miRNA-125b在鼻咽癌中的表達(dá)及與順鉑化療敏感性研究

龔軒民,孫永東

(1.四川醫(yī)科大學(xué)中西醫(yī)結(jié)合學(xué)院，四川瀘州 646000；2.四川醫(yī)科大學(xué)附屬中醫(yī)醫(yī)院耳鼻喉科，四川瀘州 646000)

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miRNA-125b在鼻咽癌中的表達(dá)及與順鉑化療敏感性研究

龔軒民1,孫永東2△

(1.四川醫(yī)科大學(xué)中西醫(yī)結(jié)合學(xué)院，四川瀘州 646000；2.四川醫(yī)科大學(xué)附屬中醫(yī)醫(yī)院耳鼻喉科，四川瀘州 646000)

[摘要]目的探討微小RNA-125b(miRNA-125b)在鼻咽癌組織、血清中的表達(dá)及與順鉑化療敏感性的相關(guān)性。方法收集34例臨床確診鼻咽癌完整病例資料及組織和血清標(biāo)本，另取患者癌旁組織為組織對(duì)照，同時(shí)收集34例健康體檢者血清標(biāo)本為血清對(duì)照，運(yùn)用實(shí)時(shí)熒光定量聚合酶鏈反應(yīng)(real-time qPCR)法檢測(cè)miRNA-125b在癌組織、癌旁組織、血清中的表達(dá)，并進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。結(jié)果miRNA-125b在癌組織的表達(dá)顯著低于癌旁組織(P=0.006)，在鼻咽癌患者血清中的表達(dá)顯著低于健康體檢者(P=0.000)；miRNA-125b在患者癌組織與血清中的表達(dá)無(wú)相關(guān)性(r=0.112，P=0.528)。miRNA-125b在癌組織中的表達(dá)與病理分型、T分期、N分期有關(guān)(P<0.05)，在患者血清中的表達(dá)僅與N分期相關(guān)(P<0.05)。miRNA-125b在癌組織中表達(dá)與順鉑化療敏感性呈負(fù)性相關(guān)(P<0.05)，在患者血清中的表達(dá)與順鉑化療敏感性無(wú)明顯相關(guān)性(P>0.05)。結(jié)論miRNA-125b的低表達(dá)可能參與了鼻咽癌的發(fā)生、發(fā)展，對(duì)鼻咽癌診斷、分型、分級(jí)有一定意義，在癌組織中的表達(dá)水平可作為篩選順鉑化療方案的指標(biāo)之一。

[關(guān)鍵詞]微RNA-125b;鼻咽腫瘤;順鉑;化學(xué)療法；敏感性

鼻咽癌是鼻咽黏膜上皮腫瘤，惡性程度高，具有浸潤(rùn)性強(qiáng)、易遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移等特征，是頭頸部最為常見(jiàn)的惡性腫瘤。鼻咽癌對(duì)放、化療敏感，化療方案首選順鉑(DDP)+5-氟尿嘧啶(5-FU)[1]，但是臨床治療過(guò)程中存在部分患者對(duì)化療耐藥的現(xiàn)象，給最佳化療方案的選擇帶來(lái)一定盲目性。鼻咽癌的發(fā)生被認(rèn)為與微小RNA(microRNA，miRNA)表達(dá)失衡有關(guān)，有研究證實(shí)miRNA-144在鼻咽癌組織中高表達(dá)[2]，miRNA-204在鼻咽癌組織中低表達(dá)[3]，這些現(xiàn)象可能會(huì)促進(jìn)鼻咽癌侵襲和轉(zhuǎn)移。miRNA-125b表達(dá)異?？赡芘c腫瘤體積、侵襲、轉(zhuǎn)移相關(guān)[4]，并且miRNA-125b可能通過(guò)對(duì)靶基因調(diào)控來(lái)影響腫瘤細(xì)胞對(duì)化療藥物的敏感性[5]。但是鼻咽癌患者miRNA-125b有無(wú)異常表達(dá)，目前還少見(jiàn)報(bào)道。本研究通過(guò)實(shí)時(shí)熒光定量聚合酶鏈反應(yīng)(real-time qPCR)法檢測(cè)鼻咽癌患者癌組織與血清miRNA-125b的表達(dá)，初步探討miRNA-125b與鼻咽癌發(fā)病的關(guān)系，以及對(duì)順鉑化療敏感性的影響。

1資料與方法

1.1一般資料選取四川醫(yī)科大學(xué)附屬中醫(yī)醫(yī)院2012～2014年34例鼻咽癌患者為觀察組，其中男29例，女5例，年齡34～67歲，中位年齡54歲。在患者化療前收集癌組織、血清標(biāo)本。同時(shí)取患者癌旁組織(距腫瘤邊緣大于3 cm，經(jīng)病理證實(shí)為正常黏膜組織)，選擇同期健康體檢者34例血清為對(duì)照組。納入標(biāo)準(zhǔn)：(1)全部病例均經(jīng)電子鼻咽鏡取得組織活檢，經(jīng)病理確診為原發(fā)性鼻咽癌；(2)具備完整的臨床診斷、治療資料；(3)均經(jīng)過(guò)DDP化療，3個(gè)療程或以上，具備化療效果比較；(4)患者無(wú)嚴(yán)重心、肝、腎、肺等全身性疾病，家屬及患者知曉本研究過(guò)程、目的、意義，并同意參與。主要試劑與儀器：總RNA提取試劑盒、熒光定量PCR試劑盒(北京艾德萊生物)，血清RNA提取試劑盒(Applied Biosyste，美國(guó))，引物設(shè)計(jì)與合成(上海生物工程公司)，ABI-7300定量熒光PCR儀(ABI公司，美國(guó))。

1.2方法氯仿提取法提取組織總RNA，mirVana miRNA Isolation試劑盒提取血清總RNA，以分光光度儀檢測(cè)260/280吸光度(OD)值。cDNA合成：取1 μg總RNA于20 μL反應(yīng)體系為4.00 μL 5×RT緩沖液，0.75 μL 10 mmol/L dNTP，2.00 μL 25 mmol /L Mg2+，0.25 μL 40 U/μL RNA酶抑制劑，0.20 μL 200 U/μL逆轉(zhuǎn)錄酶，其余以dd H2O補(bǔ)足，反應(yīng)條件為16 ℃ 30 min，42 ℃ 30 min，75 ℃ 15 min。real-time-qPCR：以U6為內(nèi)參檢測(cè)目的基因相對(duì)表達(dá)量，U6、miRNA-125b引物序列見(jiàn)表1，反應(yīng)總體積為20 μL為2×miRNA qPCR Mix(含Sybr Green) 10 μL、反向引物0.4 μL、正向引物0.4 μL、cDNA產(chǎn)物1.0 μL、其余用dd H2O補(bǔ)齊，反應(yīng)條件為94 ℃預(yù)變性3 min;94 ℃ 20 s、60 ℃ 20 s、72 ℃ 40 s，共40個(gè)循環(huán);所有反應(yīng)設(shè)立3個(gè)復(fù)孔。得到Ct值，Ct值代表熒光達(dá)到閾值的循環(huán)數(shù)。

表1　引物序列

1.3順鉑化療敏感性判定采用國(guó)際抗癌聯(lián)盟實(shí)體腫瘤客觀療效標(biāo)準(zhǔn)。完全緩解(CR)：腫瘤完全消失，持續(xù)1個(gè)月以上；部分緩解(PR)：病灶最大橫徑與最大垂直徑乘積縮小50%以上，持續(xù)1個(gè)月以上；疾病穩(wěn)定(SD)：病灶兩徑乘積縮小不足50%，增大不超過(guò) 25%，持續(xù)1個(gè)月；進(jìn)展(PD)：病灶兩徑乘積增大25%以上或有新病灶出現(xiàn)。高敏感組為CR+PR，低敏感組為SD+PD。

1.4統(tǒng)計(jì)學(xué)處理采用SPSS13.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。計(jì)量資料采用中位數(shù)及四分位數(shù)(P25～P75)表示，配對(duì)樣本中目的基因miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量采用2-△Ct，△Ct=CtmiRNA-125b-Ct U6，表示目的基因相對(duì)于內(nèi)參基因表達(dá)量，獨(dú)立樣本中miRNA-125b的相對(duì)表達(dá)量2-△△Ct[6]，△△Ct=△Ct觀察組-△Ct對(duì)照組，表示觀察組相對(duì)于對(duì)照組目的基因表達(dá)量；癌組織與癌旁組織、患者血清與對(duì)照組血清miRNA-125b表達(dá)量比較采用秩和檢驗(yàn)，癌組織、血清miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量與臨床指標(biāo)、順鉑化療敏感性關(guān)系，采用Mann Whitney U檢驗(yàn)，檢驗(yàn)水準(zhǔn)α=0.05，以P<0.05為差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2結(jié)果

2.1各組miRNA-125b表達(dá)比較觀察組患者癌組織中miRNA-125b表達(dá)量2-△Ct為7.62(4.26～13.91)，癌旁組織表達(dá)量2-△Ct為10.38(6.53～17.27)，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(Z=-2.744，P=0.006)。觀察組患者血清中miRNA-125b表達(dá)量2-△Ct為5.64(2.78～8.49)，對(duì)照組血清miRNA-125b表達(dá)量2-△Ct為9.16(6.34～14.05)，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(Z=-3.992，P=0.000)。見(jiàn)圖1。

圖1　各組miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量的比較

2.2觀察組患者癌組織與血清miRNA-125b表達(dá)相關(guān)性分析癌組織miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量2-△△Ct為0.685(0.436～0.825)，血清miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量2-△△Ct為0.569(0.407～0.705)。鼻咽癌患者癌組織與血清miRNA-125b表達(dá)不存在相關(guān)性(r=0.112，P=0.528),見(jiàn)圖2。

圖2　觀察組癌組織、血清miRNA-125b表達(dá)的相關(guān)性

2.3鼻咽癌患者miRNA-125b表達(dá)水平與臨床指標(biāo)間的關(guān)系根據(jù)鼻咽癌患者性別、年齡、病理分型、T分期、N分期進(jìn)行分組，分析癌組織、血清miRNA-125b表達(dá)與臨床指標(biāo)的關(guān)系。結(jié)果顯示鼻咽癌組織miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量2-△△Ct與性別、年齡無(wú)關(guān)，N+較N-分期表達(dá)顯著降低(P=0.000)；在病理分型的比較中，低、未分化型明顯低于中、高分化型(P=0.027)；T3～4期明顯低于T1～2期(P=0.016)。血清miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量2-△△C與性別、年齡、T分期、病理分型無(wú)關(guān)，僅與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)(N+表達(dá)量明顯低于N-，P=0.031)，見(jiàn)表2。

2.4鼻咽癌患者miRNA-125b表達(dá)與順鉑化療敏感性關(guān)系化療高敏感組鼻咽癌組織miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量2-△△Ct為0.712(0.569～0.847)，低敏感組為0.558(0.418～0.705)，差異有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(Z=-2.572，P=0.010)。化療高敏感組血清miRNA-125b相對(duì)表達(dá)量2-△△Ct為0.553(0.403～0.746)，低敏感組為0.571(0.401～0.712)，差異無(wú)統(tǒng)計(jì)學(xué)意義(Z=-0.782，P=0.429)，見(jiàn)表3、圖3。

表2　鼻咽癌患者癌組織、血清miRNA-125b的表達(dá)與臨床指標(biāo)間的關(guān)系(n=34)

表3　鼻咽癌患者miRNA-125b表達(dá)與順鉑化療敏感性的關(guān)系

A:癌組織；B:血清。

圖3鼻咽癌患者miRNA-125b表達(dá)與順鉑化療敏感性的關(guān)系

3討論

miRNA是一類(lèi)進(jìn)化保守的單鏈非編碼RNA，長(zhǎng)度為20～22個(gè)核苷酸。miRNA可以通過(guò)與靶mRNA的3′非翻譯區(qū)結(jié)合，抑制其翻譯或者導(dǎo)致序列特異性靶mRNA降解，從而使基因沉默來(lái)發(fā)揮調(diào)節(jié)細(xì)胞增殖、凋亡、分化的生物學(xué)活性[7]。隨著人類(lèi)基因圖譜的完善，通過(guò)生物信息學(xué)分析發(fā)現(xiàn)，僅僅占人類(lèi)基因組不到3%的miRNA可能參與了30%左右的人類(lèi)基因調(diào)控[8]，超過(guò)50%的miRNA位于腫瘤相關(guān)基因區(qū)域內(nèi)。研究證實(shí)在人類(lèi)多種惡性腫瘤組織中出現(xiàn)miRNA異常表達(dá)的現(xiàn)象[4,9]，提示某些miRNA可能作為癌基因或者抑癌基因在惡性腫瘤的發(fā)生過(guò)程中扮演核心角色。鼻咽癌的發(fā)病機(jī)制非常復(fù)雜，EB病毒感染被認(rèn)為是重要原因之一，但新近研究發(fā)現(xiàn)和miRNA表達(dá)失衡也有密切聯(lián)系[2]。Sengupta等[10]揭示了鼻咽癌組織miRNA 表達(dá)譜，發(fā)現(xiàn)miRNA-29c、miRNA-212等8個(gè)miRNA 有較明顯的表達(dá)改變。miRNA-144、miRNA-204表達(dá)異常也被認(rèn)為與鼻咽癌發(fā)病有關(guān)[2-3]。提示miRNA在鼻咽癌發(fā)生、發(fā)展過(guò)程中可能發(fā)揮了重要作用。miRNA-125b是miRNA家族較為活躍的成員，可能對(duì)腫瘤發(fā)生起著調(diào)控作用，與分化、增殖、侵襲、轉(zhuǎn)移等諸多腫瘤細(xì)胞生物學(xué)活性相關(guān)[4,11-12]。據(jù)報(bào)道，miRNA-125b作為抑癌基因表達(dá)于肺癌[4]、肝癌[11]等癌組織中，作為癌基因表達(dá)于前列腺癌、胰腺癌[12]等癌組織中。但是在鼻咽癌組織中有無(wú)表達(dá)異常，還少見(jiàn)報(bào)道。本研究采用real time-qPCR分析鼻咽癌組織和癌旁組織miRNA-125b表達(dá)量，發(fā)現(xiàn)癌組織miRNA-125b較癌旁組織表達(dá)明顯降低(P=0.006)。提示miRNA-125b可能作為抑癌基因存在于鼻黏膜組織，其表達(dá)降低可能使得相關(guān)癌基因激活，從而參與到鼻咽癌的發(fā)生。

外周循環(huán)血miRNA穩(wěn)定性高，不易被降解。研究顯示，循環(huán)血miRNA對(duì)腫瘤早期診斷、分期、預(yù)后有一定預(yù)見(jiàn)作用[13]。熊偉明[14]通過(guò)miRNA芯片篩選鼻咽癌患者外周血清中表達(dá)異常的miRNA，發(fā)現(xiàn)有miRNA-296、miRNA-361等76個(gè)較健康志愿者高表達(dá)，miRNA-125b、miRNA-487b等104個(gè)較低表達(dá)。但是此研究?jī)H進(jìn)行了miRNA-125b的篩選，并沒(méi)有進(jìn)行驗(yàn)證檢測(cè)。本研究通過(guò)檢測(cè)血清中miRNA-125b水平發(fā)現(xiàn)，與健康體檢者比較，鼻咽癌患者miRNA-125b表達(dá)明顯降低(P=0.000)，與癌組織的檢測(cè)結(jié)果相符合。但二者表達(dá)并無(wú)相關(guān)性，可能是由于樣本量較少，缺乏大樣本量的比對(duì)數(shù)據(jù)所致。

本研究進(jìn)一步分析了miRNA-125b表達(dá)與臨床指標(biāo)間的關(guān)系。鼻咽癌組織中miRNA-125b表達(dá)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、病理分型、T分期顯著相關(guān)(P<0.05)。在血清中，miRNA-125b表達(dá)與淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)(P<0.05)。提示miRNA-125b可能參與了鼻咽癌的發(fā)展、轉(zhuǎn)移、侵襲。表明miRNA-125b作為抑癌基因與腫瘤細(xì)胞生物學(xué)活性、腫瘤進(jìn)程密切相關(guān)[15-16]。聯(lián)合檢測(cè)鼻咽癌組織和血清miRNA-125b表達(dá)可能對(duì)臨床分期、分級(jí)有一定幫助。

miRNA-125b可以通過(guò)對(duì)Bap1、Bbc3、Neu1、Bcl2、Stard13等靶基因的調(diào)控來(lái)影響腫瘤細(xì)胞對(duì)化學(xué)治療藥物耐藥[5]。Duroux-Richard等[17]發(fā)現(xiàn)在血清中miRNA-125b水平可以作為抗腫瘤藥物利妥昔單抗使用的生物學(xué)指標(biāo)。本研究結(jié)果顯示，對(duì)順鉑低敏感組患者鼻咽癌組織miRNA-125b表達(dá)要低于高敏感組(P=0.010)，而血清中表達(dá)無(wú)差異。表明在未使用化療藥物時(shí)癌組織miRNA-125b表達(dá)與順鉑化療敏感性呈一定負(fù)相關(guān)。但是據(jù)Chen等[18]的最新報(bào)道，采用順鉑治療的鼻咽癌患者miRNA-125b表達(dá)量會(huì)增加，反而降低了化療敏感性。但本研究分析的檢測(cè)指標(biāo)均來(lái)自未進(jìn)行化療的患者，二者研究對(duì)象有差異。同時(shí)這也說(shuō)明鼻咽癌涉及miRNA-125b對(duì)順鉑耐藥的機(jī)制十分復(fù)雜，需要進(jìn)一步探索，尤其是在分子水平對(duì)上下游通路進(jìn)行研究。

綜上所述，miRNA-125b可能作為抑癌基因在鼻咽癌的發(fā)生、發(fā)展過(guò)程中起到重要作用，其表達(dá)變化可以反映鼻咽癌分型、淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移、臨床分期等腫瘤進(jìn)展程度。miRNA-125b有望成為鼻咽癌患者順鉑化療的篩選指標(biāo)，為化療方案選擇提供依據(jù)。但是本研究依然存在樣本量少、缺乏相關(guān)分子機(jī)制研究作為支撐的局限，后續(xù)應(yīng)該加強(qiáng)和相關(guān)研究機(jī)構(gòu)的合作，進(jìn)行大樣本量實(shí)驗(yàn)進(jìn)一步探索miRNA-125b和鼻咽癌的關(guān)系，為鼻咽癌的診斷、治療提供新思路。

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Study on expression of miRNA-125b in nasopharyngeal carcinoma and sensitivity of cisplatin chemotherapy

Gong Xuanmin1,Sun Yongdong2△

(1.College of Traditional Chinese and Western Medicine，Sichuan Medical University,Luzhou, Sichuan 646000,China;2.Department of Otolaryngology,Affiliated Hospital of TraditionalChinese Medicine,Sichuan Medical University,Luzhou,Sichuan 646000,China)

[Abstract]ObjectiveTo investigate the whether miR-125b expression having the abnormality in nasopharyngeal carcinoma tissues and serum and whether having the correlation with the sensitivity of cisplatin chemotherapy.MethodsThe intact medical records and tissue and serum samples in 34 cases of clinically diagnosed nasopharyngeal carcinoma were collected and the serum samples in 34 individuals undergoing the physical examination were also collected as the controls.The expression of miRNA-125b in carcinoma tissue,paracancerous tissue and serum was detected by real-time quantitative polymerase chain reaction (real-time qPCR).The statistical analysis was performed.ResultsThe expression of miRNA-125b in carcinoma tissue was significantly lower than that in paracancerous tissue(P=0.006),and serum miRNA-125b expression in nasopharyngeal carcinoma patients was significantly lower than that in the individuals undergoing the healthy physical examination(P=0.000);but the miRNA-125b expression had no correlation between the paracancerous tissue and serum(r=0.112，P=0.528).The expression of miRNA-125b in cancer tissues was correlated with the pathological typing,T staging and N staging(P<0.05),the serum miRNA-125b expression in carcinoma subjects was only related with the N staging (P<0.05).The expression of miRNA-125b in carcinoma tissue was negatively correlated with the sensitivity of cisplatin chemotherapy (P<0.05),however,there was no obvious correlation between the serum miRNA-125b level and the sensitivity of cisplatin chemotherapy (P>0.05).ConclusionThe low miRNA-125b expression may be involved in the occurrence and development of nasopharyngeal carcinoma and plays a certain significance for the diagnosis,pathology typing and classification of nasopharyngeal carcinoma.Its expression level in cancer tissue can serve as one of indicators for screening out the cisplatin chemotherapy sche

[Key words]microRNA-125b;nasopharyngeal neoplasms;cisplatin；chemotherapy;sensitivity

doi:論著·臨床研究10.3969/j.issn.1671-8348.2016.11.022

作者簡(jiǎn)介：龔軒民(1986-)，住院醫(yī)師，在讀碩士，主要從事鼻咽癌發(fā)病機(jī)制和中西醫(yī)結(jié)合治療的研究?！魍ㄓ嵶髡?，E-mail:sunyongd@126.com。

[中圖分類(lèi)號(hào)]R739.63

[文獻(xiàn)標(biāo)識(shí)碼]A

[文章編號(hào)]1671-8348(2016)11-1515-04

(收稿日期：2015-12-18修回日期：2016-02-06)