余 華，陳祖琴，楊光友，嚴玉寶，崔鵬博

（1.四川出入境檢驗檢疫局，四川成都 610041；2.四川農業(yè)大學，四川雅安 625014）

小熊貓寄生蟲病研究

余 華1，2，陳祖琴2，楊光友2，嚴玉寶1，崔鵬博1

（1.四川出入境檢驗檢疫局，四川成都 610041；2.四川農業(yè)大學，四川雅安 625014）

寄生蟲病是嚴重危害小熊貓健康一類疾病。從文獻來看，過去對小熊貓寄生蟲病的研究工作主要是小熊貓寄生蟲種類調查及個案病例的診斷與治療，對其重要病原的流行特征、致病機理及防控措施等仍缺乏較系統(tǒng)的研究。為了加強對小熊貓物種的保護，本文系統(tǒng)論述了侵襲小熊貓的寄生蟲種類及其引起的寄生蟲病研究進展。

小熊貓；寄生蟲?。徽{查；診斷；治療；研究進展

小熊貓（Ailurus fulgens）是一種生活在熱帶、亞熱帶和溫帶地區(qū)的常綠闊葉林或針闊混交林中的一種食物高度特化的素食性食肉目動物。小熊貓的分布狹窄，僅分布在亞洲東南部喜馬拉雅山--橫斷山脈的山區(qū)，我國是小熊貓的集中分布區(qū)。除我國的甘肅、青海、四川、貴州、云南、西藏等地有分布外，尼泊爾、印度和緬甸等國也有少量分布[1-3]。小熊貓與大熊貓一樣，顏色艷麗，體態(tài)優(yōu)美，生態(tài)獨特，具有極高的科學研究價值，是動物園內最逗人喜愛的動物之一。據估計全球有小熊貓16000～20000只[4]，棲息地面積達69900 km2；我國有小熊貓約6400～7600只，棲息地面積達15864.9 km2，占全球棲息地面積的53.56%[2，5]。四川是我國小熊貓分布最多的地方，有3000～3400只；云南次之，為2000～2600只；西藏最少，為1400～1600只[6-7]。由于人口數量劇增，人類的活動范圍不斷擴大，人類毀林開荒、修房筑路、開礦采煤、過度放牧和開辦木制品廠等，這直接或間接導致大量樹木的砍伐，小熊貓棲息地被大量破壞，其棲息現狀也令人擔憂。基于此，1995年國際貿易公約（CITES）將小熊貓從附錄Ⅱ提升到附錄I，嚴格控制國際的貿易，以減少對野生小熊貓種群的壓力；2000年國際自然資源保護聯(lián)盟（IUCN）在

紅皮書中也將其列為瀕危物種。我國政府已將它列為二級重點保護動物，在《中國瀕危動物紅皮書——獸類》中被列為易危[8]。

寄生蟲病是造成圈養(yǎng)小熊貓死亡，繁殖率降低，種群數量下降的重要原因之一[9]。迄今，對小熊貓寄生蟲的研究己有60多年的歷史，早在20世紀50年代，Price[11]、鄔捷[12-13]等就發(fā)表了小熊貓寄生蟲的研究論文。近年來，在我國重慶某動物園和四川某小熊貓飼養(yǎng)繁育基地等單位先后發(fā)生小熊貓惡絲蟲病、小熊貓肺線蟲病和小熊貓球蟲病等寄生蟲病的暴發(fā)，引起小熊貓的死亡，造成了很大的損失。隨著社會對生態(tài)的關注以及野生動物保護意識的提高，為保護小熊貓這一珍稀物種，動物科學工作者在小熊貓的寄生蟲病研究方面做出了大量的研究工作，并取得了顯著進展。

1 小熊貓寄生蟲病病原種類

寄生蟲病作為影響小熊貓健康和種群發(fā)展的重要因素，多年來備受廣大科研工作者的關注[9，10]。到目前為止，在圈養(yǎng)及野生小熊貓體內外已發(fā)現25種寄生蟲，其中吸蟲3種、絳蟲1種、線蟲11種、原蟲7種和外寄生蟲3種[10-48]。（表1）

表1 小熊貓寄生蟲名錄

2 小熊貓的主要寄生蟲病

2.1 吸蟲病

2.1.1 肝片吸蟲病。肝片吸蟲寄生在小熊貓的肝臟膽管內，可誘發(fā)小熊貓的腹水癥。鄔捷等曾檢查重慶動物園內來自四川冕寧、石棉、雷波等縣的野生小熊貓，肝片吸蟲感染率為7.69%（2/31）[20]；在貴州省貴陽市黔靈動物園亦發(fā)現有小熊貓自然感染肝片吸蟲病例[21]。

2.1.2 列葉吸蟲病。感染小熊貓的列葉吸蟲有印度列葉吸蟲和小熊貓列葉吸蟲兩個蟲種，寄生于小熊貓的小腸，嚴重感染時可引起腸道發(fā)炎。1954年，Price在美國動物園的小熊貓體內發(fā)現了印度列葉吸蟲[11]；1959年，鄔捷[12]在國內小熊貓體內首次發(fā)現此蟲。此后，在北京、成都、重慶、綿陽等動物園內圈養(yǎng)小熊貓以及野外救護的小熊貓多次發(fā)現感染此類吸蟲，其中重慶某動物園小熊貓感染率達29.03%[9]；有人曾檢查臥龍自然保護區(qū)野生小熊貓糞樣21份，糞樣中列葉吸蟲卵陽性率達76.19%[48]。

2.2 絳蟲病

目前在小熊貓體內發(fā)現的絳蟲僅線中殖孔絳蟲。小熊貓是線中殖孔絳蟲的終末宿主，輕度感染一般無癥狀，幼齡動物嚴重感染時，可引起食欲下降，消化不良、腹痛、腹瀉或便秘和肛門瘙癢等癥狀。1982年，鄔捷在解剖一只死亡小熊貓體內采集到線中殖孔絳蟲蟲體45條[23]；楊光友檢查四川省圈養(yǎng)小熊貓糞樣4份，該絳蟲卵糞便陽性率為100%（4/4）[48]。

2.3 線蟲病

線蟲是對小熊貓危害較大的一類寄生蟲。寄生于小熊貓體內的線蟲有：小熊貓貝蛔蟲、中華貓圓線蟲、血管圓線蟲、大口吸吮線蟲、四川柔軟線蟲、犬惡絲蟲和狐鋸體線蟲

等。在小熊貓體內寄生的這些線蟲中，小熊貓貝蛔蟲、中華貓圓線蟲、血管圓線蟲和犬惡絲蟲對小熊貓的危害最大，可引起小熊貓的發(fā)病與死亡，造成嚴重的經濟損失。

2.3.1 貝蛔蟲病。小熊貓蛔蟲病的病原為小熊貓貝蛔蟲（Baylisascaris ailuri），過去曾被稱為橫走弓蛔蟲（Toxascaris transfuga）和小熊貓弓蛔蟲（Toxascaris ailuri）[20，25-26]。有人通過對小熊貓、大熊貓、北極熊、馬熊、棕熊和黑熊體內蛔蟲的核糖體第二內部轉錄間隔區(qū)（ITS-2）和線粒體COXⅠ和COXⅡ基因序列的測定與分析[27-28]，分析結果均顯示：大熊貓、小熊貓和4種熊科動物體內寄生的蛔蟲聚類構成一個獨立支系，均屬于貝蛔蟲屬，并提出將小熊貓弓蛔蟲（Toxascaris ailuri）更名為小熊貓貝蛔蟲（Baylisascaris ailuri）。2010年，彭仕明等分析小熊貓蛔蟲的ITS及5.8SrDNA基因序列，也認為小熊貓體內分離的蛔蟲為貝蛔屬蛔蟲[29]；2011年，謝躍等[30]測定了寄生于大熊貓、小熊貓和北極熊體內蛔蟲的線粒體全基因組，比較分析研究結果也支持將寄生于小熊貓體內的蛔蟲歸貝蛔蟲屬。

小熊貓輕度感染蛔蟲時，臨床癥狀不明顯。感染嚴重時表現為精神沉郁，食欲減退，貧血，被毛粗亂無光澤，初便秘，后腹瀉與便秘交替發(fā)生。

2.3.2 肺線蟲病。小熊貓肺線蟲是寄生在小熊貓肺部線蟲的總稱，包括中華貓圓線蟲、血管圓線蟲和狐鋸體線蟲等，最常見種類有中華貓圓線蟲和血管圓線蟲。1956～1983年，鄔捷等[31-32]解剖成都、重慶動物園數只死亡小熊貓，在肺部小支氣管內發(fā)現一種線蟲，定名為中華貓圓線蟲。小熊貓肺線蟲病主要發(fā)生于捕自野外而剛剛入園的小熊貓，重慶動物園小熊貓感染達41.94%（13/31）[31]。

2006年，Patterson-Kane等[34]在英國某動物園解剖一只疑似肺結核死亡的小熊貓時，在肺組織中分離出線蟲一期幼蟲，經形態(tài)學和18S rRNA、ITS-2序列分析，鑒別為血管圓線蟲（Angiostrongylus vasorum）；2008年，Bertelsen MF等[35]在調查歐洲54個動物園的115個小熊貓糞樣時，用貝爾曼法在20個動物園的40個糞樣中，檢查出3種管圓線蟲線蟲一期幼蟲（35%），經18S rRNA基因測序進一步鑒定為鋸體線蟲（Crenosoma mephitidis）、血管圓線蟲（Angiostrongylus vasorum）和另一種管圓線蟲（Angiostrongylus sp.）。

小熊貓感染肺線蟲后表現為精神沉郁，食欲不振，消化不良，糞便深黑色，帶泡沫或黏液?？谇火つどn白，嚴重者呈紫色，身體消瘦，鼻鏡干燥，有短的咳嗽，嚴重者呼吸困難，聲音嘶啞甚至叫不出聲，最后衰竭死亡。解剖病理變化為：肺膈葉上可見針尖大至粟粒樣結節(jié)突起，結節(jié)呈灰色或灰白色，突出于肺膜表面，手觸有硬感，肺臟心葉邊緣有紅色肝變區(qū)，肺細支氣管內有大量纖細的黃色蟲體。組織病理變化表現為寄生蟲性肺炎或機化，肺泡壁毛細血管擴張、充血，間質內有少量紅細胞和炎性細胞，血管壁肌層增厚，官腔內見紅染血栓塊，肺組織內見有蟲體，肺間質有散在紅色均質機化組織團塊，其內有細胞成分。

肺線蟲的感染可根據臨床癥狀進行初步診斷，采集新鮮糞樣用貝爾曼法分離檢測到一期幼蟲即可確診。Al-Sabi 等用血管圓線蟲的ITS-2序列設計特異性引物，擴增一條218bp的片段，建立了一種特異性診斷方法[36]；Jefferies等通過擴增ITS-2全序列，建立一種SYBR實時PCR方法，該方法對血管圓線蟲有高度特異性，可檢測出被感染的終末宿主和中間宿主[37-38]。

2.3.3 犬惡絲蟲病。犬惡絲蟲又名犬心絲蟲（Canine heartworm）主要寄生于小熊貓的右心室和肺動脈。費宇翔等[42]將犬源犬惡絲蟲和小熊貓源惡絲蟲與來自中國臺灣、印度的犬惡絲蟲的ITS-2 基因序列并進行了比對分析，表明小熊貓源惡絲蟲應為犬惡絲蟲。

小熊貓感染犬惡絲蟲后，呈現出體虛、血流量減少、肺動脈高壓、慢性充血性心力衰竭、水腫和腹水等癥狀。1981年，Harwell報道小熊貓因感染犬惡絲蟲而突然死亡[39]；1984年，Narushima在日本解剖4只死亡的小熊貓，3只小熊貓的右心室和肺動脈內查到犬惡絲蟲[40]；2006年我國四川某

單位飼養(yǎng)的52只小熊貓中有16只先后發(fā)生身體消瘦和皮膚黃染等為主要癥狀的疾病，其中有10只發(fā)生死亡，經解剖，在其右心室和肺部發(fā)現犬惡絲蟲的蟲體[41]。

犬惡絲蟲作為一種嚴重危害人、伴侶動物及野生動物的人獸共患寄生蟲，迄今為止仍沒有商品化的疫苗可供使用，藥物預防（如低劑量的伊維菌素50μg/kg體重口服，每月1次）是防控犬惡絲蟲病的有效措施[41，48]。

2.3.4 眼線蟲病。大口吸吮線蟲主要寄生于小熊貓的眼部，引起小熊貓結膜炎、角膜炎、角膜糜爛或潰瘍，可影響或喪失小熊貓視力。2001年，杭州某動物園曾解剖2只雄性小熊貓時，在眼瞼處發(fā)現數十條眼線蟲[24]。

2.4 原蟲病

目前發(fā)現的寄生于小熊貓體內的原蟲有血液原蟲（錐蟲）、艾美爾科的腸道原蟲（艾美爾球蟲和等孢球蟲）和隱孢子科的微小隱孢子蟲和安氏隱孢子蟲，其中危害較嚴重的是球蟲。

1981年，Agrawal等報道了在印度小熊貓體內寄生的小熊貓艾美爾球蟲（Eimeria ailuria）[44]；在我國重慶、上海等地動物園內也發(fā)現小熊貓感染等孢球蟲（Isospora sp.）。小熊貓感染球蟲后，排黃色稀糞，并含大量黏液和少量膠凍樣物質；嚴重時機體消瘦，被毛蓬亂無光澤，精神委頓，嗜睡，步態(tài)拘謹。1982年鄔捷等報道重慶市動物園小熊貓體內發(fā)現一種等孢球蟲（Isospora sp.），感染率為23.06%（6/31）[23]；張建平等也曾報道上海動物園內1只1歲齡小熊貓感染等孢球蟲（Isospora sp.）[45]。

2.5 外寄生蟲病

目前報道的小熊貓外寄生蟲僅有疥螨、血紅扇頭蜱和長角血蜱。

疥螨是寄生在小熊貓皮膚表皮內的外寄生蟲，引起一種頑固、接觸性、傳染性皮膚病，以劇癢、結痂、脫毛和皮膚增厚為特征。1987年，施新泉報道上海某動物園小熊貓發(fā)生疥螨病。小熊貓疥螨病的發(fā)病部位多半從頭部開始，然后延至頸部、背部、腹下、四肢，以致全身。臨床表現為皮膚劇癢，被毛無光澤，周身脫毛，尾部為甚[48]。

血紅扇頭蜱和長角血蜱均為硬蜱科蜱類，寄生在小熊貓體表，吸食小熊貓的血液，同時也是細菌、病毒和原蟲等病原體的傳播媒介，危害小熊貓健康。蜱對野生小熊貓的危害較嚴重，同時圈養(yǎng)小熊貓也有發(fā)生。

3 結語

寄生蟲病作為影響小熊貓繁殖和種群下降的一類重要疾病，一直受廣大科研工作者關注?，F已發(fā)現的小熊貓寄生蟲病病原已達25種，其中肺線蟲和犬惡絲蟲對小熊貓的危害最為嚴重，可造成巨大的經濟損失。目前，對小熊貓寄生蟲病的研究主要表現在各地小熊貓寄生蟲種類的調查和個別病例的診斷及治療上，對其重要病原的致病機理、流行特征及防控措施等仍缺乏系統(tǒng)研究。在小熊貓寄生蟲病的研究中多數局限于圈養(yǎng)小熊貓，對野生小熊貓種群的寄生蟲研究仍較少。隨著國際全球化步伐的不斷加快，國際交流日益頻繁，小熊貓感染寄生蟲的機會不斷加大，加強小熊貓寄生蟲病研究對該物種的保護具有重要意義。

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Development of Parasitic Diseases in Lesser Panda

Yu Hua1，2，Chen Zuqin2，Yang Guangyou2，Yan Yubao1，Cui Pengbo1
（1. Sichuan Entry-Exit Inspection and Quarantine Bureau，Chengdu，Sichuan 610041；2. College of Veterinary Medicine，Sichuan Agricultural University，Ya’an，Sichuan 625014）

Parasitic disease is one of the most harmful diseases for lesser pandas. In the past，research work was focus on parasite investigation and case study of parasitic diseases，while epidemiological characteristics，pathogenesis，prevention and control measures of main pathogens were insufficient.This article provides an overview of the development of parasites and parasitic disease in Lesser panda，it will contribute to preservation of this rare animals.

Lesser panda；Parasitic disease；Survey；Diagnosis；Treatment；development

S858.9

A

1005-944X（2015）03-0052-06

國家質檢總局科技計劃項目“出入境小熊貓常見體內外寄生蟲病的檢驗檢疫與控制技術研究”（計劃編號：2013IK044）。

注：余華、陳祖琴為并列第1作者

楊光友