唐艷萍，文 濤，孫 歆，劉明潔

（四川農(nóng)業(yè)大學 農(nóng)學院，成都611130）

水楊酸（Salicylic Acid，SA），即鄰羥基苯甲酸，是一種植物體內(nèi)產(chǎn)生的簡單酚類物質(zhì)，參與調(diào)節(jié)植物呼吸代謝、種子萌發(fā)、成花誘導、衰老及抗逆生理等［1－2］。水楊酸可以通過交互影響一些功能分子或其他信號分子，參與復雜的應激響應，如誘導逆境相關基因的表達、激活植物過敏反應和系統(tǒng)獲得性抗性，以及調(diào)節(jié)細胞抗氧化機制等，從而增強植物對生物和非生物脅迫的耐受性［3］。

近年來，眾多研究表明水楊酸對植物光合作用有明顯影響，并提出調(diào)節(jié)光合作用是水楊酸提高植物環(huán)境適應能力的重要途徑之一［4］。同時，葉綠體內(nèi)水楊酸異分支酸合成途徑與水楊酸結合蛋白3（salicylic acid－binding－proteins，SABP3）的 發(fā) 現(xiàn) 揭示出水楊酸與光合作用可能有非常密切的關系［5－6］。最初認為水楊酸是通過調(diào)節(jié)氣孔運動來影響植物葉片凈光合速率（Pn）的。后來的研究發(fā)現(xiàn)水楊酸對光合碳同化重要酶類1，5－二磷酸核酮糖羧化加氧酶（ribulose－1，5－diphosphate carboxylase／oxygenase，Rubisco）、磷 酸 烯 醇 式 丙 酮 酸 羧 化 酶（phosphoenolpyruvate carboxylase，PEPC）和 碳 酸 酐 酶（carbonic anhydrase，CA）等 的 活 性 均 有 影 響［7－8］。水楊酸還具有影響植物光合色素含量、調(diào)節(jié)光合電子傳遞和光合能量轉化、維持光合器官穩(wěn)定性的作用［9－11］。此外，水楊酸處理的長期效果還表現(xiàn)為改變?nèi)~片的解剖結構及葉綠體的超微結構。例如，研究發(fā)現(xiàn)水楊酸處理降低了大麥（HordeumvulgareL.）葉片表皮組織和葉肉組織的厚度，尤其降低了上表皮細胞的寬度和泡狀細胞的體積，同時增大了葉綠體體積，使葉綠體基質(zhì)凝固和基粒類囊體膜不同程度地增大，進而對光合作用產(chǎn)生影響［12］。本文將分別從氣孔運動、光合色素含量、光合機構的性能及光合碳同化酶活性等方面來討論水楊酸對光合作用的影響。

1 水楊酸對植物氣孔運動的調(diào)節(jié)

氣孔是植物體與外界環(huán)境進行氣體交換的通道，與植物體的光合作用密切相關。研究發(fā)現(xiàn)水楊酸能促進植物氣孔關閉，且有明顯的劑量效應。低濃度的水楊酸處理使植物氣孔開度減小以增強對逆境的適應能力，但是高濃度的水楊酸則給植物細胞造成不可逆的傷害，使氣孔不可逆的關閉。水楊酸預處理增加了干旱脅迫導致的銀沙槐（Ammodendronargenteum）氣孔開度的降低程度，且相同干旱程度下氣孔孔徑隨著水楊酸濃度的增加而減小［13］，說明一定濃度范圍內(nèi)水楊酸濃度的增加可以提高植物的抗旱性。0.001～10mmol·L－1的水楊酸處理蠶豆（ViciafabaL.）表皮，水楊酸誘導氣孔關閉的作用隨著濃度的升高而增強，且0.01mol／L的水楊酸誘導氣孔關閉不可逆，表明高濃度的水楊酸給植物細胞造成了傷害［14］。但Rai等［15］的研究發(fā)現(xiàn)水楊酸溶液可以誘導鴨跖草（Commelinacommunis）氣孔張開，且會減弱脫落酸（ABA）介導的氣孔關閉作用。這也許是水楊酸不同的使用濃度、使用方式或者不同環(huán)境產(chǎn)生的差異。另外，水楊酸對氣孔關閉的誘導作用還與溶液pH 值有關，以pH 值分別為8、7、6的水楊酸溶液培養(yǎng)黃瓜（CucumissativusL.），其子葉表皮氣孔開度抑制率分別為90.2%、93.8%和96.3% ，表明氣孔開度隨水楊酸溶液pH值升高而升高［16］。

關于水楊酸調(diào)節(jié)氣孔運動的信號機制（圖1），王棚濤等［17］認為活性氧（ROS）信號特別是H2O2在水楊酸誘導的氣孔關閉中起著重要作用，水楊酸通過抑制CAT 活性和誘導NADPH 氧化酶的活性來誘導蠶豆保衛(wèi)細胞H2O2的產(chǎn)生。質(zhì)膜NADPH氧化酶抑制劑二亞苯基碘（DPI）能夠逆轉水楊酸對保衛(wèi)細胞內(nèi)向K＋電流的抑制作用，暗示H2O2可能通過抑制質(zhì)膜內(nèi)向K＋電流而介導水楊酸誘導氣孔關閉［11］。Khokon等［18］認為在水楊酸誘導擬南芥（Arabidopsisthaliana）氣孔關閉過程中NO 也 是ROS的下游信號。水楊酸誘導胞外對水楊基羥肟酸（SHAM）敏感的過氧化酶產(chǎn)生ROS，胞外ROS進入保衛(wèi)細胞造成胞內(nèi)ROS的積累，進而通過一氧化氮合酶（NOS）途徑誘導NO的產(chǎn)生［19］。Poór等［20］也發(fā)現(xiàn)低濃度的水楊酸誘導番茄（Solanum lycopericumL.）葉片氣孔關閉也與胞外ROS產(chǎn)生和NO 的積累有關，但高濃度的水楊酸誘導的氣孔關閉卻是由于保衛(wèi)細胞葉綠體內(nèi)ROS急劇積累導致光合速率的降低引起的，這與保衛(wèi)細胞滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)糖和淀粉含量變化以及與離子運輸相關的ATP 產(chǎn)量的降低有關［21］。另外，低濃度水楊酸誘導蠶豆的氣孔關閉與保衛(wèi)細胞細胞質(zhì)Ca2＋的積累也相關，水楊酸可誘導胞內(nèi)鈣庫的Ca2＋流入細胞質(zhì)進而引起氣孔關閉［22］。

圖1 水楊酸調(diào)節(jié)氣孔運動的信號機制Fig.1 The regulation signaling of SA on stomatal movement

水楊酸也可通過與其他植物激素的相互作用來調(diào)節(jié)氣孔運動。水楊酸和乙烯利都可以誘導蠶豆氣孔關閉，并且兩者能夠相互增強作用強度［23］。脫落酸合成抑制劑氟草酮能阻斷水楊酸誘導的H2O2的積累和胞質(zhì)Ca2＋的升高，進而阻斷水楊酸誘導的小麥（TriticumaestivumL.）葉片氣孔關閉，而外源加入ABA 則可恢復水楊酸誘導的這些過程［24］，說明植物內(nèi)源ABA 參與了水楊酸誘導的氣孔關閉。

2 水楊酸對植物光合色素含量的影響

水楊酸對植物光合色素含量的影響有明顯的劑量效應。低濃度（0.01 mmol·L－1）的水楊酸預處理小麥種子和芥菜（BrassicajunceaCzern ＆Coss cv.Varuna）葉片能夠顯著提高幼苗的色素含量［25－26］，0～1.00 mmol·L－1水楊酸處理的青蒿（ArtemisiaannuaL.）葉片葉綠素和類胡蘿卜素含量也顯著升高［9］。但高濃度的水楊酸降低了向日葵（HelianthusannuusL.）的葉綠素和類胡蘿卜含量［27］。Moharekar等［28］報道水楊酸降低了小麥葉綠素含量和葉綠素a／b值，而促進了類胡蘿卜素和葉黃素的生物合成，增強了去環(huán)氧化作用的速率。

在環(huán)境脅迫下，水楊酸能夠減輕植物光合色素含量的下降程度，保持較高的光合速率從而保證植物正常生長。水楊酸可以減輕干旱脅迫下烤煙（NicotianatabacumL.）葉綠素的分解［29］，提高水分脅迫下扁蓿豆（Melilotoidesruthenica）幼苗葉片葉綠素含量及葉綠素a／b值［30］，增強光合速率。水楊酸能有效抑制NaCl脅迫下番茄幼苗葉綠素和類胡蘿卜素含量的降低，增加春小麥抗鹽品種葉綠素a含量，提高葉綠素a／b值，使鹽脅迫下植株保持較高的光合速率［31－32］。水楊酸顯著提高了高溫脅迫下半夏（PinelliaternataBreit）葉片的葉綠素含量和葉綠素a／b的值［33］，使鎘脅迫下甜瓜（CucumismeloL.）的葉綠素含量恢復到正常水平［34］。水楊酸對鎘脅迫下葉綠素的保護作用可能與其降低鎘脅迫下葉綠素酶活性而促進與葉綠素合成相關的δ－氨基乙酰丙酸和原葉綠素酸脂還原酶復合體的生物合成相關［35］。水楊酸還能降低農(nóng)藥百草枯和烯草酮等對光合色素的破壞。研究發(fā)現(xiàn)0.5mmol·L－1水楊酸預處理大麥幼苗可減輕百草枯引起的葉綠素含量的降低程度［36］。水楊酸預處理可以提高烯草酮處理的玉米（ZeamaysL.）光合色素含量，特別提高了保護其他色素不被氧化損傷的類胡蘿卜素含量，使烯草酮處理的玉米葉片保持較高水平的光合速率［37］。

3 水楊酸對光合機構性能的影響

3.1 水楊酸保護光合機構

水楊酸能夠保護光系統(tǒng)，主要體現(xiàn)在保護光系統(tǒng)Ⅱ（PSⅡ）上。Wang等［11］通過考察熒光誘導動力學OJIP 階段曲線的變化發(fā)現(xiàn)，水楊酸對熱脅迫和脅迫后恢復階段PSⅡ的保護作用是由于水楊酸保護了PSⅡ放氧復合體。水楊酸也能夠保護PSⅡ反應中心，逆境對光合機構破壞的關鍵部位是葉綠體PSⅡ反應中心，其中又以D1蛋白最為敏感，而水楊酸對D1蛋白有保護作用。馬培芳等［38］的研究表明水楊酸預處理能有效抑制高溫強光下D1蛋白的凈降解，保持較高的D1蛋白磷酸化水平，證明水楊酸可通過調(diào)節(jié)小麥葉綠體D1蛋白的周轉，減輕高溫強光脅迫對葉片光合機構的損傷，從而保證PSⅡ的正常運轉。鄭靜靜等［39］的研究也表明水楊酸預處理不僅能夠抑制高溫強光下小麥葉綠體Deg1蛋白酶和D1蛋白降解，維持較高的PSⅡ原初光化學效率和凈光合速率，而且加快了脅迫后正常條件下PSⅡ功能的恢復。除此之外，水楊酸還可通過提高滲透脅迫下D1蛋白基因psbA、D2蛋白基因psbB和LHC蛋白基因Cab的表達量來保護PSⅡ［40］。

水楊酸對光合膜也具有保護作用。光合膜是細胞內(nèi)所有膜中不飽和脂質(zhì)含量最高的，類囊體膜中高含量的不飽和脂肪酸所提供的適宜程度的膜流動性對親脂化合物的擴散有重要作用，這可能是保證光合作用順利進行的途徑。Moradkhani等［41］發(fā)現(xiàn)水楊酸處理可以減輕鎘脅迫下不飽和脂肪酸的降低程度，抑制脅迫下不飽和脂肪酸的過氧化，保證光合膜的流動性，從而維持正常的滲透性和穩(wěn)定性，這可能是由于水楊酸提高了植物組織的抗氧化能力。環(huán)境脅迫往往導致過量活性氧（ROS）的產(chǎn)生，而葉綠體是細胞內(nèi)產(chǎn)生ROS的主要場所之一，ROS 積累造成的氧化損傷光合膜首當其沖。李天來等［42］對番茄的研究發(fā)現(xiàn)，噴施水楊酸能夠明顯提高抗氧化酶SOD 和POD 的活性，降低亞高溫脅迫對細胞膜的破壞作用，保護光合機構使其免受活性氧的傷害。在對黃瓜、扁蓿豆和花椒（Zanthoxylumbungeanum）的研究中，水楊酸處理能夠提高植物抗氧化能力，保護植物光合器官免受干旱脅迫的損傷，從而降低干旱脅迫下光合速率的下降程度［43－45］。

3.2 水楊酸調(diào)節(jié)光合電子傳遞和光合能量轉化

低濃度的水楊酸使番茄保衛(wèi)細胞葉綠體保持較高的電子傳遞速率，而高濃度的水楊酸處理則破壞光合電子傳遞［21］。即水楊酸對光合電子傳遞的影響有明顯的劑量效應，高濃度的水楊酸對光合電子傳遞不利。Sahu等［46］研究發(fā)現(xiàn)水楊酸能提高圍繞PSⅡ的電子傳遞速率，而對圍繞PSⅠ的電子傳遞的影響則有顯著的劑量效應，低濃度的水楊酸能夠輕微地提高圍繞PSⅠ的電子傳遞速率，高濃度的水楊酸則明顯抑制PSⅠ電子傳遞。Janda等［10］用水楊酸注射煙草葉片發(fā)現(xiàn)，0.1～2mmol·L－1的水楊酸降低了PSⅡ量子產(chǎn)量（ФPSⅡ）和PSⅠ量子產(chǎn)量（ФPSⅠ），但發(fā)現(xiàn)ФPSⅡ的降低程度遠遠大于ФPSⅠ。通過P700＋還原動力學發(fā)現(xiàn)ФPSⅠ的降低是由于水楊酸抑制了PSⅠ供體側到PSⅠ反應中心的電子傳遞。進一步研究發(fā)現(xiàn)水楊酸處理增加了P700＋還原動力學慢速階段的振幅，而降低了快速階段的振幅，說明水楊酸增強了圍繞PSⅠ的光合環(huán)式電子傳遞而降低了線性電子傳遞。Janda等［10］推測線性電子傳遞的降低不僅僅與PSⅡ光化學效率降低有關，也與水楊酸誘導的細胞色素b6／f復合體處PQH2氧化速度的降低相關。而圍繞PSⅠ環(huán)式電子傳遞的增加則與水楊酸引起的氣孔關閉、卡爾文循環(huán)受阻導致的NADPH 的積累有關。水楊酸培養(yǎng)小麥幼苗和注射煙草葉片均會改變光合電子傳遞，而水楊酸直接處理分離的葉綠體類囊體膜卻不影響光合電子傳遞［10，46］，說明水楊酸對光合電子傳遞的影響是間接的。

同時，水楊酸能改變光系統(tǒng)對光能的捕獲效率，還影響光合能量轉化。水楊酸處理減輕了低溫弱光下黃瓜葉片、高溫脅迫下半夏PSⅡ最大光化學效率（Fv／Fm）的降低程度［33，47］，說明水楊酸能夠增強逆境下植物葉片PSⅡ反應中心的光能捕獲效率，使更多的光能進入光合系統(tǒng)。水楊酸提高了黃瓜幼苗葉片的光化學淬滅系數(shù)（qP）［47］，使PSⅡ反應中心保持開放狀態(tài)，從而使更多的能量被利用，增加光能利用效率。水楊酸和乙酰水楊酸處理降低了黃瓜和長春 花（Catharanthusroseus）的 非 光 化 學 淬 滅（NPQ），使干旱、UV－B 輻射等環(huán)境脅迫下的NPQ升高幅度降低［48，49］。說明水楊酸能夠降低光合系統(tǒng)能量耗散，使更多的光能用于光化學反應。但高濃度的水楊酸會減弱光合系統(tǒng)對能量耗散的調(diào)節(jié)能力，Janda等［10］發(fā)現(xiàn)隨著光強的增強，水楊酸處理使NPQ 的增加速度降低，推測其可能與水楊酸對葉黃素循環(huán)的調(diào)節(jié)相關。水楊酸處理可使光氧化脅迫下葉黃素循環(huán)庫增加，耗散過剩的光能，從而保護葉片光合機構不受破壞。孫艷等［50］的研究發(fā)現(xiàn)0.2 mmol·L－1的水楊酸處理黃瓜葉片減弱了光氧化脅迫下非光化學猝滅系數(shù)（NPQ）和葉黃素環(huán)脫環(huán)氧化狀態(tài)（A＋Z）／（V＋A＋Z）的升高程度。

此外，對水楊酸有明顯響應的交替呼吸及其末端氧化酶（alternative oxidase，AOX）也能影響光合電子傳遞和能量耗散。水楊酸減弱細胞色素呼吸途徑而增強抗氰呼吸，增加交替呼吸電子傳遞比例［51－53］。近來的研究發(fā)現(xiàn)，線粒體內(nèi)的交替途徑對于消耗葉綠體內(nèi)過剩的光能，防止光破壞有重要作用。葉綠體內(nèi)NADPH 可以通過蘋果酸－草酰乙酸穿梭（malate－OAA 穿梭）系統(tǒng)轉運進入線粒體，而AOX途徑在消耗線粒體內(nèi)過量的NAD（P）H 和維持Malate－OAA 穿梭系統(tǒng)的活性方面具有重要作用［54］。孟祥龍等［55］的研究表明AOX 交替呼吸途徑在雜交酸模（RumexK－1）葉片的光破壞防御過程中起著重要作用，而且強光下AOX 途徑對葉片的光破壞防御作用是葉綠體內(nèi)其他光破壞防御途徑所不能代替的。AOX 缺乏的擬南芥aox1a突變體在高光強下具有較低的PSⅡ實際光化學效率，同時加強了圍繞PSⅠ的光合環(huán)式電子傳遞（CET－PSⅠ）［56］。高光強下抑制AOX 途徑會導致PSⅡ受體側的過度還原、降低PSⅡ能量轉移效率，損傷了PSⅡ的供體側電子傳遞，大幅度減少了光合電子受體，同時AOX 途徑的受抑導致雜交酸模葉片光合性能指標、實際光化學效率（ФPSⅡ）、光化學淬滅（qP）和光合O2合成速度的降低［57］。因此可以推測，逆境下水楊酸對光合電子傳遞和能量耗散的調(diào)節(jié)作用與水楊酸誘導的AOX 基因的表達與抗氰呼吸活性的變化有著重要關系。

4 水楊酸對光合碳同化酶的影響

Khan等［7］研究發(fā)現(xiàn)，水楊酸處理增加了玉米和大豆（Glycinemax）葉片的光合速率、氣孔導度和蒸騰速率，卻降低了胞間CO2濃度。這說明水楊酸處理能夠提高葉綠體內(nèi)CO2固定相關酶的活性，這些酶包括1，5－二磷酸核酮糖羧化加氧酶（Rubisco）、磷酸烯醇丙酮酸羧激酶（PEPC）和碳酸酐酶（CA）等，水楊酸對這些酶活性的調(diào)節(jié)作用對植物適應環(huán)境脅迫、提高光合速率有重要作用。水楊酸預處理顯著提高了水分脅迫下黃瓜葉片中Rubisco含量及其基因轉錄水平［58］，而水楊酸合成抑制劑多效唑噴施干旱脅迫的黃瓜幼苗，葉片Rubisco小亞基（RbcS）和CA 的基因表達水平降低［59］。水楊酸預處理可以明顯減輕鎘脅迫對大麥Rubisco活性的抑制作用，并使PEPC的活性高出無脅迫對照2 倍［60］。另外的研究也發(fā)現(xiàn)水楊酸浸泡處理豌豆（Pisumsativum）6 h能夠顯著降低鎘脅迫對CO2固定的抑制作用［61］。此外，水楊酸能夠提高芥菜幼苗光合羧化效率，加快CO2同化速率［62］。這可能是通過抑制Rubisco的降解、誘導CA 的從頭合成來提高Rubisco和CA的活性來實現(xiàn)的［9，63］。

水楊酸對光合碳同化酶的作用同樣存在著明顯的劑量效應。低濃度水楊酸（0.01 mmol·L－1）噴施芥菜或者浸泡處理小麥種子，葉片的CA 活性能夠顯著提高，但是高濃度的水楊酸則抑制該酶的活性［25－26］。Pancheva等［64］的研究發(fā)現(xiàn)，隨著水楊酸濃度的增加Rubisco的活性不斷降低，且發(fā)現(xiàn)高濃度的水楊酸（1～5 mmol·L－1）使大麥Rubisco的活性降低是由于Rubisco蛋白水平降低引起的［63］。

5 總結和展望

水楊酸作為一種信號分子，對植物許多生理代謝都有直接或間接的影響。總結大量的研究發(fā)現(xiàn)這樣一種現(xiàn)象，正常生長條件下一定濃度的水楊酸處理可能不會影響植物光合速率甚至會降低光合速率，但是當有環(huán)境脅迫存在時，水楊酸具有維持較高光合速率的作用。水楊酸對植物光合作用的影響因環(huán)境、外源水楊酸水平和植物種類等不同而不同。陳志強等［65］用不同濃度的水楊酸處理野生型擬南芥和脅迫條件下內(nèi)源水楊酸含量較高的cpr5突變體和較低的eds－4突變體發(fā)現(xiàn)，不高于300μmol·L－1較低濃度的外源水楊酸對野生型擬南芥和eds－4突變體的光合作用都有一定的促進作用，而對cpr5葉片的光合會產(chǎn)生抑制，形成一種脅迫，高濃度的水楊酸對3種擬南芥葉片均形成脅迫，進而降低葉片光合效能。可以推測，不同濃度水楊酸對不同植物種類或不同基因型植物的不同影響與植物自生內(nèi)源水楊酸水平相關，這構成了植物對水楊酸的敏感性。

綜合上述水楊酸對光合作用的影響，我們不難推測，處理初期水楊酸對光合作用的影響可能首先表現(xiàn)在調(diào)節(jié)氣孔運動上（圖2）。水楊酸使葉片氣孔關閉，CO2進入受阻，卡爾文循環(huán)受到抑制，使ATP和NADPH 積累從而激發(fā)ΔpH 的形成，改變光合電子傳遞和光合能量轉化。但隨著處理時間的增長，水楊酸誘導產(chǎn)生的ROS及其他信號可誘導光合相關基因表達，調(diào)節(jié)光合相關酶活性，從而影響光合作用其他因素如光合色素含量、光合器官性能及碳同化效率等，進一步改變光合電子傳遞和光合能量耗散。水楊酸處理初期，植物光合速率會因為氣孔關閉而有所降低，但水楊酸處理的后期效果卻因植物種類或環(huán)境條件的不同而表現(xiàn)出不同的效果。水楊酸單獨處理時可能會降低植物光合速率，但適宜濃度的水楊酸卻可以作為一種脅迫信號增強植物抗逆性，從而提高逆境下植物的光合速率。

同時，由于水楊酸對植物生長發(fā)育影響的劑量效應及環(huán)境效應，使得水楊酸在農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中的有效應用受到限制，尋求一個快捷靈敏并能反應不同環(huán)境下、不同植物種類對水楊酸敏感性的指標，對水楊酸投入生產(chǎn)非常重要。而光合作用對環(huán)境變化敏感，能夠很好地反映植物的生長狀況。然而，目前有關水楊酸調(diào)節(jié)光合作用的具體機制還不清楚，水楊酸調(diào)節(jié)光合作用的信號途徑、對光合作用相關基因表達的影響及調(diào)節(jié)基因表達的機制等方面還需要更深入的探索。怎樣用光合作用指標的變化來準確反 應植物對水楊酸的敏感性還需要進一步的探索。

圖2 水楊酸對植物光合作用影響的示意圖Fig.2 Schematic representation of the effects of SA on photosynthetic processes

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