李嬌張寶龍趙穎辛士剛陳強(qiáng)宋寧寧李雪梅

（1.沈陽(yáng)師范大學(xué)化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，沈陽(yáng) 110034；2. 沈陽(yáng)師范大學(xué)實(shí)驗(yàn)中心，110034）

內(nèi)生菌對(duì)提高植物抗鹽堿性的研究進(jìn)展

李嬌1張寶龍1趙穎1辛士剛2陳強(qiáng)2宋寧寧1李雪梅1

（1.沈陽(yáng)師范大學(xué)化學(xué)與生命科學(xué)學(xué)院，沈陽(yáng) 110034；2. 沈陽(yáng)師范大學(xué)實(shí)驗(yàn)中心，110034）

土壤鹽堿化是制約我國(guó)農(nóng)作物產(chǎn)量的主要因素之一。如何增強(qiáng)農(nóng)作物的抗鹽堿特性，已成為我國(guó)農(nóng)業(yè)持續(xù)高效發(fā)展的重大課題。植物內(nèi)生菌存在于植物內(nèi)部，在增強(qiáng)植物抗病、抗蟲、抗旱等脅迫能力方面具有一定作用。內(nèi)生菌與植物共生關(guān)系對(duì)植物的顯著影響這一現(xiàn)象引起了國(guó)內(nèi)外學(xué)者的廣泛關(guān)注。主要綜述植物內(nèi)生菌的多樣性，并從植物的ROS清除系統(tǒng)、細(xì)胞中滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、礦質(zhì)元素吸收以及光合作用等方面來(lái)說(shuō)明內(nèi)生菌對(duì)植物耐鹽堿能力的影響。

內(nèi)生菌 鹽堿脅迫 抗性 植物

19世紀(jì)中葉，De Bary首先提出了內(nèi)生菌（endophyte）的概念［1］，一直到20世紀(jì)90年代，Stierle等［2］從短葉紅豆杉韌皮部分離到一株產(chǎn)紫杉醇的內(nèi)生真菌，才對(duì)植物內(nèi)生菌的研究廣泛開展起來(lái)。植物內(nèi)生菌是指那些將其生活史的一定階段或全部階段生活于健康植物各種組織和器官內(nèi)部，又不會(huì)引起植物明顯病害的一類微生物［2］。植物內(nèi)生菌具有豐富的生物多樣性，目前地球上預(yù)計(jì)可能有多達(dá)100萬(wàn)種不同的植物內(nèi)生菌存在［3］。但如此龐大的微生物類群，至今被研究過(guò)的種類不到15%［4］。在大多數(shù)情況下，內(nèi)生菌與植物之間是互惠共生的，一方面內(nèi)生菌通過(guò)植物體獲得營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)、庇護(hù)和傳播；另一方面寄生的內(nèi)生菌可能通過(guò)產(chǎn)生大量的生物活性物質(zhì)或借助于信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)對(duì)宿主植物提供保護(hù)，增強(qiáng)植物抗病、抗蟲、抗干旱脅迫等能力［3］。內(nèi)生菌與植物共生關(guān)系對(duì)植物的顯著影響這一現(xiàn)象引起了國(guó)內(nèi)外學(xué)者的廣泛關(guān)注。

隨著人們大量使用化肥，土壤鹽堿化程度不斷加劇，預(yù)計(jì)到2050年，我國(guó)將有超過(guò)50%的耕地會(huì)變得鹽堿化［5］，土壤鹽堿化是制約我國(guó)農(nóng)作物產(chǎn)量的主要因素之一。如何增強(qiáng)農(nóng)作物的抗鹽堿特性，已成為我國(guó)農(nóng)業(yè)持續(xù)高效發(fā)展的重大課題，對(duì)植物內(nèi)生菌的研究有望為提高植物的抗鹽堿特性提供新的思路，因此人們?cè)趦?nèi)生真菌對(duì)宿主植物抗鹽堿特性的增益方面日益關(guān)注［6］。

1 植物內(nèi)生菌的多樣性

研究發(fā)現(xiàn)內(nèi)生菌在植物體內(nèi)分布廣泛，系統(tǒng)地存在于植物的根、莖、葉、花、果實(shí)和種子等器官、

組織的細(xì)胞或細(xì)胞間隙中［1］；內(nèi)生菌自身種類也多樣，主要包括內(nèi)生細(xì)菌、內(nèi)生真菌和內(nèi)生放線菌［7］。

1.1 內(nèi)生細(xì)菌

根據(jù)植物與內(nèi)生細(xì)菌的關(guān)系可以將內(nèi)生細(xì)菌分為專性內(nèi)生細(xì)菌（Obligate endophytic bacteria）和兼性內(nèi)生細(xì)菌（Facultative endophytic bacteria）。大多數(shù)內(nèi)生細(xì)菌屬于兼性內(nèi)生細(xì)菌，它們既可以在植物體內(nèi)存活也可以在根際或土壤中存活。目前在各種植物中發(fā)現(xiàn)的內(nèi)生細(xì)菌已超過(guò)129種，分屬于54個(gè)屬［8］。這些內(nèi)生細(xì)菌多為土壤微生物種類，其中常見(jiàn)的屬有假單胞菌屬（Pseudomonas）、芽孢桿菌屬（Bacillus）、腸桿菌屬（Enterobacter）及土壤桿菌屬（Agrobacterium）等，同時(shí)發(fā)現(xiàn)很多新種［1］。

1.2 內(nèi)生真菌

內(nèi)生真菌菌絲在宿主植物的葉鞘和種子中含量最多，而葉片和根中含量極少［1］。目前，已在隸屬于80多個(gè)植物屬的290多種禾本科植物中發(fā)現(xiàn)了與之共生的內(nèi)生真菌約33個(gè)種，5個(gè)亞種，100多個(gè)屬，200多種非禾本科植物有過(guò)內(nèi)生真菌的報(bào)道，至今，已從非禾本科植物內(nèi)生真菌中鑒定出7個(gè)新屬，20多個(gè)新種［9-11］。植物內(nèi)生真菌在分類地位上大多數(shù)屬于子囊菌類（Ascomycota）及其無(wú)性型，包括核菌綱（Pyrenomycetes）、盤菌綱（Discomycetes）和腔菌綱（Loculoascomycetes）的許多種類及其一些衍生菌［1］。

1.3 內(nèi)生放線菌

絕大部分內(nèi)生放線菌是從植物的根部和葉片中分離到的［12］。目前已被描述的放線菌至少有180個(gè)屬，4 000多種［13］。對(duì)在紅樹林、熱帶多年生樹木及一些藥用作物中對(duì)內(nèi)生放線菌的研究較多，主要為弗蘭克氏菌屬（Frankia）、鏈霉菌屬（Streptomyces）、鏈輪絲菌屬（Streptoverticillum）、游動(dòng)放線菌屬（Antinoplanes）、諾氏卡菌屬（Nocardia）和小單胞菌屬（Micromonosp.ora）等［7］，蘭克氏菌作為固氮菌被廣泛研究。目前已報(bào)道約8個(gè)科24個(gè)屬，近200個(gè)樹種具有與弗蘭克氏菌共生結(jié)瘤固氮的能力［12］。

2 植物內(nèi)生菌對(duì)植物抗鹽堿能力的影響

2.1 誘導(dǎo)抗氧化系統(tǒng)，緩解活性氧對(duì)細(xì)胞的傷害

在植物細(xì)胞的正常代謝過(guò)程中，幾乎所有的需氧反應(yīng)都可以產(chǎn)生活性氧（Reactive oxygen species， ROS），ROS的產(chǎn)生與清除是處于動(dòng)態(tài)平衡的［14］。低濃度的ROS可以作為細(xì)胞內(nèi)的第二信使，參與植物細(xì)胞的生理生化反應(yīng)，對(duì)植物的生長(zhǎng)具有積極作用［8］。而在鹽堿脅迫下，ROS合成速度遠(yuǎn)大于降解速度，使細(xì)胞中積累大量的ROS，而過(guò)多的ROS會(huì)引發(fā)膜脂的過(guò)氧化作用，其產(chǎn)物丙二醛（MDA）會(huì)嚴(yán)重?fù)p傷細(xì)胞膜系統(tǒng)。因此，MDA含量反映出膜脂過(guò)氧化的程度。與此同時(shí)，細(xì)胞膜的通透性增強(qiáng)，一些滲透物質(zhì)流出，導(dǎo)致電導(dǎo)率增加。清除ROS的抗氧化系統(tǒng)包括抗氧化酶類和非酶類抗氧化劑。

抗氧化酶類主要包括超氧化物歧化酶（SOD）、過(guò)氧化物酶（POD）、過(guò)氧化氫酶（CAT）、抗壞血酸過(guò)氧化物酶（APX）和谷胱甘肽還原酶（GR）等。而SOD、POD和CAT是植物體內(nèi)清除活性氧的重要保護(hù)酶，其活性和含量與植物的抗性呈正相關(guān)關(guān)系［15，16］。Karthikeyan等［17］研究發(fā)現(xiàn)在NaCl脅迫下E+植株SOD和APX活性顯著高于E-植株，當(dāng)NaCl脅迫濃度達(dá)到150 mmol/L時(shí)，E+植株CAT活性也顯著增加。在王正鳳等［18］的研究中發(fā)現(xiàn)，在高鹽濃度時(shí)內(nèi)生菌侵染（E+）野大麥SOD活性顯著高于內(nèi)生菌未侵染（E-）野大麥的SOD活性，而E+種群MDA含量顯著低于E-種群，降幅為27.2%。卜寧等［19］在對(duì)Na2CO3脅迫條件下內(nèi)生菌對(duì)水稻葉片保護(hù)酶系統(tǒng)的影響研究中發(fā)現(xiàn)，隨著Na2CO3脅迫濃度的增加，E+水稻葉片POD和CAT 活性明顯高于E-植株的，而MDA含量則成相反的趨勢(shì)。付艷萍等［20］認(rèn)為在鹽脅迫下接種植物根際內(nèi)生菌可減少植物體中MDA的積累，降低MDA對(duì)植物組織的傷害，從而增強(qiáng)植物的抗鹽堿能力。

非酶類抗氧化劑主要包括抗壞血酸（AsA）、還原型谷胱甘肽（GsH）、生物堿和胡蘿卜素等，這些物質(zhì)與抗氧化酶類協(xié)同作用，既可直接同ROS反應(yīng)將其還原，又可作為底物參加酶反應(yīng)，從而清除活性氧［14］。AsA可被ROS氧化成單脫氫抗壞血酸（MDHA）和脫氫抗壞血酸（DHA）［21］，在完全氧化的DHA產(chǎn)生的情況下，GsH作為還原劑參與AsA的再生，同時(shí)GsH還可以被ROS氧化，產(chǎn)生的氧化型谷胱甘肽（GssG）可以通過(guò)谷胱甘肽還原酶（GR）得到還原。AsA-GsH循環(huán)在活性氧的清除過(guò)程中起重要作用［14］。有研究［22］表明，在逆境

下內(nèi)生菌能夠激活植物組織內(nèi)AsA-GsH代謝途徑，從而增強(qiáng)細(xì)胞的抗氧化能力。Helmut等［22］研究發(fā)現(xiàn)，在NaCl脅迫條件下，根部?jī)?nèi)生真菌印度梨形孢（Piriformospora indica）的侵入削弱了大麥葉部由于NaCl引起的脂類過(guò)氧化反應(yīng)，同時(shí)顯著提高了大麥抗壞血酸的含量以及抗氧化酶的活性，被侵染的大麥植株不只表現(xiàn)出耐鹽性，還表現(xiàn)出抗病和增高產(chǎn)量多重效應(yīng)，可見(jiàn)內(nèi)生菌對(duì)于植物抗性的誘導(dǎo)有其復(fù)雜的一面。Baltruschat等［23］也發(fā)現(xiàn)E+大麥根部抗壞血酸的含量以及抗氧化酶的活性高于E-植株。接種內(nèi)生菌后的擬南芥植株地下部分在1 h和地上部分在5 h時(shí)總抗壞血酸量均增加1.5倍［24］。

抗氧化酶類和抗氧化劑在各自行使功能的同時(shí)，又互相補(bǔ)充構(gòu)成了一個(gè)復(fù)雜的抗氧化網(wǎng)絡(luò)來(lái)共同清除細(xì)胞內(nèi)過(guò)剩的ROS。Sun等［25］認(rèn)為內(nèi)生菌通過(guò)減少多不飽和脂肪酸的降解來(lái)誘導(dǎo)抗氧化酶活性，從而清除活性氧。但內(nèi)生菌是如何引發(fā)植物抗氧化系統(tǒng)響應(yīng)鹽堿脅迫的，當(dāng)前較為合理的解釋為內(nèi)生菌通過(guò)影響宿主植物的物質(zhì)代謝，同時(shí)產(chǎn)生生理活性物質(zhì)，如植物激素、脫氨酶［17］等改變植物的生理代謝水平，從而提高植物的抗鹽堿性［26］。

2.2 改變滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的含量

2.2.1 脯氨酸含量 在鹽堿脅迫下，許多植物都會(huì)出現(xiàn)大量積累游離脯氨酸的現(xiàn)象［27］。王正鳳等［18］認(rèn)為在鹽脅迫下E+野大麥較E-野大麥更能夠通過(guò)顯著地增加脯氨酸含量來(lái)減輕受鹽脅迫的程度，且這一減輕作用在濃度高時(shí)表現(xiàn)明顯。緱小媛［28］發(fā)現(xiàn)與E-植株相比，在鹽脅迫下內(nèi)生真菌侵染可導(dǎo)致來(lái)源于鹽堿地的醉馬草葉內(nèi)脯氨酸含量增加，但是對(duì)來(lái)源于非鹽堿地的醉馬草植株而言，內(nèi)生真菌侵染卻不能增加宿主植物葉內(nèi)的脯氨酸含量。Zarea等［29］發(fā)現(xiàn)P. indica共生真菌能夠激活植物體內(nèi)脯氨酸的合成機(jī)制，從而促進(jìn)脯氨酸的生成。任安芝等［27］發(fā)現(xiàn)內(nèi)生真菌感染可導(dǎo)致黑麥草葉內(nèi)的脯氨酸含量增加，但同時(shí)其生物量下降，推測(cè)鹽脅迫下感染植株中脯氨酸的積累可能具有雙重性。 因此，目前游離脯氨酸積累是否與植株抗鹽堿性存在必然聯(lián)系尚不能證明，而且鹽堿脅迫和內(nèi)生真菌的雙重作用使脯氨酸的變化更加復(fù)雜，還需要進(jìn)一步研究才能對(duì)脯氨酸累積的生理意義作出綜合性評(píng)價(jià)。

2.2.2 可溶性糖含量 鹽堿脅迫下，植物生長(zhǎng)受到抑制，糖分利用率降低，植物體內(nèi)可溶性糖含量增加［30］，可溶性糖能夠增加細(xì)胞內(nèi)溶質(zhì)的濃度，防止細(xì)胞過(guò)度脫水，從而減少環(huán)境脅迫對(duì)植物的傷害。關(guān)于內(nèi)生菌對(duì)鹽堿脅迫下植物可溶性糖含量的影響，目前的研究結(jié)果有所不同。有研究［18］顯示在無(wú)鹽和低鹽處理下，內(nèi)生真菌感染對(duì)野大麥的可溶性糖含量無(wú)顯著影響，在鹽濃度為200和300 mmol/L時(shí)，E+野大麥可溶性糖含量均顯著高于E-野大麥，分別高出17.86%和22.83%。在付艷萍等［20］的研究中也發(fā)現(xiàn)相同濃度鹽脅迫下加入一種根際內(nèi)生菌更能增加植物體內(nèi)可溶性糖的積累。而任安芝等［27］報(bào)道，在高鹽濃度下，與未感染種群相比，內(nèi)生真菌感染黑麥草顯著降低宿主中可溶性糖含量。Hardy等［31］曾報(bào)道，在充足灌水條件下，內(nèi)生真菌感染不影響高羊茅葉片內(nèi)可溶性糖含量。由此可見(jiàn)，內(nèi)生菌對(duì)植物體內(nèi)可溶性糖含量的影響具有差異性，因內(nèi)生菌的種類、植物的種類及所處的鹽堿脅迫濃度而異。

2.3 改變Na+和 K+及K+/Na+的比率，增強(qiáng)植物抗鹽堿性

在正常生理狀態(tài)下，植物細(xì)胞內(nèi)離子保持相對(duì)平衡狀態(tài)，而在鹽脅迫下，植株體內(nèi)P和S含量減少，而Na+和Cl-含量增加，細(xì)胞質(zhì)中不平衡的離子狀態(tài)會(huì)對(duì)植物細(xì)胞的代謝產(chǎn)生傷害［32，33］。緱小媛［28］的研究中發(fā)現(xiàn)，在鹽脅迫階段及恢復(fù)階段，耐鹽性及非耐鹽性的E+醉馬草葉片和根系K+含量和K+/Na+比值均比E-醉馬草的大，Na+含量則相反。Hauser等［34］認(rèn)為一個(gè)高K+/Na+比率是植物耐鹽的良好標(biāo)志。Sabzalian等［35］報(bào)道在鹽脅迫下，內(nèi)生菌感染顯著降低高羊茅和草原羊茅根部Na+與Cl-的含量，卻顯著增加了兩者地上部分K+的含量，而植物吸收的Na+主要積累于根部，阻止Na+向地上部運(yùn)輸機(jī)制是植物具有較強(qiáng)耐鹽性的主要原因之一［36］。有報(bào)道指出，高濃度的Na+與K+對(duì)核糖體及酶活性中心存在競(jìng)爭(zhēng)，而K+是50多種植物代謝酶的活化劑，且這種作用不能被Na+所替代［37］。內(nèi)生菌的應(yīng)用能夠改變鹽堿脅迫下宿主植物的Na+、K+含量和K+/Na+比率，從而減輕離子毒害、緩解鹽堿脅迫對(duì)植物的傷害，

但是內(nèi)生菌是通過(guò)何種機(jī)制阻礙Na+向地上部分運(yùn)輸還需要進(jìn)一步的試驗(yàn)。

2.4 提高光合作用，增強(qiáng)植物抗鹽堿性

土壤鹽分過(guò)多使細(xì)胞內(nèi)RuBP羧化酶活性降低，葉綠體趨于分解，光合色素生物合成受阻，氣孔關(guān)閉，使光合速率下降［38］。卜寧等［19］報(bào)道，E+水稻的葉綠素a、葉綠素b和胡蘿卜素的含量都明顯高于E-水稻，而在高濃度Na2CO3脅迫下，凈光合速率、水分利用效率和氣孔導(dǎo)度也有相同的趨勢(shì)。Zarea等［29］研究發(fā)現(xiàn)在鹽脅迫下，接種內(nèi)生菌能夠增加E+小麥植株葉綠素含量，并且E+植株比E-植株有更多的綠色葉片。Khan等［39］從大豆植株中分離到一株能夠產(chǎn)赤霉素的內(nèi)生真菌，在鹽脅迫下能夠降低植物脫落酸含量，而脫落酸的多少又與氣孔的開閉有關(guān)［40］。內(nèi)生菌調(diào)節(jié)氣孔開閉的機(jī)制尚不清楚，可能是內(nèi)生菌侵染雖不能使宿主植物表現(xiàn)癥狀，但它作為宿主植物的入侵者，使宿主植物長(zhǎng)期受到脅迫，產(chǎn)生的生物活性物質(zhì)或借助于信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)引起宿主激素水平的改變，使宿主對(duì)脅迫更加敏感，因而在鹽堿脅迫條件下帶菌的水稻葉片對(duì)水分虧缺的反應(yīng)更迅速，氣孔關(guān)閉更快［41］。

3 展望

綜上所述，內(nèi)生菌能夠從植物的抗氧化系統(tǒng)、滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)、礦質(zhì)元素吸收和光合作用等方面來(lái)改善植物組織滲透平衡和離子毒害，從而緩解鹽堿脅迫對(duì)植物的傷害，有利于植物在鹽堿地的生長(zhǎng)。因此，內(nèi)生菌接種植物可以作為緩解鹽堿性敏感植物在鹽堿壓力下的一個(gè)有利的工具，在鹽堿土壤改良與植株恢復(fù)中，內(nèi)生菌具有廣闊的應(yīng)用前景。為給鹽堿地改良治理提供生物材料和理論上的支持，建議從以下幾方面開展進(jìn)一步研究。首先，植物內(nèi)生菌具有豐富的物種多樣性，其次生代謝產(chǎn)物也多種多樣，這些次生代謝產(chǎn)物是否與植物的耐脅迫能力有關(guān)還需要大量的工作；其次，植物與內(nèi)生菌之間互惠共生關(guān)系比較復(fù)雜，涉及到多種生化信號(hào)的傳遞及基因的交互表達(dá)，今后的工作應(yīng)注重植物-內(nèi)生菌共生體響應(yīng)和適應(yīng)鹽脅迫的信號(hào)網(wǎng)絡(luò)和調(diào)控機(jī)制研究，采用現(xiàn)代組學(xué)技術(shù)探索植物-內(nèi)生菌共生體響應(yīng)鹽脅迫的特殊生理特征和特異代謝途徑。

總之，內(nèi)生菌在植物抗鹽堿脅迫方面有廣闊的應(yīng)用前景，但目前這方面的研究還遠(yuǎn)遠(yuǎn)不夠，只有通過(guò)對(duì)植物與內(nèi)生菌的共生機(jī)制的研究，了解植物與內(nèi)生菌之間互惠共生體的形成機(jī)制，才能更好地推動(dòng)植物內(nèi)生菌在鹽堿地植物上的應(yīng)用，進(jìn)一步達(dá)到農(nóng)業(yè)的可持續(xù)發(fā)展。

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（責(zé)任編輯 狄艷紅）

Progress in Endophyte Improving Plant Salt and Alkali Resistance

Li Jiao1Zhang Baolong1Zhao Ying1Xin Shigang2Chen Qiang2Song Ningning1Li Xuemei1
（1.College of Chemistry and Life Science，Shenyang Normal University，Shenyang 110034；2. Experimental Center，Shenyang Normal University，Shenyang 110034）

Soil salinization is one of the main factors of restricting crop yields. How to enhance crop resistance to salt and alkali, has become a major issue of sustainable development of agriculture in our country. Endophytes exist within the plant and have important impact on stress resistance, such as disease resistance, insect resistance, drought resistance. The phenomenon of the symbiotic relationship between endophyte and plant has been paid great attention. This paper mainly summarizes the diversity of endophytes and illustrates endophyte improving salt and alkali resistance by ROS scavenging system, osmotic regulation substances, mineral elements absorption and photosynthesis of plant.

Endophyte Salinity-alkalinity stress Resistance Plant

2013-10-09

國(guó)家自然科學(xué)基金資助課題（31070285），沈陽(yáng)師范大學(xué)實(shí)驗(yàn)中心主任基金（SY201102，Sy201104），沈陽(yáng)師范大學(xué)大學(xué)生課題

李嬌，女，碩士研究生，研究方向：生物化學(xué)與分子生物學(xué)；E-mail：lj19880311@126.com

李雪梅，女.博士，教授，研究方向：植物逆境生理；E-mail：lxmls132@163.com.