發(fā)展性閱讀障礙與小腦異常：小腦的功能和兩者的因果關(guān)系*

李何慧 黃慧雅 董 琳 羅躍嘉 陶伍海

發(fā)展性閱讀障礙與小腦異常：小腦的功能和兩者的因果關(guān)系*

李何慧1,2,3黃慧雅1,2董 琳1,2羅躍嘉1,3,4陶伍海1,2

(1深圳大學(xué)腦疾病與認(rèn)知科學(xué)研究中心;2深圳大學(xué)心理學(xué)院, 深圳 518060) (3北京師范大學(xué)認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)與學(xué)習(xí)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室;4北京師范大學(xué)心理學(xué)部, 北京 100875)

發(fā)展性閱讀障礙(下文簡(jiǎn)稱(chēng)為“閱讀障礙”)不僅會(huì)影響個(gè)人的終身發(fā)展, 還會(huì)對(duì)社會(huì)造成沉重的經(jīng)濟(jì)負(fù)擔(dān), 深入探討相關(guān)的神經(jīng)機(jī)制, 對(duì)實(shí)現(xiàn)閱讀障礙的早期預(yù)測(cè)和干預(yù)十分重要。以往關(guān)于閱讀障礙神經(jīng)機(jī)制的模型多集中于大腦, 近些年的研究發(fā)現(xiàn), 閱讀障礙也與小腦異常有關(guān), 但到目前為止我們?nèi)圆磺宄烧叩年P(guān)系。通過(guò)總結(jié)最新的研究進(jìn)展, 我們發(fā)現(xiàn)小腦在閱讀障礙中可能發(fā)揮著多種功能, 且小腦異常與閱讀障礙可能互為因果。在此基礎(chǔ)之上, 我們提出了“閱讀中小腦與大腦的功能映射假說(shuō)”, 旨在從一個(gè)全新的角度揭示小腦與閱讀的關(guān)系, 以及兩者與大腦的關(guān)系。相關(guān)內(nèi)容對(duì)全面揭示閱讀障礙的神經(jīng)機(jī)制, 以及小腦在高級(jí)認(rèn)知加工中的作用, 具有重要的啟示意義。

發(fā)展性閱讀障礙, 小腦異常, 閱讀的神經(jīng)機(jī)制, 功能映射假說(shuō), 因果關(guān)系

發(fā)展性閱讀障礙(以下簡(jiǎn)稱(chēng)為“閱讀障礙”)是一種常見(jiàn)的學(xué)習(xí)障礙, 特指兒童或成人智力正常, 有足夠的學(xué)習(xí)動(dòng)機(jī)和受教育機(jī)會(huì), 但依然表現(xiàn)出明顯的閱讀困難現(xiàn)象(Peterson & Pennington, 2012)。閱讀障礙在人群中的比例較高, 約為5%～17% (Shaywitz & Shaywitz, 2005)。閱讀障礙不僅僅影響個(gè)人的學(xué)業(yè)水平, 還會(huì)進(jìn)一步降低自我效能感, 增強(qiáng)學(xué)業(yè)焦慮, 提高輟學(xué)率, 并最終對(duì)社會(huì)造成嚴(yán)重的經(jīng)濟(jì)負(fù)擔(dān)(劉麗, 何茵, 2018; Livingston et al., 2018)。

閱讀依賴(lài)于一定的腦結(jié)構(gòu)基礎(chǔ), 而閱讀障礙也與腦結(jié)構(gòu)的發(fā)展異常有關(guān)。深入探討與閱讀過(guò)程相關(guān)的神經(jīng)基礎(chǔ), 將有利于揭示閱讀障礙的形成機(jī)制, 進(jìn)而為閱讀障礙的早期預(yù)測(cè)和干預(yù)提供必要的理論指導(dǎo)。以往關(guān)于閱讀障礙神經(jīng)機(jī)制的模型多集中于大腦：研究發(fā)現(xiàn)閱讀障礙與顳頂區(qū)域及枕顳區(qū)域的激活減弱或者灰質(zhì)體積減少有關(guān)(Linkersd?rfer et al., 2012; Maisog et al., 2008; Norton et al., 2015; Richlan et al., 2013)。但近些年的研究發(fā)現(xiàn), 大腦異常并不是閱讀障礙唯一的神經(jīng)基礎(chǔ), 閱讀障礙者的小腦也存在結(jié)構(gòu)或功能活動(dòng)的異常(Stoodley & Stein, 2013; 彭聃齡, 楊靜, 2004; 趙婧等, 2015)。

針對(duì)小腦異常與閱讀障礙的關(guān)系, Nicolson等人(2001)提出了小腦缺陷假說(shuō), 此假說(shuō)認(rèn)為小腦結(jié)構(gòu)或功能的異?？赡苁菍?dǎo)致閱讀障礙的原因(Mari?n et al., 2014; Nicolson et al., 2001), 且小腦可以通過(guò)運(yùn)動(dòng)相關(guān)的能力(比如運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工或者發(fā)音)來(lái)影響閱讀(Alvarez & Fiez, 2018; Ben- Yehudah & Fiez, 2008; Mari?n et al., 2014; Nicolson & Fawcett, 2011; Nicolson et al., 2001; Stoodley & Stein, 2013)。但這種單一功能或單一因果關(guān)系的視角已很難解釋現(xiàn)有的研究發(fā)現(xiàn), 同時(shí)該假說(shuō)較少涉及閱讀障礙中小腦與大腦的關(guān)系。本綜述從小腦功能以及因果關(guān)系兩個(gè)方面, 總結(jié)了小腦異常與發(fā)展性閱讀障礙的研究進(jìn)展, 并在此基礎(chǔ)之上提出了關(guān)于兩者以及兩者與大腦關(guān)系的新假說(shuō)。

1 小腦在閱讀中的作用

1.1 小腦異常與自動(dòng)化加工缺陷或語(yǔ)言加工缺陷的關(guān)系

1.1.1 與運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工或發(fā)音相關(guān)的小腦異常

運(yùn)動(dòng)序列學(xué)習(xí)任務(wù)經(jīng)常被用于考察小腦與運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工的關(guān)系, 此任務(wù)可穩(wěn)定地誘發(fā)小腦的激活(Danelli et al., 2013; Hung et al., 2019; Nicolson et al., 1999; Penhune & Steele, 2012)。序列學(xué)習(xí)任務(wù)要求被試根據(jù)屏幕上依次呈現(xiàn)的刺激進(jìn)行相應(yīng)的按鍵反應(yīng)。序列學(xué)習(xí)的早期和晚期所涉及的認(rèn)知過(guò)程略有不同。在學(xué)習(xí)的早期, 認(rèn)知負(fù)荷較大, 刺激和按鍵匹配的學(xué)習(xí)過(guò)程依賴(lài)工作記憶的參與。隨著被試成功習(xí)得固定刺激序列的呈現(xiàn)規(guī)律, 被試的按鍵反應(yīng)會(huì)變快, 正確率會(huì)變高, 行為逐漸自動(dòng)化(Ashby et al., 2010; Janacsek et al., 2019)。

閱讀障礙者小腦異常與運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工相關(guān)的腦成像證據(jù), 主要來(lái)自于正常組和障礙組在運(yùn)動(dòng)序列學(xué)習(xí)任務(wù)中的對(duì)比研究。Nicolson等人(1999)要求被試在神經(jīng)影像數(shù)據(jù)采集之前學(xué)習(xí)一串?dāng)?shù)字序列, 在神經(jīng)影像采集過(guò)程中根據(jù)所學(xué)的數(shù)字序列進(jìn)行按鍵反應(yīng), 此時(shí)的任務(wù)表現(xiàn)更多地反映了個(gè)體的自動(dòng)化加工能力。研究發(fā)現(xiàn), 閱讀障礙者在右側(cè)小腦VI區(qū)的激活顯著弱于正常讀者。Menghini等人(2016)利用此任務(wù)區(qū)分了在學(xué)習(xí)早期和晚期, 閱讀障礙者小腦的神經(jīng)活動(dòng)與序列學(xué)習(xí)的關(guān)系。在序列學(xué)習(xí)的早期, 正常組和障礙組在小腦處的神經(jīng)活動(dòng)并未表現(xiàn)出顯著的組間差異, 但在學(xué)習(xí)的晚期, 閱讀障礙組在雙側(cè)小腦VI區(qū)的激活顯著強(qiáng)于正常組。Yang等人(2013)采用與Menghini等人(2016)類(lèi)似的任務(wù), 在左側(cè)小腦IV區(qū)發(fā)現(xiàn)了類(lèi)似的效應(yīng)?？紤]到序列學(xué)習(xí)晚期被試的反應(yīng)逐漸自動(dòng)化, 而閱讀障礙者的小腦在此階段的神經(jīng)活動(dòng)出現(xiàn)異常, 說(shuō)明此異?？赡芘c自動(dòng)化加工有關(guān)。

如前所述, 小腦缺陷假說(shuō)認(rèn)為小腦也可以通過(guò)發(fā)音影響閱讀。目前, 雖然有研究發(fā)現(xiàn)小腦內(nèi)存在負(fù)責(zé)發(fā)音的區(qū)域, 比如右側(cè)小腦VI區(qū)的內(nèi)側(cè) (Ashida et al., 2019; Frings et al., 2006), 但并沒(méi)有研究直接探討這一區(qū)域與閱讀障礙的關(guān)系?？傮w上, 小腦缺陷假說(shuō)得到了一些研究的支持。這些研究發(fā)現(xiàn)閱讀障礙者的小腦異常可能與運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工能力的異常有關(guān)。

1.1.2 與語(yǔ)言加工相關(guān)的小腦異常

值得注意的是, 運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工似乎并不足以解釋小腦在閱讀中的作用, 因?yàn)榧词乖谳^少涉及這些加工過(guò)程的詞匯閱讀中, 閱讀障礙者的小腦也表現(xiàn)出神經(jīng)活動(dòng)的異常。Richlan等人(2010)比較了閱讀障礙者與正常讀者在加工真詞或假詞時(shí)的神經(jīng)活動(dòng)。相對(duì)而言, 真詞更多地涉及語(yǔ)義加工, 而假詞更多地依賴(lài)語(yǔ)音加工(Cattinelli et al., 2013)。結(jié)果顯示, 閱讀障礙者無(wú)論是在加工真詞還是假詞, 其右側(cè)小腦VI區(qū)的激活都顯著強(qiáng)于正常讀者(Richlan et al., 2010)。這樣的結(jié)果說(shuō)明右側(cè)小腦VI區(qū)可能參與語(yǔ)音和語(yǔ)義加工。這一推論也得到其他研究的支持。例如, 在偏重語(yǔ)音加工的押韻判斷任務(wù)中, 閱讀障礙者在右側(cè)小腦VI區(qū)的激活顯著弱于正常讀者(Meng et al., 2016; Raschleet al., 2012)。在偏重語(yǔ)義加工的(不發(fā)聲的)動(dòng)詞產(chǎn)出任務(wù)中, 正常讀者和閱讀障礙者在右側(cè)小腦V區(qū)、VI區(qū)以及右側(cè)VII區(qū)的激活也存在顯著差異(Baillieux et al., 2009)。

以上研究多是關(guān)注小腦異常與單一功能的關(guān)系, 比如與運(yùn)動(dòng)(運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工)或與語(yǔ)言加工(語(yǔ)音或語(yǔ)義加工)的關(guān)系。僅僅考察單一類(lèi)型的功能, 可能難以全面揭示小腦異常與閱讀障礙的內(nèi)在聯(lián)系?；诖? Cullum等人(2019)采用了多任務(wù)范式, 考察了不同閱讀能力的被試在單字默讀任務(wù)中和快速命名任務(wù)中的神經(jīng)活動(dòng)。其中, 前者更多涉及語(yǔ)言加工, 包含正字法的識(shí)別及語(yǔ)音和語(yǔ)義的提取, 而后者則更多涉及自動(dòng)化加工。研究發(fā)現(xiàn), 在被動(dòng)注視的單字默讀任務(wù)中, 閱讀障礙者小腦內(nèi)多個(gè)區(qū)域的激活顯著弱于正常讀者; 但在快速命名任務(wù)中, 兩組人在小腦處的激活并不存在顯著差異(Cullum et al., 2019)。此研究表明閱讀障礙者的小腦異常更可能與語(yǔ)言加工方面的缺陷有關(guān)。值得注意的是, 在快速命名任務(wù)中兩組人不存在顯著差異可能與感興趣區(qū)的選擇有關(guān)。

以上研究結(jié)果表明, 小腦與閱讀的關(guān)系并不單一。小腦異常既可以通過(guò)運(yùn)動(dòng)相關(guān)的能力(運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工)來(lái)影響閱讀, 也可以通過(guò)語(yǔ)言加工相關(guān)的過(guò)程(語(yǔ)義或語(yǔ)音加工)來(lái)影響閱讀。

1.2 亞類(lèi)型的研究

比較閱讀障礙的亞類(lèi)型是考察小腦功能的另外一種可行的方式。根據(jù)個(gè)體在不同認(rèn)知能力上的表現(xiàn), 閱讀障礙可被分成不同的亞類(lèi)型, 如由語(yǔ)音缺陷、視覺(jué)正字法加工缺陷或自動(dòng)化加工缺陷導(dǎo)致的閱讀障礙。如果某一亞類(lèi)型與小腦異常有關(guān), 則說(shuō)明小腦異?？赡芘c該類(lèi)型相關(guān)的認(rèn)知缺陷有關(guān)。Norton等人(2014)將被試分為由語(yǔ)音加工缺陷導(dǎo)致的閱讀障礙者和由快速命名加工缺陷導(dǎo)致的閱讀障礙者。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 后者的右側(cè)小腦IV區(qū)在押韻任務(wù)下的激活顯著弱于正常讀者, 但前者的小腦并未出現(xiàn)異常。個(gè)體在快速命名中的表現(xiàn)經(jīng)常被用于衡量自動(dòng)化加工的能力(Raberger & Wimmer, 2003)。這些結(jié)果說(shuō)明, 小腦缺陷與閱讀障礙的關(guān)系更可能與自動(dòng)化加工缺陷有關(guān)。與此結(jié)果一致, Jednorog等人(2014)根據(jù)閱讀障礙者在多種認(rèn)知測(cè)驗(yàn)上的表現(xiàn), 將其聚類(lèi)成不同的亞類(lèi)型。結(jié)果發(fā)現(xiàn)在信息加工速度(自動(dòng)化加工能力)及注意轉(zhuǎn)換上存在異常的閱讀障礙組的左側(cè)小腦的灰質(zhì)體積顯著小于其他組(Jednorog et al., 2014)。

也有研究發(fā)現(xiàn)小腦不同方面的異常與不同類(lèi)型的閱讀障礙有關(guān)。Fernandez等人(2013)將被試分為語(yǔ)音解碼能力存在缺陷和閱讀流暢性存在缺陷的閱讀障礙者。結(jié)果發(fā)現(xiàn), 后者整個(gè)小腦的灰質(zhì)體積與個(gè)體在真詞測(cè)驗(yàn)上的得分呈顯著正相關(guān), 而前者的左側(cè)小腦VII/VIII區(qū)的灰質(zhì)體積與其在真詞測(cè)驗(yàn)以及流暢性測(cè)驗(yàn)上的表現(xiàn)呈顯著正相關(guān)(Fernandez et al., 2013)。

亞類(lèi)型的研究發(fā)現(xiàn)不同方面的小腦異?？赡芘c不同認(rèn)知能力的異常有關(guān), 這說(shuō)明小腦異常與閱讀障礙的關(guān)系可能是多維度的?？傊? 無(wú)論是組間對(duì)比還是基于亞類(lèi)型的研究均支持小腦可能通過(guò)多種方式影響閱讀, 除了通過(guò)運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工或者發(fā)音外, 小腦異常也可能通過(guò)語(yǔ)言加工相關(guān)的能力(比如語(yǔ)音或者語(yǔ)義加工)影響閱讀, 即小腦在閱讀中可能發(fā)揮著多功能作用。

2 閱讀障礙與小腦異常的因果關(guān)系

目前大部分研究多集中探討小腦的功能, 較少有研究探討小腦異常與閱讀障礙的因果關(guān)系。簡(jiǎn)單來(lái)說(shuō), 小腦異常與閱讀障礙可能存在著4種關(guān)系：(1)兩者無(wú)直接的因果關(guān)系。(2)小腦異常是閱讀障礙的原因。(3)小腦異常是閱讀障礙者閱讀能力低導(dǎo)致的結(jié)果。(4)互為因果關(guān)系, 即小腦異常即可能導(dǎo)致閱讀障礙, 也可能被閱讀障礙者的閱讀能力所影響。

2.1 小腦異常與閱讀障礙直接相關(guān)

需要指出的是, 除了閱讀能力存在缺陷, 閱讀障礙者在視知覺(jué)加工、注意等方面也可能存在缺陷(Ahissar et al., 2006; Jednorog et al., 2014; Qian & Bi, 2015; Zhao et al., 2014)。這也引發(fā)了一個(gè)問(wèn)題, 閱讀障礙者的小腦異常是與閱讀障礙直接相關(guān)還是與其共患的其他障礙有關(guān)。對(duì)比閱讀障礙與其他障礙的神經(jīng)機(jī)制, 是澄清此問(wèn)題的一個(gè)很好的方式(Bishop, 2002)。

以往研究發(fā)現(xiàn), 閱讀障礙和多動(dòng)癥具有較高的共患率。大約15～40%的閱讀障礙者也患有多動(dòng)癥, 而大約10～30%的多動(dòng)癥患者也有閱讀障礙(Holborow & Berry, 1986; Shaywitz et al., 1994), 而且多動(dòng)癥患者的小腦也存在異常(Valera et al., 2007)。行為上的研究發(fā)現(xiàn), 閱讀障礙者在平衡能力測(cè)驗(yàn)(用于測(cè)試小腦功能)、詞匯命名測(cè)驗(yàn)以及非詞重復(fù)測(cè)驗(yàn)上的表現(xiàn)均顯著差于正常讀者和多動(dòng)癥患者(Kasselimis et al., 2008)。神經(jīng)影像的研究發(fā)現(xiàn), 相比于閱讀障礙者, 非閱讀障礙者(多動(dòng)癥+正常讀者)的小腦呈現(xiàn)出更大的右偏趨勢(shì)。但相比于非多動(dòng)癥患者, 多動(dòng)癥患者的小腦并不存在偏側(cè)化的異常(Kibby et al., 2008), 這說(shuō)明閱讀障礙者的小腦異?？赡芘c多動(dòng)癥無(wú)關(guān)。

除了與多動(dòng)癥進(jìn)行比較, 也有研究對(duì)比了閱讀障礙與自閉癥(Bennett & Lagopoulos, 2015)及書(shū)寫(xiě)障礙(Richards et al., 2015)的神經(jīng)基礎(chǔ)。研究發(fā)現(xiàn)自閉癥患者左側(cè)小腦VIII區(qū)、IX區(qū), 以及右側(cè)小腦Crus I區(qū)的灰質(zhì)體積顯著小于正常讀者(Stoodley, 2014), 而閱讀障礙者在雙側(cè)小腦VI區(qū)的灰質(zhì)體積顯著小于正常讀者(McGrath & Stoodley, 2019; Stoodley, 2014)。在任務(wù)態(tài)(字母產(chǎn)出任務(wù))及靜息態(tài)下, 閱讀障礙者左側(cè)枕顳區(qū)域與雙側(cè)小腦VI區(qū)的功能連接顯著強(qiáng)于正常讀者, 但在書(shū)寫(xiě)障礙組中并未發(fā)現(xiàn)大、小腦的連接異常(Richards et al., 2015)。以上的研究表明, 閱讀障礙的神經(jīng)機(jī)制可能與自閉癥以及書(shū)寫(xiě)障礙的神經(jīng)機(jī)制存在差異。這些結(jié)果進(jìn)一步表明, 小腦內(nèi)可能存在特異于閱讀障礙的神經(jīng)異常。

2.2 小腦異?？赡苁情喿x障礙的原因

如果小腦異常與閱讀障礙直接相關(guān), 那么小腦異常究竟是閱讀障礙的原因還是結(jié)果呢？閱讀障礙的研究一直存在一個(gè)困境：只有等到兒童具有一定的閱讀能力之后才能判斷其是否患有閱讀障礙, 但此時(shí)已錯(cuò)過(guò)了最佳的預(yù)測(cè)和干預(yù)時(shí)機(jī)(Ozernov-Palchik & Gaab, 2016a, 2016b)。

為了解決此問(wèn)題, 研究者將研究對(duì)象提前至學(xué)齡前, 并試圖通過(guò)比較有無(wú)家庭閱讀障礙史的學(xué)齡前兒童(Hosseini et al., 2013; Im et al., 2015; Raschle et al., 2011; Raschle et al., 2012; Vandermosten et al., 2015), 或患閱讀障礙高、低風(fēng)險(xiǎn)的兒童(Saygin et al., 2013; Specht et al., 2009), 來(lái)探討閱讀障礙與小腦異常的因果關(guān)系。如果閱讀障礙者的小腦異常出現(xiàn)在學(xué)齡前, 則說(shuō)明此異?？赡苁情喿x障礙的原因(李何慧等, 2017)。Raschle等人(2012)比較了有無(wú)家庭閱讀障礙史的學(xué)齡前兒童的神經(jīng)活動(dòng)。結(jié)果發(fā)現(xiàn)有家庭閱讀障礙史的兒童右側(cè)小腦VI區(qū)在語(yǔ)音任務(wù)中的激活弱于無(wú)家庭閱讀障礙史的兒童。Specht等人(2009)發(fā)現(xiàn), 閱讀障礙高風(fēng)險(xiǎn)兒童右側(cè)小腦IX區(qū)在正字法任務(wù)中的激活顯著強(qiáng)于低風(fēng)險(xiǎn)兒童(Specht et al., 2009)。這兩個(gè)研究的結(jié)果表明小腦異?？赡艹霈F(xiàn)在學(xué)齡前, 即小腦異?？赡苁情喿x障礙的原因。

干預(yù)研究也可以用于探討小腦異常與閱讀障礙的因果關(guān)系。如果小腦異常是閱讀障礙的原因, 那么改善小腦功能應(yīng)該能改善閱讀能力。干預(yù)小腦最常用是 “閱讀障礙-協(xié)調(diào)障礙-注意障礙干預(yù)項(xiàng)目(DDAT)”。此干預(yù)項(xiàng)目包含多種提高小腦功能的訓(xùn)練任務(wù)。研究發(fā)現(xiàn), 經(jīng)過(guò)訓(xùn)練后, 閱讀障礙者的小腦功能及閱讀能力均得到改善(Reynolds et al., 2003)。但值得注意的是, 此研究篩選出的閱讀障礙者中有65%的個(gè)體存在小腦缺陷。而對(duì)于其他的閱讀障礙群體, 研究者并未發(fā)現(xiàn)DDAT可以顯著改善閱讀能力(Rack et al., 2007)。

從學(xué)齡前開(kāi)始的縱向研究也可以回答因果問(wèn)題。在結(jié)構(gòu)水平上, Bruckert等人(2019)探討了兒童6歲時(shí)小腦內(nèi)白質(zhì)纖維的完整性與其8歲時(shí)閱讀能力的關(guān)系。研究發(fā)現(xiàn)左側(cè)小腦腳白質(zhì)纖維的平均各向異性可以顯著預(yù)測(cè)兒童在8歲時(shí)的口語(yǔ)閱讀能力(Bruckert et al., 2019)?？刂粕鐣?huì)經(jīng)濟(jì)地位、非言語(yǔ)智商以及性別后, 此結(jié)果依然顯著(Bruckert et al., 2019)。在功能水平上, Li, Kepinska等人(2021)關(guān)注了兒童在學(xué)齡早期時(shí)小腦的神經(jīng)活動(dòng)與當(dāng)前以及一年后閱讀能力的關(guān)系。結(jié)果發(fā)現(xiàn)右側(cè)小腦VII區(qū)的激活強(qiáng)度與一年后的閱讀能力呈顯著正相關(guān)。這些研究結(jié)果表明, 早期小腦的結(jié)構(gòu)以及功能特性可能影響未來(lái)的閱讀發(fā)展。換言之, 早期小腦的異?？赡軙?huì)導(dǎo)致閱讀障礙。

總之, 基于學(xué)齡前兒童的研究、干預(yù)研究以及縱向研究都存在支持小腦異?？赡苁菍?dǎo)致閱讀障礙原因的證據(jù)。

2.3 小腦異常可能是閱讀障礙的結(jié)果

小腦缺陷假說(shuō)一個(gè)備受質(zhì)疑的地方是：為什么一個(gè)被認(rèn)為負(fù)責(zé)運(yùn)動(dòng)的腦區(qū)會(huì)導(dǎo)致閱讀障礙 (Stoodley & Stein, 2013)。Zeffiro和Eden (2001)認(rèn)為, 如果小腦缺陷是導(dǎo)致閱讀障礙的原因, 那么閱讀障礙者的首要癥狀應(yīng)該是運(yùn)動(dòng)功能的異常(如四肢不協(xié)調(diào)或運(yùn)動(dòng)技能差), 且小腦異常者應(yīng)該存在閱讀障礙。但事實(shí)是, 閱讀障礙的常見(jiàn)癥狀是語(yǔ)音加工缺陷。而且也并不是所有小腦存在異常的個(gè)體都有閱讀障礙?；诖? 小腦異常更可能是閱讀障礙的結(jié)果, 而非導(dǎo)致閱讀障礙的原因(Zeffiro & Eden, 2001)。

現(xiàn)有的研究也為上述推論提供了線索。研究發(fā)現(xiàn)閱讀障礙者雙側(cè)小腦后外側(cè)區(qū)域的神經(jīng)活動(dòng), 及其與大腦的功能連接強(qiáng)度顯著強(qiáng)于正常讀者(Feng et al., 2017; Linkersd?rfer et al., 2012; Hancock et al., 2017; Greeley et al., 2020)。例如, Feng等人(2017)在字形加工任務(wù)中發(fā)現(xiàn), 兒童雙側(cè)小腦VI區(qū)的前部在閱讀障礙者中的激活顯著強(qiáng)于正常讀者。Ashburn等人(2020)以雙側(cè)小腦VI區(qū)以及Crus I區(qū)為感興趣區(qū), 發(fā)現(xiàn)閱讀障礙者右側(cè)小腦Crus I區(qū)與閱讀網(wǎng)絡(luò)的功能連接強(qiáng)于正常讀者。在結(jié)構(gòu)連接水平上, 研究發(fā)現(xiàn)中腦腳纖維束的完整性與閱讀能力呈顯著負(fù)相關(guān)(Travis et al., 2015), 而閱讀障礙者小腦腳與左側(cè)顳頂區(qū)域白質(zhì)纖維的FA值顯著高于正常讀者(Fernandez et al., 2016)。激活、功能連接以及白質(zhì)纖維完整性的增強(qiáng), 有可能是為了補(bǔ)償大腦內(nèi)功能或者結(jié)構(gòu)存在缺陷的區(qū)域, 即小腦異?？赡苁情喿x障礙者閱讀能力低所導(dǎo)致的結(jié)果。

總體而言, 現(xiàn)有的結(jié)果表明, 小腦異常與閱讀障礙直接相關(guān)。但研究間得到了不一致的結(jié)論：有研究支持小腦異常是導(dǎo)致閱讀障礙原因,也有研究發(fā)現(xiàn)小腦異常可能是閱讀障礙的結(jié)果。這種不一致可能與研究范式或者所招募的被試有關(guān),也可能說(shuō)明小腦異常與閱讀障礙互為因果(符合第四種關(guān)系類(lèi)型), 即早期小腦異?？赡軙?huì)影響未來(lái)的閱讀能力, 同時(shí)閱讀能力的異常也可能在一定程度上調(diào)節(jié)小腦的神經(jīng)活動(dòng)。

3 進(jìn)展總結(jié)及研究展望

發(fā)展性閱讀障礙在人群中的比例較高, 而且已對(duì)個(gè)人和社會(huì)造成了較多負(fù)面影響。準(zhǔn)確了解相關(guān)的認(rèn)知神經(jīng)機(jī)制, 將有利于對(duì)其進(jìn)行盡早識(shí)別和干預(yù)。以往關(guān)于閱讀障礙神經(jīng)機(jī)制的模型多集中于大腦, 近些年, 越來(lái)越多的研究發(fā)現(xiàn)閱讀障礙也與小腦異常有關(guān)(Ashburn et al., 2020; D'Mello & Gabrieli, 2018; 彭聃齡, 楊靜, 2004)。但目前并不十分清楚兩者的關(guān)系。小腦缺陷假說(shuō)認(rèn)為小腦異常是導(dǎo)致閱讀障礙的原因, 且小腦通過(guò)運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工或者發(fā)音影響閱讀(Nicolson et al., 2001)。但近期的研究結(jié)果與此假說(shuō)并不完全一致：近些年的研究發(fā)現(xiàn)閱讀障礙者的小腦可以通過(guò)高級(jí)的語(yǔ)言加工過(guò)程(比如語(yǔ)音或者語(yǔ)義加工)影響閱讀(D'Mello et al., 2020; Gatti, van Vugt, & Vecchi, 2020; Li et al., in preprint; Meng et al., 2016); 而且小腦異常也可能是閱讀障礙者閱讀能力低所誘發(fā)的補(bǔ)償機(jī)制, 即閱讀障礙的結(jié)果(Feng et al., 2017; Hancock et al., 2017)。

一方面, 這些不一致可能與研究間采用的實(shí)驗(yàn)范式或者招募的樣本群體有關(guān); 另一方面, 這也可能說(shuō)明小腦異常與閱讀障礙存在“多種關(guān)系”：在功能方面, 小腦在閱讀中的作用既可能與運(yùn)動(dòng)/自動(dòng)化加工過(guò)程有關(guān), 也可能與高級(jí)的語(yǔ)言加工過(guò)程有關(guān); 在相互作用方面, 小腦異常與閱讀障礙可能互為因果。小腦內(nèi)的功能分區(qū)支持了這種“多種關(guān)系”。研究發(fā)現(xiàn)小腦內(nèi)存在多個(gè)參與閱讀的區(qū)域, 不同的區(qū)域參與不同的認(rèn)知加工過(guò)程。例如, 雙側(cè)小腦I區(qū)到V區(qū)可能與感知運(yùn)動(dòng)相關(guān)(Stoodley & Schmahmann, 2009; Stoodley et al., 2012), 右側(cè)小腦VI區(qū)可能與語(yǔ)音加工相關(guān)(Frings et al., 2006; Li et al., in preprint; Meng et al., 2016; Tan et al., 2005), 右側(cè)小腦VII區(qū)可能與語(yǔ)義加工相關(guān)等(D'Mello et al., 2020; D'Mello et al., 2017; Gatti, van Vugt, & Vecchi, 2020; Gatti, Vecchi, & Mazzoni, 2020), 而且這些腦區(qū)的異常都與閱讀障礙有關(guān)(Norton et al., 2014; Stoodley & Stein, 2013; Yang et al., 2013)。小腦內(nèi)的功能分區(qū)可能進(jìn)一步調(diào)節(jié)了閱讀障礙與小腦異常的因果關(guān)系。研究發(fā)現(xiàn), 小腦內(nèi)負(fù)責(zé)運(yùn)動(dòng)加工的區(qū)域在閱讀障礙者中的神經(jīng)活動(dòng)強(qiáng)于正常讀者, 這種增強(qiáng)可能是閱讀障礙的補(bǔ)償機(jī)制, 屬于閱讀障礙者閱讀能力低所導(dǎo)致的結(jié)果(Li et al., 2020); 而小腦內(nèi)負(fù)責(zé)語(yǔ)音或者語(yǔ)義加工的區(qū)域在學(xué)齡前的神經(jīng)活動(dòng)已經(jīng)出現(xiàn)異常(Raschle et al., 2012), 說(shuō)明小腦內(nèi)語(yǔ)言區(qū)的異?？赡苁菍?dǎo)致閱讀障礙的原因。多功能以及互為因果關(guān)系有利于解釋前人研究結(jié)果的不一致, 突出小腦在閱讀中的重要作用,并為理解小腦與閱讀關(guān)系提供了一個(gè)重要視角。

但這也引發(fā)了進(jìn)一步的問(wèn)題, 小腦內(nèi)存在多個(gè)參與閱讀的區(qū)域, 大腦內(nèi)也存在多個(gè)參與閱讀的區(qū)域, 那么小腦與大腦內(nèi)的閱讀區(qū)域之間是什么關(guān)系呢？來(lái)自小腦功能分區(qū)的研究發(fā)現(xiàn), 小腦內(nèi)與大腦內(nèi)功能相似的區(qū)域可能存在同步性的神經(jīng)活動(dòng), 比如小腦內(nèi)的運(yùn)動(dòng)區(qū)與大腦內(nèi)負(fù)責(zé)運(yùn)動(dòng)的區(qū)域存在顯著的功能連接, 而小腦后外側(cè)負(fù)責(zé)高級(jí)認(rèn)知加工的區(qū)域與大腦的額葉和顳頂區(qū)域等存在顯著的功能連接(Buckner et al., 2011; Guell et al., 2018; King et al., 2019; Seitzman et al., 2020)?；诖? 我們提出了小腦與大腦在閱讀中的“功能映射假說(shuō)”?！肮δ苡成浼僬f(shuō)”是指小腦映射了大腦的功能, 小腦內(nèi)可以定位出與大腦內(nèi)閱讀區(qū)具有相似功能的區(qū)域, 大、小腦的功能對(duì)應(yīng)區(qū)協(xié)同合作以參與閱讀。具體而言, 1)與大腦類(lèi)似, 小腦內(nèi)也存在多個(gè)參與閱讀的區(qū)域, 不同區(qū)域負(fù)責(zé)閱讀過(guò)程中所涉及的不同認(rèn)知過(guò)程。2)這些區(qū)域與大腦內(nèi)負(fù)責(zé)同一認(rèn)知過(guò)程的區(qū)域在空間分布上呈對(duì)側(cè)對(duì)應(yīng)的關(guān)系。如前所述, 大腦內(nèi)的閱讀區(qū)主要在左半球, 包含左側(cè)的額下/額中回、顳頂區(qū)域和枕顳區(qū)域(Cao, 2016; Dehaene, 2009; Li, Zhang, & Ding, 2021); 而小腦內(nèi)的閱讀區(qū)主要在右半球, 包含右側(cè)小腦VI區(qū)和VIII區(qū)(Li, Kepinska, et al., 2021; Stoodley & Schmahmann, 2018; Stoodley & Stein, 2013)。3)小腦內(nèi)閱讀區(qū)的功能實(shí)現(xiàn)依賴(lài)于與大腦的合作。這主要是因?yàn)樾∧X的皮層細(xì)胞構(gòu)筑較為單一(Ramnani, 2006),單一的結(jié)構(gòu)往往對(duì)應(yīng)著單一功能。因此, 小腦很可能是通過(guò)與大腦的不同區(qū)域進(jìn)行連接, 來(lái)參與不同的認(rèn)知過(guò)程(Gatti, Vecchi, & Mazzoni, 2020; King et al., 2019; Schmahmann et al., 2019)。4)閱讀障礙與大、小腦合作異常有關(guān)。比如, 現(xiàn)有較多研究發(fā)現(xiàn), 閱讀障礙者大腦和小腦的功能連接異于正常讀者(Ashburn et al., 2020; Feng et al., 2017; Greeley et al., 2020)。

“功能映射假說(shuō)”與以往研究者提出的“大腦-小腦的閉合回路模型”一致(Ramnani, 2006)。閉合回路模型指出大腦與小腦間存在信息傳輸?shù)耐? 而且大腦皮層作為回路輸入的主要來(lái)源, 也是回路輸出的主要目標(biāo)(Bostan & Strick, 2018; Doya, 2000; Ramnani, 2006)。大腦輸出的信號(hào)經(jīng)腦橋傳遞至對(duì)側(cè)的小腦皮層; 小腦皮層將信號(hào)傳遞至小腦內(nèi)的齒狀核, 之后被傳遞至丘腦, 并返回至同一大腦皮層(Bostan et al., 2013)。通過(guò)病毒示蹤技術(shù), 研究者進(jìn)一步發(fā)現(xiàn)小腦與大腦的信息傳輸通路是分區(qū)式的。例如, 大腦運(yùn)動(dòng)皮層(M1)與小腦前部負(fù)責(zé)運(yùn)動(dòng)的區(qū)域相互傳遞信息, 而大腦前額葉皮層(BA46)與小腦后外側(cè)負(fù)責(zé)高級(jí)認(rèn)知加工的區(qū)域相互傳遞信息(Buckner, 2013)。

未來(lái)的研究可以通過(guò)驗(yàn)證“功能映射”的相關(guān)假設(shè)來(lái)檢驗(yàn)此假說(shuō)。例如, 可以考察小腦內(nèi)是否存在負(fù)責(zé)不同認(rèn)知加工(比如負(fù)責(zé)形、音、義)的區(qū)域, 以及這些區(qū)域是否與大腦內(nèi)負(fù)責(zé)相同功能的區(qū)域呈對(duì)側(cè)對(duì)應(yīng)關(guān)系。其次, 也可以考察小腦與大腦的合作關(guān)系, 即兩者在結(jié)構(gòu)或者功能水平的連接情況。如果映射關(guān)系成立, 未來(lái)的研究也可擴(kuò)展映射假說(shuō)的內(nèi)容。比如, 可以深入探討為什么小腦與大腦內(nèi)各存在一套閱讀系統(tǒng)？再次, 可以關(guān)注小腦與大腦映射關(guān)系的對(duì)應(yīng)方式, 是一一對(duì)應(yīng)、多對(duì)一、還是一對(duì)多的關(guān)系。最后可以關(guān)注小腦與大腦究竟是如何協(xié)同合作的。

總體而言, 以往關(guān)于閱讀障礙與小腦異常的研究或假說(shuō)(比如小腦缺陷假說(shuō))更多的從單一功能或單一因果關(guān)系的視角思考小腦異常與閱讀障礙的關(guān)系。在本綜述中, 我們提出了小腦與大腦的“功能映射假說(shuō)”。此假說(shuō)從多功能和多因果關(guān)系的視角出發(fā), 既解釋了現(xiàn)有的研究發(fā)現(xiàn), 也更系統(tǒng)地總結(jié)了小腦與閱讀的關(guān)系, 對(duì)小腦參與其他高級(jí)認(rèn)知加工的方式也具有重要的啟示作用。但未來(lái)還需要更多的研究, 來(lái)檢驗(yàn)“功能映射假說(shuō)”是否成立, 以及探討此假說(shuō)的相關(guān)延伸問(wèn)題, 以期全面揭示小腦參與詞匯閱讀的機(jī)制以及閱讀中小腦與大腦的關(guān)系。

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Developmental dyslexia and cerebellar abnormalities:Multiple roles of the cerebellum and causal relationships between the two

LI Hehui1,2,3, HUANG Huiya1,2, DONG Lin1,2, LUO Yuejia1,3,4, TAO Wuhai1,2

(1Center for Brain Disorders and Cognitive Sciences, Shenzhen University, Shenzhen 518060, China)(2School of Psychology, Shenzhen University, Shenzhen 518060, China)(3State Key Laboratory of Cognitive Neuroscience and Learning & IDG/McGovern Institute for Brain Research, Beijing Normal University, Beijing 100875, China)(4Faculty of Psychology, Beijing Normal University, Beijing 100875, China)

Developmental dyslexia (hereinafter referred to as “dyslexia”) will not only affect the life-long development of individuals, but also impose a heavy economic burden on society. Digging into the relevant neural mechanisms contributes to the early prediction and intervention of dyslexia. Established models of the neural bases of dyslexia primarily focused on the cerebrum. In recent years, extensive studies have shown that dyslexia is also associated with cerebellar abnormalities. However, it remains unclear about the relationships between the two. By summarizing recent findings, we found that the cerebellum could play multiple roles in reading and a bi-directional causal relationship may explain the associations between cerebellar abnormalities and dyslexia. Based on these findings, we proposed the “cerebro-cerebellar mapping hypothesis of word reading”. This new framework aims to reveal the relationship between reading, the cerebellum, and the cerebrum from a new perspective. This review offers important insights into the neural mechanism of dyslexia and the role of the cerebellum in high-level cognitive processing.

developmental dyslexia, cerebellar abnormalities, the neural mechanisms of reading, mapping hypothesis, causal relationship

2021-04-15

* 國(guó)家自然科學(xué)基金項(xiàng)目(32100846, 32000793); 中國(guó)博士后科學(xué)基金資助項(xiàng)目(2020M682846)、認(rèn)知神經(jīng)科學(xué)與學(xué)習(xí)國(guó)家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室開(kāi)放課題基金資助項(xiàng)目(CNLYB2005)、廣東省科技計(jì)劃項(xiàng)目(2019A050510048); 深港腦科學(xué)創(chuàng)新研究項(xiàng)目(2021SHIBS0003); 深圳大學(xué)青年教師科研啟動(dòng)項(xiàng)目(QNJS0304)。

陶伍海, E-mail: taowh@szu.edu.cn

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