Gruner,1995)，球蟲(chóng)、線蟲(chóng)卵的形態(tài)識(shí)別依據(jù)Cao 等(2019,2020)，線蟲(chóng)幼蟲(chóng)形態(tài)鑒別依據(jù)人和動(dòng)物寄生線蟲(chóng)圖譜(中國(guó)農(nóng)業(yè)科學(xué)院蘭州獸醫(yī)研究所，2002)。

1.4 糞便中線蟲(chóng)卵的越冬存活數(shù)量檢測(cè)

2018 年7 月3 日收集的238 份藏羚新鮮糞樣除用于蟲(chóng)卵感染種類和感染率檢測(cè)外(Caoet al.,2020)，將多余的大約140 g 糞樣混勻后均等分成10 份，放入尼龍網(wǎng)袋中，并置于PVC 圓圈內(nèi)，固定于地面上，于2019 年4 月25 日收集糞便樣品裝入自封袋中。剪取樣圈內(nèi)草樣，刮取其表層土樣(Hoaret al.,2012)，均放入50 mL 離心管中，管口用封口膜封口擰緊瓶蓋保存，并在離心管上記錄采樣時(shí)間和編號(hào)，并與糞便樣品一一對(duì)應(yīng)。將糞樣、草樣和土樣分別置入1 000 mL 燒杯中加200 mL 清水浸泡后在冰箱(4℃) 冷藏12 h，之后糞便樣品研磨(草樣和土樣省去此步驟)，通過(guò)40 目銅篩過(guò)濾，1 500 r/min 離心沉淀3 min，沉淀中加入Sheather 氏糖飽和漂浮液(Specific Gravity 1.3)(Samuel and Trainer,1969;Foreyt,1986)，振蕩器震蕩3 min，1 500 r/min 離心漂浮3 min。取上層漂浮液經(jīng)500目網(wǎng)篩過(guò)濾，篩上物通過(guò)自來(lái)水緩慢沖洗去除糖液，隨后將篩上物用水沖入離心管中，離心沉淀，取其沉淀在數(shù)碼顯微(DMBS-223IPL-5)10×和20×進(jìn)行顯微鏡檢查，將移動(dòng)的幼蟲(chóng)記為活幼蟲(chóng)，對(duì)其拍照或錄像。

1.5 數(shù)據(jù)統(tǒng)計(jì)

通過(guò)Shapiro-Wilk 檢驗(yàn)數(shù)據(jù)分布，本研究中的寄生蟲(chóng)感染數(shù)據(jù)服從指數(shù)分布，且這些數(shù)據(jù)之間存在一定的相關(guān)性，即所采集樣本間不完全獨(dú)立，取樣時(shí)間為重復(fù)變量，因此，數(shù)據(jù)采用廣義線性混合模型 (Generalized linear mixed models,GLMM) 進(jìn)行分析，Logit 作為關(guān)聯(lián)函數(shù)，采用僅考慮自變量解釋效果的marginal R2(R2margi) 和全效應(yīng)(自變量加隨機(jī)變量) 解釋效果的conditional R2(R2cond)分別評(píng)價(jià)模型。球蟲(chóng)孢子化率為因變量，氣溫、相對(duì)濕度為自變量，時(shí)間作為隨機(jī)變量。數(shù)據(jù)分析使用SAS v.9.2 (SAS Institute Inc.,Cary,NC,USA)完成。顯著水平為0.05，球蟲(chóng)孢子化數(shù)據(jù)表示為平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤(mean±SE)。

2 結(jié)果

2.1 卓乃湖藏羚產(chǎn)羔地附近溫、濕度

2018 年6 月9 日至7 月14 日，卓乃湖地區(qū)的氣溫波動(dòng)幅度較大，最高氣溫9.5℃，最低氣溫0.8℃，平均氣溫5.0℃。期間的最高濕度可達(dá)95%，最低濕度為64%，平均相對(duì)濕度為81%(圖1)。

圖1 可可西里卓乃湖產(chǎn)羔地平均氣溫和相對(duì)濕度Fig.1 Average temperature and relative humidity from the Zhuonai Lake calving ground in the Hoh Xil

2.2 卓乃湖產(chǎn)羔地藏羚糞便中球蟲(chóng)卵囊的孢子化率和線蟲(chóng)卵的發(fā)育

2018年6月9日至7月14日，42份新鮮糞便中藏羚艾美耳球蟲(chóng)卵在第10 天、第15 天、第20 天、第25 天的孢子化率均為0，第30 天和第35 天的孢子化率分別為18.9% 和54.0% (圖2)，氣溫(F1,34=24.74,P＜0.000 1) 和相對(duì)濕度(F1,34=32.69,P＜0.000 1) 均對(duì)該球蟲(chóng)孢子化產(chǎn)生影響(GLMM,R2margi=0.318,R2cond=0.977)；五道梁艾美耳球蟲(chóng)在第10 天、第15 天、第20 天、第25 天的孢子化率均為0，第30天和第35天的孢子化率分別為13.5%和30.4%，氣溫(F1,34=3.78,P=0.060 1)和相對(duì)濕度(F1,34=4.81,P=0.035 2) 對(duì)該球蟲(chóng)的孢子化產(chǎn)生顯著影響(GLMM,R2margi=0.285,)。優(yōu)勢(shì)毛園屬、馬歇爾屬線蟲(chóng)卵在第15 天均有卵囊發(fā)育至桑葚期，第20 天有卵囊發(fā)育至蝌蚪期，而細(xì)頸屬在第20 天有卵囊發(fā)育至桑葚期，第30 天有卵囊發(fā)育至蝌蚪期，第35 天卵內(nèi)均形成第一期幼蟲(chóng)，其對(duì)應(yīng)的草樣和土樣均沒(méi)發(fā)現(xiàn)帶鞘的第三期侵襲性幼蟲(chóng)。

圖2 可可西里卓乃湖產(chǎn)羔地藏羚糞便中優(yōu)勢(shì)球蟲(chóng)種孢子化率Fig.2 Sporulation rate of dominant coccidia species from feces of Tibetan antelope at Zhuonai Lake calving ground in the Hoh Xil

2.3 卓乃湖產(chǎn)羔地藏羚糞便中寄生蟲(chóng)卵的越冬存活

2018年7月3日放置于卓乃湖地面的糞樣10份，于2019 年4 月25 日收集該糞樣及其對(duì)應(yīng)的草樣和土樣，經(jīng)室內(nèi)鏡檢發(fā)現(xiàn)10 份糞樣中僅有3 份樣品各檢出1 個(gè)馬歇爾屬卵內(nèi)存活幼蟲(chóng)，2 個(gè)細(xì)頸屬卵內(nèi)存活幼蟲(chóng)，其對(duì)應(yīng)的草樣和土樣均沒(méi)有檢出活的帶鞘幼蟲(chóng)。說(shuō)明藏羚糞便中僅有馬歇爾屬和細(xì)頸屬線蟲(chóng)卵能在卓乃湖產(chǎn)羔地越冬存活。

3 討論

外界溫度是球蟲(chóng)卵囊開(kāi)始孢子化的重要啟動(dòng)因子 (Landers,1953;Edgar,1955;Graatet al.,1994)，若溫度低于8℃或高于35℃，球蟲(chóng)的孢子化過(guò)程將會(huì)停止(Edgar,1955)。低溫0℃～ 5℃對(duì)有些艾美耳球蟲(chóng)卵囊只能延緩或暫時(shí)抑制孢子的形成，待溫度變暖時(shí)仍能繼續(xù)孢子化過(guò)程(索勛和李國(guó)清，1998)。藏羚在可可西里卓乃湖集群產(chǎn)羔期該區(qū)域內(nèi)平均溫度為5℃，平均相對(duì)濕度為81%，其新鮮糞便中藏羚艾美耳球蟲(chóng)卵在第25 天、第30 天和第35 天的孢子化率分別為0、18.9%和54.0%；五道梁艾美耳球蟲(chóng)卵在第25 天、第30 天和第35 天的孢子化率分別為0、13.5%和30.4%，但艾美耳屬球蟲(chóng)卵囊在室內(nèi)恒溫25℃培養(yǎng)僅需6 d就能全部孢子化(Caoet al.,2019)，說(shuō)明卓乃湖的低溫環(huán)境延緩了艾美耳屬球蟲(chóng)卵孢子化的啟動(dòng)時(shí)間及其孢子化過(guò)程。同樣溫度對(duì)自由生活階段的線蟲(chóng)卵發(fā)育和存活也有重要影響(Rossanigo and Gruner,1995;O’Connoret al.,2006)，本研 究表明，藏羚感染的主要線蟲(chóng)優(yōu)勢(shì)種隸屬于毛園科，主要包括毛園屬、馬歇爾屬和細(xì)頸屬。有研究表明，在5℃和35℃時(shí)，毛園科線蟲(chóng)卵不能孵化到第三期幼蟲(chóng)(朱天鹿等，1965;Salih and Grainger,1982;O’Connoret al.,2006)。糞便中的毛園屬線蟲(chóng)卵于5℃時(shí)需要15 d 發(fā)育到第一期幼蟲(chóng)而停止繼續(xù)發(fā)育(Gibson and Everett,1967)，當(dāng)氣溫為4℃～10℃時(shí)，約需要28 d 形成第一期幼蟲(chóng)，而在牧草上至少需要56 d 才能發(fā)現(xiàn)第三期幼蟲(chóng)(Salih and Graingeret al.,1982;O’Connoret al.,2006)；細(xì)頸屬線蟲(chóng)卵在溫度低于11.5℃時(shí)不能發(fā)育到感染期(Van Dijk and Morgan,2008)；馬歇爾屬線蟲(chóng)卵在8℃孵化為第一期幼蟲(chóng)需22 d (朱天鹿等，1965)。5℃和35℃時(shí)，毛園科線蟲(chóng)卵不能孵化到第三期幼蟲(chóng)(朱天鹿等，1965;Salih and Grainger,1982;O’Connoret al.,2006)。藏羚在可可西里卓乃湖產(chǎn)羔期間該區(qū)域內(nèi)平均氣溫為5℃，平均相對(duì)濕度為81%，上述3 種毛園科的優(yōu)勢(shì)線蟲(chóng)卵在卓乃湖產(chǎn)羔地第30 天和第35 天僅能發(fā)育到蝌蚪期或卵內(nèi)僅呈現(xiàn)第一期幼蟲(chóng)，不能發(fā)育到感染期，該研究結(jié)果與上述報(bào)道一致。

寒冷和干燥是寄生蟲(chóng)活力的重要限制因子(Halvorsenet al.,1999;Carlssonet al.,2012,2013;Lassenet al.,2014)。在卓乃湖產(chǎn)羔地放置近一年的糞便中，鏡檢發(fā)現(xiàn)僅有1 個(gè)馬歇爾屬線蟲(chóng)和2 個(gè)細(xì)頸屬線蟲(chóng)卵內(nèi)存活幼蟲(chóng)，對(duì)應(yīng)的草樣和土樣均沒(méi)有帶鞘的第三期感染性幼蟲(chóng)。Kutz 等(2012) 發(fā)現(xiàn)，細(xì)頸屬和馬歇爾屬線蟲(chóng)卵囊從卵細(xì)胞發(fā)育到三個(gè)時(shí)期幼蟲(chóng)均可在卵殼內(nèi)進(jìn)行，幼蟲(chóng)受其卵殼保護(hù)并能在極端寒冷的北極越冬存活。Ash 和Atkinson(1986)的研究表明，寒冷刺激能增加細(xì)頸屬線蟲(chóng)卵內(nèi)海藻糖含量，提高其應(yīng)對(duì)寒冷環(huán)境的能力。由此說(shuō)明，細(xì)頸屬線蟲(chóng)和馬歇爾屬線蟲(chóng)能在寒冷干燥的卓乃湖越冬存活可能與卵內(nèi)海藻糖含量集聚，以及幼蟲(chóng)受卵殼庇護(hù)有關(guān)(Rossanigo and Gruner,1995；鄭潤(rùn)寬等，1997;Kutzet al.,2012)。而眾多的研究表明，其他8 個(gè)線蟲(chóng)屬卵及其幼蟲(chóng)(Caoet al.,2020)均不能適應(yīng)寒冷干燥的氣候環(huán)境(朱天鹿等，1965;Salih and Grainger,1982；鄧世金等，1986；景志忠等，1993;O’Connoret al.,2006;Kutzet al.,2012)。

躲避寄生物感染是動(dòng)物行為進(jìn)化過(guò)程中所面臨的主要選擇之一(Hart,1990;Schalleret al.,2006;Curtis,2014)。長(zhǎng)距離遷徙能夠降低動(dòng)物對(duì)已污染棲息地的利用，進(jìn)而有效降低宿主感染寄生蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)(Hallet al.,2014)。Folstad 等(1991) 和Hoar 等(2012) 對(duì)高緯度北極馴鹿(Rangifer tarandus) 的研究表明，馴鹿的遷徙距離與寄生物感染呈負(fù)相關(guān)，長(zhǎng)距離遷徙能有效降低其對(duì)皮蠅幼蟲(chóng)和奧斯特屬線蟲(chóng)的感染率。Hall 等(2014) 指出，宿主減少在繁殖地的駐留時(shí)間，可降低其感染寄生物的風(fēng)險(xiǎn)。雌性藏羚經(jīng)過(guò)近300～400 km 遷徙到可可西里卓乃湖區(qū)域集群產(chǎn)羔(吳曉民和張洪峰，2011;Karinaet al.,2017)，勢(shì)必對(duì)產(chǎn)羔地造成嚴(yán)重的寄生物污染。先前的研究發(fā)現(xiàn)，產(chǎn)羔期間糞便寄生蟲(chóng)卵囊檢出率達(dá)100% (Caoet al.,2020)，而藏羚在產(chǎn)羔地僅停留(24 ± 3) d (Karinaet al.,2017)，表明雌性藏羚產(chǎn)羔后迅速回遷可能與其躲避寄生蟲(chóng)感染有關(guān)。此外，棲息地嚴(yán)酷惡劣的環(huán)境不利于寄生物存活發(fā)育而有助于環(huán)境自然凈化(Altizeret al.,2011)。在卓乃湖產(chǎn)羔地，藏羚糞便中的優(yōu)勢(shì)寄生蟲(chóng)卵發(fā)育到感染期至少需要30 d，且冬季卓乃湖產(chǎn)羔地寒冷干燥的氣候條件，使在產(chǎn)羔地集中排放的寄生蟲(chóng)卵歷經(jīng)近一年的自然凈化可有效降低對(duì)翌年集群藏羚感染和傳播的風(fēng)險(xiǎn)，這可能是藏羚集群遷徙到可可西里卓乃湖產(chǎn)羔的重要原因之一。

本研究表明藏羚集群停留在卓乃湖的時(shí)間短于其胃腸道寄生蟲(chóng)孵化至感染期的時(shí)間，且依據(jù)本研究觀察該集群點(diǎn)除了產(chǎn)羔期(僅1個(gè)月)外，其余時(shí)間均無(wú)藏羚存在，因此有利于產(chǎn)羔地的自然凈化。由此本研究揭示卓乃湖藏羚產(chǎn)羔地的低溫環(huán)境延緩了糞便中寄生蟲(chóng)卵發(fā)育到感染期的時(shí)間，以及藏羚產(chǎn)羔后的迅速回遷和對(duì)產(chǎn)羔地的短時(shí)利用，將是可可西里卓乃湖產(chǎn)羔地集群藏羚避免增加寄生蟲(chóng)病感染風(fēng)險(xiǎn)的關(guān)鍵因素。

藏羚集群有利于降低其被捕食的風(fēng)險(xiǎn)，而遷徙到寒冷和干燥的高海拔地區(qū)產(chǎn)羔將有利于降低其感染胃腸道寄生蟲(chóng)病的風(fēng)險(xiǎn)，Bolger 等(2008)提出有蹄類動(dòng)物遷徙廊道的中斷是引起其種群崩潰的重要原因。由此優(yōu)先和有效管護(hù)藏羚產(chǎn)羔地的原生態(tài)、完整的遷徙路線以及藏羚不受干擾的遷徙行為是維護(hù)其種群健康發(fā)展的重要途徑。其次，青藏高原氣候的暖濕化(傅伯杰等，2021) 和藏羚種群數(shù)量上升(蔡振媛等，2019)，將可能增加其感染胃腸道寄生蟲(chóng)的風(fēng)險(xiǎn)，建議在可可西里索南達(dá)杰保護(hù)站設(shè)立監(jiān)測(cè)點(diǎn)開(kāi)展長(zhǎng)期檢測(cè)。再次，有必要探討新疆阿爾金山和西藏羌塘國(guó)家級(jí)自然保護(hù)區(qū)遷徙與非遷徙雌性藏羚寄生蟲(chóng)感染狀況，這對(duì)進(jìn)一步揭示雌性藏羚集群遷徙到高海拔、低氣溫和植被貧瘠地區(qū)產(chǎn)羔的內(nèi)在生物學(xué)機(jī)制具有重要意義。

致謝：感謝三江源國(guó)家公園管理局和可可西里管理處對(duì)藏羚糞便樣品收集給予大力幫助和支持。