吳瓊++羅亮++王香萍
摘要:作為取食韌皮部汁液昆蟲的最大群體,蚜蟲由于其獨(dú)特的生存適應(yīng)性而使其成為農(nóng)業(yè)上的重要害蟲。本文主要從蚜蟲的體色、口器、翅型、生殖方式、報(bào)警行為及與螞蟻共生6個(gè)方面闡述了蚜蟲的生存適應(yīng)性,以期促進(jìn)人們對(duì)蚜蟲生存適應(yīng)性的認(rèn)識(shí),從而做到對(duì)蚜蟲的有效防控。
關(guān)鍵詞:蚜蟲;體色;口器;翅型;報(bào)警信息素;互利共生
中圖分類號(hào): S433.39文獻(xiàn)標(biāo)志碼: A文章編號(hào):1002-1302(2016)05-0175-03
蚜蟲為昆蟲綱(Insecta)半翅目(Hemiptera) 蚜總科(Aphidoidea)昆蟲,在地球上出現(xiàn)已約有 2.8 億年,目前世界已知種類約有5 000種[1]。在長期的進(jìn)化過程中,蚜蟲逐步形成了一套“詭秘”的生存本領(lǐng),使其在危機(jī)四伏的地球上得以生存,并成為取食韌皮部汁液昆蟲的最大群體。蚜蟲除體型小、生活周期短、繁殖力強(qiáng)等一般昆蟲所具有的生存優(yōu)勢(shì)外,還有許多不同于大多數(shù)其他昆蟲的生存本領(lǐng)[2]。本文將主要從蚜蟲的體色、口器、翅型、生殖方式、報(bào)警信息素及與螞蟻共生等方面對(duì)蚜蟲的生存適應(yīng)性進(jìn)行闡述。
1蚜蟲體色的多態(tài)性
蚜蟲的體色多態(tài)性指同種蚜蟲由于受環(huán)境條件的影響呈現(xiàn)不同體色的現(xiàn)象,影響因素包括生物因素和非生物因素[3]。不同種類的蚜蟲體色多態(tài)性存在一定的差異。一些蚜蟲的體色分化較為簡(jiǎn)單,如棉蚜(Aphis gossypii) 只有黃色和綠色個(gè)體[4]。一些蚜蟲體色分化則較為復(fù)雜,如桃蚜(Myzus persicae) 存在紅色、綠色、黃綠色和褐色個(gè)體[5]。影響蚜蟲體色多態(tài)性的因子很多,有溫度[6]、寄主植物[4]、天敵和共生菌[7]等,但是對(duì)其體色具體的影響機(jī)理尚未闡述清楚。一般情況下認(rèn)為,蚜蟲體色多態(tài)性是蚜蟲對(duì)復(fù)雜環(huán)境的一種適應(yīng),其生態(tài)進(jìn)化功能主要是通過拓展食物資源、改變自身繁殖力和提高對(duì)天敵的抵抗力等來增強(qiáng)本身適應(yīng)各種環(huán)境的能力[8]。如對(duì)蠶豆蚜體色的研究發(fā)現(xiàn)紅色個(gè)體的蠶豆蚜由于容易被天敵發(fā)現(xiàn)比綠色的蠶豆蚜更易逃離寄主植物,2種體色的蠶豆蚜在生活史的平衡策略上存在一定差異[9]。
2蚜蟲的口器
眾所周知,蚜蟲是取食韌皮部汁液昆蟲的最大群體,其口器為刺吸式,主要由2對(duì)口針和喙組成,喙由下唇特化而成,其前面有縱向的凹槽,在不取食時(shí)可將2對(duì)口針隱藏其中,起到保護(hù)2對(duì)口針的作用[10]。蚜蟲是刺吸式口器昆蟲研究的模式昆蟲,與咀嚼式口器的昆蟲取食經(jīng)常造成嚴(yán)重的植物組織機(jī)械傷害相比,蚜蟲取食只會(huì)對(duì)植物造成輕微的機(jī)械傷害[11]。蚜蟲取食是一個(gè)逐步探索的過程,在這一次次的刺探過程中,蚜蟲不斷分泌著唾液,保護(hù)口針探尋植物合適的取食位點(diǎn)[12]。蚜蟲口針每一次刺探持續(xù)時(shí)間很短,只有5~10 s[13],一旦找到合適的取食位點(diǎn),蚜蟲則可以連續(xù)取食幾個(gè)小時(shí)甚至幾天[14]。此外,在蚜蟲取食過程中,蚜蟲的唾腺會(huì)分泌2種唾液:膠狀唾液和水溶性唾液。蚜蟲分泌的膠狀唾液會(huì)形成唾液鞘將植物組織和蚜蟲的刺吸式口器隔離開來,對(duì)口針起到保護(hù)作用[15-16]。水溶性唾液中則含有各類水解酶,不間斷地被釋放到篩管元件以幫助蚜蟲對(duì)食物進(jìn)行初步消化,其主要成分包括各類復(fù)雜的酶的混合物和其他元件[17]。更為有趣的是,最近陸續(xù)發(fā)現(xiàn)蚜蟲的唾腺可以分泌一些效應(yīng)蛋白,可抑制植物對(duì)蚜蟲的防御效應(yīng)[19-20]。蚜蟲的這種刺吸式口器結(jié)構(gòu)和取食方式確保了蚜蟲能夠從外界獲得充足的食物,從而提高蚜蟲對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性。
3蚜蟲的翅型
翅多型現(xiàn)象在昆蟲中廣泛存在,是昆蟲在飛行擴(kuò)散和繁殖能力之間權(quán)衡的一種生存策略,對(duì)種群的環(huán)境適應(yīng)性進(jìn)化具有十分重要的意義[21]。蚜蟲的翅型有2種,即有翅型和無翅型。一般認(rèn)為當(dāng)本地環(huán)境相對(duì)適宜,有利于繁殖時(shí),昆蟲個(gè)體就會(huì)分配較多的資源用于繁殖(無翅蚜),實(shí)現(xiàn)最高適合度。 而當(dāng)本地生存環(huán)境比較惡劣時(shí),昆蟲個(gè)體投入擴(kuò)散型表型(有翅蚜)的資源將會(huì)增加,以利于尋找更適宜的生存環(huán)境[22]。影響蚜蟲產(chǎn)生有翅型還是無翅型的的因素有外因和內(nèi)因,其中外界環(huán)境對(duì)蚜蟲翅型的影響研究最多。如萬兩對(duì)桃蚜、豆蚜、蘿卜蚜和菊姬長管蚜等的研究發(fā)現(xiàn),低溫對(duì)蚜蟲翅的發(fā)育有利[23]。Purandare等則報(bào)道豌豆蚜的種群密度對(duì)豌豆蚜的翅型分化影響比天敵昆蟲Coccinella septempunctata的影響強(qiáng)度要大[24]。Ishikawa等則較詳細(xì)地研究了野豌豆蚜Megoura crassicauda Mordvilko翅型多態(tài)性的高種群密度信號(hào)在蚜蟲世代間的傳導(dǎo)機(jī)制,發(fā)現(xiàn)雌蚜在種群密度刺激消除后仍能保持高密度種群信號(hào),此外,對(duì)其后代和雌蚜的胚胎發(fā)育階段觀察揭示種群高密度信息在角質(zhì)層形成之前的晚期胚胎階段影響胚胎的命運(yùn)[25]。但是,蚜蟲翅型分化具體機(jī)理是繁瑣而復(fù)雜的,還有許多工作需要去做。
4蚜蟲的生殖方式
多數(shù)蚜蟲的生殖方式為季節(jié)性的孤雌生殖(異態(tài)交替),即隨著季節(jié)的變化孤雌生殖和兩性生殖交替進(jìn)行,這樣的生殖方式既保證了種群的繁盛, 又不失去基因交換、豐富基因組多樣性的機(jī)會(huì),在昆蟲中是很少見的[26]。Blankman研究認(rèn)為,一些種類蚜蟲的孤雌生殖會(huì)因晝夜長短及溫度的變化而轉(zhuǎn)變?yōu)橛行陨?,?dāng)溫度保持在 20 ℃ 以上并持續(xù)升高時(shí),有性生殖可能會(huì)受到抑制[27],這些結(jié)果陸續(xù)得到一些后續(xù)試驗(yàn)的驗(yàn)證[27]。如Simon等報(bào)道控制蚜蟲的季節(jié)性孤雌生殖的主要因素是光周期,在長光照下(如春夏)的蚜蟲在實(shí)驗(yàn)室里能無休止地進(jìn)行克隆性的產(chǎn)雌孤雌生殖。而一旦改變成短日照(如秋冬季),這些蚜蟲在繼續(xù)孤雌生殖2代之后開始進(jìn)入兩性生殖[28]。邵東華等報(bào)道油松大蚜Cinara formosana在 29 ℃ 時(shí)不繁殖后代,較高的溫度抑制了其無性繁殖,但對(duì)其機(jī)理并未進(jìn)行闡述[29]。從理論上講,孤雌生殖對(duì)于物種的進(jìn)化來說是不利的,但是事實(shí)并非如此,許多進(jìn)行孤雌生殖的物種都得以成功地保持, 而且其遺傳多樣性(甚至其基因重組率)未出現(xiàn)大幅度降低,仍以一定的速度在進(jìn)化,其中的機(jī)制目前尚未被揭示[30]。Ogawa等認(rèn)為在繁殖的多態(tài)性中,生殖模式的轉(zhuǎn)換主要由雌蚜體內(nèi)的保幼激素決定[31]。Cortes等為了研究蚜蟲兩性表型轉(zhuǎn)換相關(guān)信號(hào)通路的候選基因,利用抑制性消減雜交(SSH)的方法分別富集了在短日照條件下高表達(dá)和低表達(dá)的基因序列,確證了在2種光周期模式下有表達(dá)差異的6個(gè)基因,發(fā)現(xiàn)其中4個(gè)基因隨光周期循環(huán)表達(dá),從而認(rèn)為這些基因在孤雌生殖到兩性生殖的轉(zhuǎn)換中可能起了介導(dǎo)作用[32]。Srinivasan等研究揭示孤雌生殖卵子發(fā)生是由一種與減數(shù)分裂相似,而不是與有絲分裂相似的過程進(jìn)化而來的,并且蚜蟲的繁殖多態(tài)性與Spo11基因的活性改變有關(guān)[33]。此外,蚜蟲進(jìn)行孤雌生殖產(chǎn)到體外直接是其若蟲,而不是卵,這避免了昆蟲生存的一個(gè)薄弱蟲態(tài),對(duì)于蚜蟲的生存來說也是十分有利的,在此不再深入討論。
5蚜蟲報(bào)警信息素
蚜蟲報(bào)警信息素是當(dāng)蚜蟲受到威脅時(shí),從腹管中分泌出一種揮發(fā)性物質(zhì),可對(duì)同種其他個(gè)體產(chǎn)生報(bào)警作用,使周圍其他蚜蟲迅速逃離現(xiàn)場(chǎng)而免受傷害[34]。蚜蟲報(bào)警信息素的成分常見主要有3種:β-selinene,環(huán)狀倍半萜germacriene A和(反)β-法呢烯(EβF),其中EβF是一種最廣泛的種間信息素,是蚜蟲報(bào)警信息素的主要成分[35]。不同種類的蚜蟲報(bào)警信息素的成分存在一定差異。如桃蚜、甜菜蚜等報(bào)警信息素除含 EβF 外,還含有(Z-E)-α-法尼烯和(E-E)-α-法尼烯,這2種成分均能增加 EβF的活性[36]。蚜蟲報(bào)警信息素的產(chǎn)生量與蚜蟲的體質(zhì)量和發(fā)育階段有關(guān)。如Byers報(bào)道棉蚜個(gè)體中報(bào)警信息素的產(chǎn)生量與棉蚜的體質(zhì)量相關(guān),而且這種關(guān)系在棉蚜的整個(gè)生活史中均存在[37]。蚜蟲的報(bào)警激素在蚜蟲的綜合防控中具有十分重要的作用,被認(rèn)為是一種新型的、無公害的極具發(fā)展?jié)摿Φ霓r(nóng)藥,目前已能人工合成出EβF的類似物,并在害蟲防治中與其他農(nóng)藥混用,來增強(qiáng)對(duì)害蟲的防治效果[38-39]。此外,隨著分子生物學(xué)技術(shù)的迅速發(fā)展,利用轉(zhuǎn)基因技術(shù)將EβF合成酶基因引入植物中,通過植物釋放EβF驅(qū)避蚜蟲同時(shí)引誘天敵來達(dá)到控制蚜蟲危害的目的[40-42]。總之,蚜蟲的報(bào)警激素在未來的有機(jī)農(nóng)業(yè)發(fā)展中將會(huì)發(fā)揮更加重要的作用。
6蚜蟲與螞蟻的共生
螞蟻與蚜蟲的互利關(guān)系很早就為人們所關(guān)注。 明朝杜鎬記載:“夏時(shí)新葉茂盛,郁生蚜蟲,是草木之病也。其蟲味甘,故蟻必群集而獻(xiàn)之” [43]。眾所周知,螞蟻可阻止蚜蟲的天敵取食蚜蟲和通過防止煤污病的侵染,而蚜蟲則可為螞蟻提供食物——蜜露。如張克斌等報(bào)道螞蟻不僅影響棉蚜的擴(kuò)散和加速棉蚜的繁殖,而且還能影響天敵捕食棉蚜,一旦有瓢蟲侵入,螞蟻就搖動(dòng)著雙頜群起而攻之,迫使瓢蟲離去[44]。Volkl報(bào)道覓食的三叉蚜繭蜂(Trioxys angelicae)雌蟲會(huì)受到收集蜜露的螞蟻的嚴(yán)重攻擊[45]。此外,螞蟻的清潔服務(wù)被認(rèn)為有助于防止蚜蟲聚集地真菌的擴(kuò)散和鞏固蚜蟲和螞蟻的相互作用[46]。雖然蚜蟲與螞蟻的共生過程中,蚜蟲似乎處于被動(dòng)地位,但蚜蟲確實(shí)從中獲得了很大的好處[47-48]。螞蟻與蚜蟲的共生關(guān)系從行為學(xué)角度雖然已研究了許多年,但是這種關(guān)系是通過什么樣的化學(xué)機(jī)制形成的還不甚了解。Fischer等研究發(fā)現(xiàn)螞蟻?zhàn)冯S蚜蟲主要是由于蜜露中的揮發(fā)性混合物,這種揮發(fā)性的混合物可使螞蟻快速偵察到蚜蟲的聚集地,而這些揮發(fā)物與蜜露中的微生物關(guān)系十分密切[49]。Abdala-Roberts等則報(bào)道在敘利亞馬利筋上螞蟻和蚜蟲的相互作用會(huì)受到植物基因型和幼蟲危害的調(diào)節(jié)[50]。
7小結(jié)與展望
作為世界性的作物害蟲和取食韌皮部汁液昆蟲的最大群體,蚜蟲的研究廣泛受到人們的關(guān)注,并且由于其個(gè)體小,世代周期短、繁殖快等特點(diǎn)而成為人們研究取食韌皮部汁液害蟲的模式昆蟲。本文主要從蚜蟲的體色、口器、翅型、生殖方式、報(bào)警信息素及與螞蟻共生6個(gè)方面闡述了蚜蟲的一些生物學(xué)特性,從這些生物學(xué)特性中我們可以深刻體會(huì)到小小蚜蟲的精明獨(dú)到之處,從而最終促進(jìn)人們對(duì)蚜蟲生存適應(yīng)性的認(rèn)識(shí),引起人們對(duì)蚜蟲研究的足夠重視,從而做到對(duì)蚜蟲的有效防控。
參考文獻(xiàn):
[1]Blackman R L,Eastop V F. Aphids on the worlds crops:an identification and information guide[M]. London:John Wiley&Sons,2000:466.
[2]Goggin F L. Plant-aphid interactions:molecular and ecological perspectives[J]. Current Opinion in Plant Biology,2007,10(4):399-408.
[3]Dixon A G. Aphid ecology[M]. London:Chapman and Hall,1998:128.
[4]原國輝,彭紅,潘森,等. 棉蚜(Aphis gossypii Glover)在不同寄主上的體色分化研究[J]. 河南農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2002,36(1):7-10,14.
[5]劉紹友,仵均祥,安英鴿,等. 桃蚜體色生物型與寄主關(guān)系的研究[J]. 西北農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報(bào),2000,28(3):11-14.
[6]鄧明明,高歡歡,李丹,等. 溫度對(duì)麥長管蚜體色變化的影響[J]. 生態(tài)學(xué)報(bào),2011,31(23):7203-7210.
[7]Tsuchida T,Koga R,Horikawa M,et al. Symbiotic bacterium modifies aphid body color[J]. Science,2010,330(6007):1102-1104.
[8]李進(jìn)步,方麗平,孟玲,等. 蚜蟲體色多態(tài)性及生態(tài)進(jìn)化功能[J]. 生態(tài)學(xué)雜志,2014,33(5):1404-1412.
[9]Schuett W,Dall S R,Kloesener M H,et al. Life-history trade-offs mediate ‘personality variation in two colour morphs of the pea aphid,Acyrthosiphon pisum[J]. Journal of Animal Ecology,2015,84(1):90-101.
[10]喬格俠,張廣學(xué),姜立云,等. 河北動(dòng)物志(蚜蟲類) [M]. 石家莊:河北科學(xué)技術(shù)出版社,2009:15.
[11]Walling L L. The myriad plant responses to herbivores[J]. Journal of Plant Growth Regulation,2000,19(2):195-216.
[12]Martín B,Collar J L,Tjallingii W F,et al. Intracellular ingestion and salivation by aphids may cause the acquisition and inoculation of non-persistently transmitted plant viruses[J]. Journal of General Virology,1997,78(Pt 10):2701-2705.
[13]Tjallingii W F,Esch T H. Fine structure of aphid stylet routes in plant tissues in correlation with EPG signals[J]. Physiological Entomology,1993,18(3):317-328.
[14]Tjallingii W F. Electrical signal from the depth of the plant tissue:the electrical penetration graph(EPG) [C]//Niemeyer H M. Techniques in plant-insect interactions and biopesticides. IFS Workshop,Santiago,Chile,1995:49-58..
[15]Cherqui A,Tjallingii W F. Salivary proteins of aphids,a pilot study on identification,separation and immunolocalisation[J]. Journal of Insect Physiology,2000,46:1177-1186.
[16]Urbanska A,Tjallingii W F,Dixon A G,et al. Phenoloxidising enzymes in the grain aphids saliva[J]. Entomologia Experimentalis et Applicata,1998,86:197-203.
[17]Carolan J J,Ashton P D. The secreted salivary proteome of the pea aphid Acyrthosiphon pisum characterised by mass spectrometry[J]. Proteomics,2009,9:2457-2467.
[18]Elzinga D A,de Vos M,Jander G. Suppression of plant defenses by a Myzus persicae (green peach aphid) salivary effector protein[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions,2014,27(7):747-756.
[19]Naessens E,Dubreuil G,Giordanengo P,et al. A secreted mif cytokine enables aphid feeding and represses[J]. Plant Immune Responses:Current Biology,2015,25:1898-1903.
[20]Rodriguez P A,Stam R,Warbroek T,et al. Mp10 and Mp42 from the aphid species Myzus persicae trigger plant defenses in Nicotiana benthamiana through different activities[J]. Molecular Plant-Microbe Interactions,2014,27(1):30-39.
[21]王小藝,楊忠岐,魏可,等. 昆蟲翅型分化的表型可塑性機(jī)制[J]. 生態(tài)學(xué)報(bào),2015,35(12):3988-3999.
[22]王凱,王海燕,李宕. 蚜蟲翅型分化研究進(jìn)展[J]. 安徽農(nóng)業(yè)科學(xué),2008,36(20):8671-8672,8748.
[23]萬兩,盛洪珍,蔡璦安,等. 影響褐飛虱和蚜蟲翅型分化的外部因素[J]. 作物研究,2012,26(5):620-622.
[24]Purandare S R,Tenhumberg B,Brisson J A. Comparison of the wing polyphenic response of pea aphids (Acyrthosiphon pisum) to crowding and predator cues[J]. Ecological Entomology,2014,39(2):263-266.
[25]Ishikawa A,Miura T. Transduction of high-density signals across generations in aphid wing polyphenism[J]. Physiological Entomology,2013,38(2):150-156.
[26]王成業(yè). 昆蟲孤雌生殖起源的遺傳機(jī)制和進(jìn)化意義[J]. 動(dòng)物學(xué)研究,2011,32(6):689-695.
[27]Blackman R L. Life-cycle variation of Myzus persicae(Sulz.)(Hom.Aphididae)in different parts of the world,in relation to genotype and environment[J]. Bulletin of Entomological Research,1974,63:595-607.
[28]Simon J C,Rispe C,Sunnucks P. Ecology and evolution of sex in aphids[J]. Trends in Ecology & Evolution,2002,17(1):34-39.
[29]邵東華,段立清,段景攀. 溫度對(duì)油松大蚜生長發(fā)育及繁殖的影響[J]. 生態(tài)學(xué)雜志,2015,34(7):2005-2008.
[30]Oldroyd B P,Allsopp M H,Gloag R S,et al. Thelytokous parthenogenesis in unmated queen honeybees (Apis mellifera capensis):central fusion and high recombination rates[J]. Genetics,2008,180(1):359-366.
[31]Ogawa K,Miura T. Aphid polyphenisms:trans-generational developmental regulation through viviparity[J]. Journal List Front Physiolv,2014,5:1-11.
[32]Cortés T,Tagu D,Simon J C,et al. Sex versus parthenogenesis:a transcriptomic approach of photoperiod response in the model aphid Acyrthosiphon pisum (Hemiptera:Aphididae)[J]. Gene,2008,408(1/2):146-156.
[33]Srinivasan D G,Abdelhady A,Stern D L. Gene expression analysis of parthenogenetic embryonic development of the pea aphid,Acyrthosiphon pisum,suggests that aphid parthenogenesis evolved from meiotic oogenesis[J]. PLoS One,2014,9(12):e115099.
[34]張鐘憲,吉琳,游越. 昆蟲內(nèi)外激素的應(yīng)用前景[J]. 首都師范大學(xué)學(xué)報(bào):自然科學(xué)版,2007,28(1):37-39,54.
[35]Vandermoten S,Mescher M C,F(xiàn)rancis F,et al. Aphid alarm pheromone:an overview of current knowledge on biosynthesis and functions[J]. Insect Biochemistry and Molecular Biology,2012,42(3):155-163.
[36]Montgomery M E,Nault L R. Comparative[J]. Ent Exp&Appl,1997(22):236-242.
[37]Byers J A. A cost of alarm pheromone production in cotton aphids,Aphis gossypii[J]. Naturwissenschaften,2005,92(2):69-72.
[38]黃文耀,楊新玲. 蚜蟲報(bào)警信息素 EβF的合成[J]. 化學(xué)通報(bào),2002,65(3):157-161.
[39]張鐘憲,胡德榮,游越,等. 以綠色化學(xué)原則指導(dǎo)蚜蟲報(bào)警信息素的合成[J]. 首都師范大學(xué)學(xué)報(bào):自然科學(xué)版,2005,26(4):46-48,56.
[40]Bruce T A,Smart L E,Martin J L,et al. Transgenic wheat emitting aphid alarm pheromone,(E)-β-farnesene[J]. Aspects of Applied Biology,2011(11):28-29.
[41]張曦廷. 轉(zhuǎn)Eβf合成酶基因水稻對(duì)水稻害蟲趨避性的研究[D]. 武漢:華中農(nóng)業(yè)大學(xué),2011.
[42]Bruce T J,Aradottir G I,Smart L E,et al. The first crop plant genetically engineered to release an insect pheromone for defence[J]. Scientific Reports,2015,5:11183.
[43]張克斌,劉惠霞,王玲莉. 棉蚜蜜露研究初報(bào)[J]. 西北農(nóng)林科技大學(xué)學(xué)報(bào):自然科學(xué)版,1982(1):49-58.
[44]張克斌,李新成. 螞蟻在棉蚜種群數(shù)量消長中的作用[J]. 陜西農(nóng)業(yè)科學(xué),1983(6):33-36.
[45]Volkl W. Aphids or their parasitoids:Who actually benefits from ant-attendance[J]. Journal of Animal Ecology,1992,61:273-281.
[46]Wimp G M,Whitham T G. Biodiversity Consequences of predation and host plant hybridization on an aphid-ant mutualism[J]. Ecology,2001,82:440-45.
[47]Nielsen C,Agrawal A A,Hajek A E. Ants defend aphids against lethal disease[J]. Biology Letters,2010,6(2):205-208.
[48]Yao I. Costs and constraints in aphid-ant mutualism[J]. Ecological Research,2014,29(3):383-391.
[49]Fischer C,Lognay G,Haubruge E,et al. Implication of honeydew microflora in ant-aphid mutualism[C]. 17th PhD Symposium on Applied and Biological Sciences,2012.
[50]Abdala-Roberts L,Agrawal A A,Mooney K A.Ant-aphid interactions on asclepias syriaca are mediated by plant genotype and caterpillar damage[J]. Oikos,2012,121(11):1905-1913.馬欣,霍蓉,喬俊卿,等. 黃柏提取物對(duì)番茄枯萎病的生物防治效果[J]. 江蘇農(nóng)業(yè)科學(xué),2016,44(5):178-180.