文·圖 ◎ 高江云

高江云 西雙版納熱帶植物園。2008年后專注于蘭科植物綜合保護(hù)研究。

1.芳香石豆蘭成片附生于石灰?guī)r山頂?shù)膸r石或樹干上，具有很強(qiáng)的克隆生長(zhǎng)能力，這一大片植株可能都是同一個(gè)克隆個(gè)體。

只開花不結(jié)果的芳香石豆蘭

石豆蘭屬 Bulbophyllum 是蘭科最大的屬之一，有1 900多種，僅我國(guó)就有103種之多，其中33種為我國(guó)特有種，目前西雙版納記錄到的石豆蘭有47種。很多石豆蘭屬植物通過匍匐根狀莖附生在樹干或巖石表面，一顆顆圓形的假鱗莖就像從石頭上長(zhǎng)出的豆子，故名石豆蘭。

石豆蘭屬植物的花從假鱗莖基部或根狀莖的節(jié)上抽出，有的是單花，有的則是許多花組成總狀或近傘狀花序。其花最顯著的一個(gè)特征是唇瓣的特殊結(jié)構(gòu)，唇瓣基部通過一個(gè)具有彈性的膜與蕊柱足末端連接，使得唇瓣可像人體四肢的關(guān)節(jié)一樣活動(dòng)，這種“鉸鏈結(jié)構(gòu)的唇瓣”在傳粉過程中有著特殊的作用。英國(guó)植物學(xué)家Ridley在1890年就觀察到了這一有趣的現(xiàn)象，當(dāng)傳粉昆蟲落到唇瓣上時(shí)，由于昆蟲的重力作用導(dǎo)致唇瓣向下運(yùn)動(dòng)，當(dāng)運(yùn)動(dòng)達(dá)到平衡點(diǎn)時(shí)，唇瓣反彈將傳粉昆蟲擲向合蕊柱；有的種類其唇瓣則借助風(fēng)力來運(yùn)動(dòng)，把小的傳粉者送到花內(nèi)部完成傳粉。很多石豆蘭屬植物的花具有腐肉的臭味，吸引蠅類來為其傳粉，因而石豆蘭屬植物也被認(rèn)為是具有典型的蠅類傳粉綜合癥。但也有一些種類分泌花蜜作為報(bào)酬，還有的種類以氣味作為報(bào)酬，例如生長(zhǎng)在巴西的一種石豆蘭 B.baileyi 的氣味主要成分為姜酮，被一種雄性果蠅收集后作為性信息素合成的前體。

芳香石豆蘭 B.ambrosia 是西雙版納地區(qū)石灰山森林中一種常見的蘭科植物，其具有密集的假鱗莖，頂生1枚葉，直立花序從新生假鱗莖長(zhǎng)出，通常只有1朵花，常常在光照和通風(fēng)較好的石灰?guī)r山頂成片附生于巖石和樹干上（圖1）。在西雙版納熱帶雨林國(guó)家公園綠石林景區(qū)，我們對(duì)31屬49種蘭科植物開展了每周一次的種群動(dòng)態(tài)和物候長(zhǎng)期監(jiān)測(cè)，在此過程中發(fā)現(xiàn)芳香石豆蘭在花期開花繁茂，也有昆蟲訪花，但在不同地點(diǎn)都沒有觀察到結(jié)果或幼苗。是什么導(dǎo)致芳香石豆蘭只開花不結(jié)果呢？我們決定一探究竟。我們從2008年至2011年連續(xù)3年對(duì)芳香石豆蘭開展了每周1次的物候觀察記錄，對(duì)芳香石豆蘭花部特征、花的形態(tài)和結(jié)構(gòu)進(jìn)行詳細(xì)的觀察、測(cè)量和記錄；同時(shí)，花期時(shí)開展了自交、異交和對(duì)照3種人工授粉試驗(yàn)。2009年和2010年的花期，連續(xù)2年在不同地點(diǎn)進(jìn)行了訪花動(dòng)物的觀察，并對(duì)總計(jì)174朵花的花粉塊移出和花粉塊沉降情況進(jìn)行了監(jiān)測(cè)和統(tǒng)計(jì)。

芳香石豆蘭的花期為12月上旬至翌年的1月初，花序從新生的假鱗莖基部抽出，1～2朵花，大多為1朵，單朵花開放4～5天，和同屬其他植物一樣，唇瓣和蕊柱足通過一個(gè)具有彈性的膜連接，形成一個(gè)活動(dòng)的鉸鏈結(jié)構(gòu)（圖2）?；ㄔ陂_放時(shí)有濃郁的香氣，蕊柱足末端觀察到有明顯的花蜜。2008年～2011年，連續(xù)3年對(duì)研究地點(diǎn)的芳香石豆蘭的物候監(jiān)測(cè)都沒有發(fā)現(xiàn)有自然結(jié)果。隨機(jī)開展的花粉塊移出率和柱頭花粉塊的沉降率調(diào)查，2009年分別是53.7%和23.1%（n=134），2010年在一個(gè)觀察點(diǎn)為31.6%和0（n=20），在另一個(gè)觀察點(diǎn)為55.0%和15.0%（n=20），兩年共計(jì)174朵花，但仍沒有發(fā)現(xiàn)有結(jié)實(shí)。

2.芳香石豆蘭花的唇瓣和蕊柱足通過一個(gè)具有彈性的膜連接，形成一個(gè)活動(dòng)的鉸鏈結(jié)構(gòu)

3.中華蜜蜂為芳香石豆蘭傳粉的過程示意圖

我們?cè)?年中共觀察到4種訪花昆蟲，中華蜜蜂（Apisceranacerana）、基胡蜂（Vespa basalis）、一種螞蟻和一種蝗蟲。其中，蝗蟲為植食性昆蟲，啃食芳香石豆蘭的花瓣；螞蟻在新開的花中很常見，其直接到蕊柱足末端取食花蜜，并不和花粉塊或柱頭接觸，為盜蜜者。調(diào)研觀察到基胡蜂的5次訪花，其停留在芳香石豆蘭的唇瓣上，唇瓣被下壓，但由于基胡蜂的體型較大，下壓后的唇瓣無(wú)法反彈回去，基胡蜂在整個(gè)訪花過程中并沒有接觸到合蕊柱，也未觀察到其攜帶花粉塊，基胡蜂只是芳香石豆蘭的偶爾訪花者，并不起到傳粉的作用。

中華蜜蜂為芳香石豆蘭有規(guī)律的訪花者，一般出現(xiàn)在上午10點(diǎn)以后，訪花頻率非常高。芳香石豆蘭的花期正值西雙版納地區(qū)的霧涼季，上午10點(diǎn)以后才出太陽(yáng)，氣溫開始回升，此時(shí)中華蜜蜂開始活動(dòng)，訪花高峰期集中在11∶00～15∶00，其后訪花很少。我們觀察到并用攝像機(jī)記錄了其為芳香石豆蘭傳粉的完整過程，證明中華蜜蜂是芳香石豆蘭的有效傳粉者（圖3）。其傳粉過程非常有趣，當(dāng)其落在芳香石豆蘭的唇瓣上時(shí)，由于重力使得唇瓣被下壓，當(dāng)達(dá)到一定程度時(shí)，唇瓣向上反彈把中華蜜蜂直接送到唇瓣和合蕊拄之間的通道，此時(shí)中華蜜蜂的后背壓向合蕊柱，其背部攜帶的花粉塊正好落到有粘液的柱頭上，完成了授粉；中華蜜蜂繼續(xù)向前爬去采食蕊柱足末端的花蜜，當(dāng)掙扎著原路后退時(shí)，其中胸拱起，后背緊貼合蕊柱，掀翻藥帽并帶走花粉塊（圖4）。

4.一只背上攜帶有花粉塊的中華蜜蜂正在訪問芳香石豆蘭花

5.虎舌蘭的花序出現(xiàn)在雨林深處陰暗潮濕的林下

結(jié)果率低在兩性花植物中是一個(gè)普遍的現(xiàn)象，缺乏有效傳粉、資源限制和植食作用被認(rèn)為是導(dǎo)致結(jié)實(shí)率低的主要原因。其中，缺乏有效傳粉常常導(dǎo)致很多植物結(jié)實(shí)率低。芳香石豆蘭開花正常，中華蜜蜂是其有效的傳粉者，有很高的訪花頻率，花粉塊移出率和柱頭花粉塊的沉降率都很高，不存在傳粉者限制。那么，芳香石豆蘭不結(jié)果的真正原因是什么呢？

在我們3年的人工授粉試驗(yàn)中，自交和對(duì)照處理都不結(jié)果，而用來自于不同地點(diǎn)花粉塊授粉的異交處理中，結(jié)果率卻高達(dá)90%以上，這說明芳香石豆蘭是自交不親和物種，也就是說同一個(gè)植株的花粉授粉不能結(jié)果。蘭科植物普遍都是自交親和的，但自交不親和物種在蘭科不同類群中都有報(bào)道。自交不親和的蘭科植物其結(jié)果率通常都非常低，如 Tolumnia variegata 的結(jié)實(shí)率低于2%，熱帶地生蘭 Malaxis massonii 的2個(gè)不同種群的結(jié)果率分別為1.4%和3.4%，Liparis lilifolia 2年平均的結(jié)果率僅為1.6%。自花和同株異花授粉可能是導(dǎo)致自交不親和蘭科植物結(jié)實(shí)率低的主要原因。

芳香石豆蘭具有很強(qiáng)的克隆生長(zhǎng)能力，同一個(gè)地點(diǎn)的芳香石豆蘭植株可能都是同一個(gè)克隆個(gè)體。同一個(gè)個(gè)體花期內(nèi)有大量的花同時(shí)開放，中華蜜蜂在不同花之間來回穿梭，平均單次訪花4.29±0.40朵（n=66），造成了嚴(yán)重的同株異花傳粉。芳香石豆附生于石灰?guī)r森林山頂?shù)膸r石或樹干上，生境片段化嚴(yán)重，使得不同個(gè)體之間花粉交流困難，由于自交不親和的特性，最終導(dǎo)致了芳香石豆蘭自然結(jié)果率很低或不結(jié)果。對(duì)于芳香石豆蘭的就地保護(hù)或回歸而言，種群內(nèi)增加不同遺傳來源的個(gè)體數(shù)量，促進(jìn)不同個(gè)體之間的花粉傳遞從而保障一定的自然結(jié)果率，是促使自然種群或回歸種群得以長(zhǎng)期維系和更新的重要基礎(chǔ)。

已研究過的石豆蘭屬植物都是自交親和的，同時(shí)花都有臭味，為蠅類傳粉；而芳香石豆蘭為自交不親和的，花具有香味，為蜂類傳粉，不結(jié)果是芳香石豆蘭為花香而付出的代價(jià)嗎？

花不開放也能結(jié)果的虎舌蘭

蘭科中有一類植物沒有綠葉，也不能進(jìn)行光合作用，它們依靠與其共生的真菌提供營(yíng)養(yǎng)來生活，被稱為腐生蘭。腐生蘭一般生活在陰暗、潮濕、多腐殖質(zhì)的林下，平時(shí)看不到其植株，只能在短暫的花期一睹其芳容，因此也被稱為“幽靈蘭花”（ghost orchids）?；⑸嗵m Epipogiumroseum 就是這樣一種典型的“幽靈蘭花”，雖然廣泛分布于世界各地，但要看到它卻并不容易。在西雙版納石灰山雨林深處陰暗潮濕的林下，每年的5月，成片的虎舌蘭花序仿佛應(yīng)邀集會(huì)，一夜之間突然從各個(gè)陰暗的角落里悄無(wú)聲息的出現(xiàn)（圖5），每個(gè)花序從開花、結(jié)果、果實(shí)成熟到種子散布僅短短2周左右就完成了，而一整片的虎舌蘭這一過程也僅僅持續(xù)20余天，然后又無(wú)聲無(wú)息地消失得無(wú)影無(wú)蹤?；⑸嗵m從開花到結(jié)果的整個(gè)過程在如此短暫的時(shí)間里就完成了，它是怎么做到的？需要昆蟲為它傳粉嗎？虎舌蘭生長(zhǎng)在林下陰暗潮濕的地方，昆蟲活動(dòng)極少，如何來吸引傳粉昆蟲呢？讓我們來一一解開這雨林深處的秘密。

6.一只中華蜜蜂（Apis cerana cerana）訪問虎舌蘭的花

7.虎舌蘭花在不同發(fā)育階段，柱頭和花粉塊的相對(duì)位置，隨著花的發(fā)育，柱頭膨大，松散的花粉塊從花藥中釋放出來，直接接觸到柱頭而完成了自花授粉。Ac,藥帽anther cup;R,蕊喙 rostellum;S,柱頭 stigma;P,花粉塊pollinia

虎舌蘭的總狀花序從地下的肉質(zhì)塊莖上長(zhǎng)出，整個(gè)花序呈乳白色，每個(gè)花序一般有10余朵花，從下往上依次開放，花并不完全打開，呈半開放狀態(tài)，有明顯的香味，唇瓣較寬并有很多紫色的斑點(diǎn)。我們?cè)?009和2011年對(duì)虎舌蘭的訪花昆蟲進(jìn)行了野外觀察，結(jié)果發(fā)現(xiàn)中華蜜蜂（Apis cerana cerana）是唯一的訪花者，它們登上唇瓣，調(diào)整身體姿態(tài)后進(jìn)入花中吸取花蜜（圖6）。令人奇怪的是我們并沒有觀察到任何訪花的中華蜜蜂身體上帶有虎舌蘭的花粉，同時(shí)，2年的觀察發(fā)現(xiàn)，在同一個(gè)地點(diǎn)不同年份、同一年份不同地點(diǎn)，中華蜜蜂的訪花頻率差異都非常大。在套袋試驗(yàn)中，隨機(jī)選擇不同花序在開花前進(jìn)行套袋處理，發(fā)現(xiàn)結(jié)果率和不套袋自然條件下的結(jié)果率沒有顯著差異，都高達(dá)90%以上，而開花前2天去除雄蕊后不套袋的花卻完全不結(jié)果，這些結(jié)果說明虎舌蘭并不需要傳粉昆蟲也能結(jié)果，中華蜜蜂訪花并不能給虎舌蘭傳粉。

我們對(duì)虎舌蘭不同發(fā)育時(shí)期的花進(jìn)行了解剖觀察，終于弄清楚了其自花授粉的秘密。虎舌蘭花的蕊喙嚴(yán)重退化，不能有效隔離柱頭和花粉塊，隨著花的發(fā)育，柱頭膨大，松散的花粉塊從花藥中釋放出來，直接接觸到柱頭而完成了自花授粉（圖7）。自花授粉一般在花開的前一天就完成了，這樣，虎舌蘭的花即使不開放也能結(jié)果！這就很好的解釋了開花前套袋并不影響其結(jié)果，而開花前2天除去雄蕊卻不能結(jié)果。另外，虎舌蘭的花粉塊沒有粘盤，粘盤的缺失導(dǎo)致中華蜜蜂訪花也不能攜帶花粉塊，不能對(duì)虎舌蘭進(jìn)行傳粉。

全世界的腐生植物有400余種，分布在87個(gè)屬的11個(gè)科。目前對(duì)這一類群植物繁殖生態(tài)學(xué)的研究相對(duì)較少，有限的幾例研究表明，腐生植物的花較小、顏色暗淡、不具花蜜等傳粉回報(bào)物，大都采用自動(dòng)自交的傳粉策略。有學(xué)者認(rèn)為腐生植物傾向于專性自交的傳粉方式是由于資源限制所致——腐生植物必須依靠其共生的真菌提供營(yíng)養(yǎng)，而專性自交不需要投入更多的資源在花粉、花蜜和艷麗的花瓣等吸引昆蟲的花部結(jié)構(gòu)。而對(duì)虎舌蘭的研究結(jié)果卻并不支持這一資源限制假說，虎舌蘭的花能夠正常開放，其花具有很多吸引傳粉昆蟲的花部特征。例如，花有距，距內(nèi)有花蜜，唇瓣有紫色的蜜導(dǎo)，花有香味等。野外觀察也發(fā)現(xiàn)，虎舌蘭能成功吸引中華蜜蜂訪花，但訪花頻率隨時(shí)間和地點(diǎn)的變化有很大?；⑸嗵m完全放棄了昆蟲傳粉，那些吸引傳粉昆蟲的花部特征可能只是進(jìn)化上的冗余，其采用自動(dòng)自花授粉的自交方式進(jìn)行有性繁殖，可能是由于其傳粉者訪花行為的不確定性和其腐生生活型所導(dǎo)致的進(jìn)化結(jié)果。