陳仰昆劉勇林倪卓新肖衛(wèi)民羅根培李潤雄屈劍鋒馬榮方學(xué)文

缺血性腦卒中合并腦微出血的危險(xiǎn)因素☆

陳仰昆*劉勇林*倪卓新△肖衛(wèi)民*羅根培*李潤雄*屈劍鋒*馬榮*方學(xué)文※

目的 研究缺血性腦卒中患者腦微出血的臨床、影像學(xué)及血清生物學(xué)的危險(xiǎn)因素，以及不同部位微出血與危險(xiǎn)因素之間的關(guān)系。方法 回顧性分析納入153例缺血性腦卒中患者，應(yīng)用磁敏感成像（susceptibility weighted imaging，SWI）技術(shù)檢測(cè)腦微出血，計(jì)數(shù)并記錄其部位。顱腦MRI的腦白質(zhì)病變的嚴(yán)重程度采用Faze?kas評(píng)分進(jìn)行評(píng)估。應(yīng)用Logistic回歸分析法研究缺血性腦卒中合并腦微出血的危險(xiǎn)因素，并研究危險(xiǎn)因素與不同部位腦微出血數(shù)量的關(guān)系。結(jié)果 59例（38.6%）患者存在CMBs。皮層-皮層下CMBs出現(xiàn)率為34.0%，深部CMBs為24.8%，幕下CMBs為27.5%。多因素Logistic回歸顯示，男性、高血壓病及中重度深部腦白質(zhì)病變是伴有CMBs的有顯著統(tǒng)計(jì)學(xué)意義的相關(guān)因素（P＜0.05）。校正年齡及性別后，偏相關(guān)分析顯示，高血壓病僅與深部CMBs的數(shù)量仍然顯著相關(guān)（r=0.174，P=0.032）。中重度深部腦白質(zhì)病變與皮層-皮層下CMBs及深部CMBs數(shù)量存在顯著相關(guān)（r=0.285，P＜0.001，r=0.258，P=0.001）。結(jié)論 男性、高血壓病及中重度深部白質(zhì)病變?yōu)槟X微出血的危險(xiǎn)因素；高血壓病主要與與腦深部微出血的數(shù)量相關(guān)，而中重度深部腦白質(zhì)病變與腦皮層-皮層下及深部微出血數(shù)量相關(guān)。

缺血性腦卒中腦微出血磁敏感成像腦白質(zhì)病變

【Abstract】Objective To investigate the clinical，neuroimaging and serum risk factors of cerebral microbleeds （CMBs）in patients with ischemic stroke and find the associations between these risk factors and the location and num?bers of CMBs were also analyzed.Methods One hundred and fifty-three patients with acute ischemic stroke were re?cruited in this study and their data werewas retrospectively analyzed.All of the patients underwent MRI-susceptibility weighted imaging（SWI）.The location and numbers of CMBs were recordedexamined.The severity of WMLs was assessed using the Fazekas scale.Logistic regressions were performed to find the predictors of the presence of CMBs.The relation?ships between these risk factors and the location and numbers of CMBs were also analyzed.Results Fifty-nine（38.6%）cases had at least one CMB.The frequency of cortical-subcortical，deep and infratentorial CMBs were 34.0%，24.8%and 27.5%，respectively.Multivariate logistic regression showed that male sex，hypertension and moderate-to-severe deep white matter hyperintensities（DWMH）were independent risk factors of the presence of CMBs.Adjusted with age and sex，partial correlation showed that hypertension only correlated with the numbers of deep CMBs significantly（r=0.174，P=0.032）.Moderate-to-severe DWMH significantly correlated with the numbers of cortical-subcortical and deep CMBs（r=0.285，P＜0.001 and r=0.258，P=0.001，respectively）.Conclusion Male sex，hypertension and moderate-to-severe DWMH were are independent risk factors of CMBs in patients with ischemic stroke.Hypertension correlates with Deep deep CMBs，while Moderatemoderate-to-severe DWMH correlates with cortical-subcortical and deep CMBs.

【Key words】Ischemic stroke Cerebral microbleeds Susceptibility weighted imaging White matter lesions

腦微出血（cerebral microbleeds，CMBs）是一種微小的影像學(xué)異常結(jié)構(gòu)（表現(xiàn)為MRI信號(hào)的缺失），通常提示某種潛在的顯微鏡下的病理改變，如血管周圍的陳舊性小灶性出血所致的含鐵血黃素沉積［1］。這種影像-病理學(xué)的聯(lián)系已在研究中被證實(shí)［2-3］。CMBs被認(rèn)為是一種腦部小血管病的標(biāo)志，或者淀粉樣血管病變的表現(xiàn)［1］。既往多數(shù)研究發(fā)現(xiàn)，CMBs與高齡、高血壓病、MRI上的腔隙性梗死及腦白質(zhì)病變（white matter lesions，WMLs）有關(guān)［4，5］，但較少對(duì)危險(xiǎn)因素與CMBs的部位與數(shù)量的關(guān)系進(jìn)行分析。此外，國內(nèi)外大樣本的研究較多采用梯度回波T2*加權(quán)像（gradient echo T2*-weight?ed image，GRE-T2*WI）這一傳統(tǒng)的檢測(cè)方法［4-7］。而磁敏感成像（susceptibility weighted imaging，SWI）是近年發(fā)展起來的一種新的磁共振對(duì)比成像技術(shù)。Nandigam等［8］研究發(fā)現(xiàn)，薄層的SWI較厚層的GRE-T2*WI可檢出的CMBs多近2/3。本研究回顧性探討缺血性腦卒中合并SWI顯示的腦微出血的危險(xiǎn)因素，以及這些危險(xiǎn)因素與腦微出血部位與數(shù)量的關(guān)系。

1　對(duì)象與方法

1.1研究對(duì)象 153例病例均來自2014年1月至2015年12月在我院神經(jīng)內(nèi)科住院的腦梗死患者。缺血性腦卒中的診斷標(biāo)準(zhǔn)符合全國第四屆腦血管病會(huì)議的標(biāo)準(zhǔn)并經(jīng)顱腦MRI證實(shí)。本研究的納入標(biāo)準(zhǔn)為：①年齡40歲以上；②起病7 d內(nèi)的首次或者再次缺血性腦卒中；③卒中前無嚴(yán)重殘疾，改良Rankin評(píng)分（modified Rankin scale，mRS≤2）；④已行顱腦MRI平掃及SWI檢查，臨床資料完整。排除標(biāo)準(zhǔn)為：①同時(shí)合并其他中樞神經(jīng)系統(tǒng)疾??；②合并惡性腫瘤；③MRI圖像質(zhì)量欠佳，影響測(cè)量。

登記患者的年齡、性別、血管危險(xiǎn)因素（高血壓、糖尿病、吸煙等）及既往腦卒中史等。記錄患者入院后首次血清學(xué)檢驗(yàn)結(jié)果（包括血清總膽固醇、低密度脂蛋白（high density lipoprotein cholester?ol，LDL-C）、高密度脂蛋白（high density lipoprotein，HDL）、纖維蛋白原、同型半胱氨酸（homocysteine，HCY）、肌酐、超敏C反應(yīng)蛋白水平等。

1.2研究方法

1.2.1 MRI檢查及參數(shù)測(cè)量 本研究顱腦MRI掃描采用荷蘭Philips Achieva 1.5T成像系統(tǒng)。顱腦MRI，包括SWI已有成熟的技術(shù)方法。主要技術(shù)參數(shù)為：16通道NV線圈，常規(guī)行TSE序列T2WI （TR 3635 ms，TE 100 ms），T1WI（TR 488 ms，TE 15 ms），F(xiàn)LAIR序列（TR 6000 ms，TE 89 ms，TI 2000 ms），DWI（TR 2344 ms，TE 72 ms，b值為1000）；SWI使用FFE序列，3D掃描，參數(shù)為：TR shortest，TE 15 ms，翻轉(zhuǎn)角15°，層厚1 mm，層距0 mm，矩陣256×256，總掃描時(shí)間約5 min，采集所得圖像在工作站進(jìn)行最小密度投影，重建成層厚為10 mm，層距為-5 mm的SWI圖像。所有MRI測(cè)量由兩名受過神經(jīng)影像學(xué)培訓(xùn)的神經(jīng)內(nèi)科副主任醫(yī)師在東軟圖像存儲(chǔ)與傳輸系統(tǒng)（Picture Archiving and Com?munications System，PACS）上進(jìn)行。

CMBs的測(cè)量。CMBs定義為SWI上腦實(shí)質(zhì)內(nèi)直徑2～10 mm的圓形、均勻低信號(hào)影，邊界清楚，周圍無水腫。評(píng)價(jià)時(shí)注意與小血管區(qū)分（SWI圖像血管連續(xù)性可以區(qū)分），除外蒼白球的對(duì)稱性的低信號(hào)影及海綿狀血管瘤。按照微出血解剖量表（microbleed anatomical rating scale，MARS）的標(biāo)準(zhǔn)圖譜［9］進(jìn)行CMBs的部位及數(shù)量記錄。CMBs的部位分為皮層-皮層下CMBs，深部CMBs及幕下CMBs［9］。

其余MRI參數(shù)的測(cè)量包括：①腔隙性腦梗死的數(shù)目；②腦白質(zhì)病變（White matter lesions，WMLs）。WMLs在FLAIR序列上進(jìn)行測(cè)量。測(cè)量采用Fazekas評(píng)分10分別對(duì)深部腦白質(zhì)（deep white matter hyperintensities，DWMH）及腦室旁白質(zhì)（peri?ventricular hyperintensities，PVH）進(jìn)行測(cè)量。腦室旁評(píng)分：0分為無病變；1分為帽狀或鉛筆樣薄層病變；2分為病變呈光滑的暈圈；3分為不規(guī)則的腦室旁高信號(hào)；深部白質(zhì)評(píng)分為：0分為無病變；1分為點(diǎn)狀病變；2分為病變開始融合；3分為病變大面積融合。

在正式測(cè)量前，由兩位測(cè)量者隨機(jī)選取10例獨(dú)立進(jìn)行一致性測(cè)量，評(píng)價(jià)組間測(cè)量的一致性。CMBs的存在與否的測(cè)量者間一致性良好（加權(quán)Kappa值為0.84）。PVH及DWMH的測(cè)量者間一致性良好（加權(quán)Kappa值為0.77和0.82）。

1.2.2統(tǒng)計(jì)學(xué)方法 所有數(shù)據(jù)采用SPSS 16.0進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析。按照是否伴有CMBs分成兩組，正態(tài)分布的計(jì)量資料以（±s）表示，采用t檢驗(yàn)；非正態(tài)分布的計(jì)量資料以中位數(shù)（四分位間距）表示，采用Mann-Whiteney U秩和檢驗(yàn)。計(jì)數(shù)資料采用卡方檢驗(yàn)或者Fisher精確性檢驗(yàn)。探討伴發(fā)CMBs的危險(xiǎn)因素采用多因素Logistic回歸分析（逐步向前法）。研究各部位CMBs的數(shù)量與危險(xiǎn)因素的相關(guān)性采用偏相關(guān)分析（校正年齡及性別）。檢驗(yàn)水準(zhǔn)α=0.05。

2　結(jié)果

2.1伴有CMBs與不伴CMBs組的臨床因素及血清學(xué)標(biāo)志物比較153例患者平均年齡67.5±10.9歲，其中男性 101例（66.0%），女性 52例（34.0%）。伴有CMBs者有59例（38.6%）。伴CMBs者的年齡、男性比例、高血壓病、既往缺血性卒中史及血清肌酐水平顯著高于不伴CMBs者（P＜0.05）。前者的HDL顯著低于后者（P＜0.05）。兩組患者在患糖尿病及吸煙史的比例、總膽固醇、LDL-C、超敏C-反應(yīng)蛋白、同型半胱氨酸、纖維蛋白原及血清白蛋白水平等方面的差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＞0.05）（表1）。

表1缺血性腦卒中伴腦微出血與不伴微出血者的臨床因素、血清學(xué)標(biāo)志物的比較

2.2伴有CMBs組與不伴CMBs組的顱腦MRI變量的比較 伴有CMBs者的PVH及DWMH的嚴(yán)重程度顯著高于不伴CMBs者；前者側(cè)腦室-腦徑線比及陳舊性腔隙性腦梗死數(shù)目顯著高于后者（P值分別為＜0.001及0.001）（表2）。

2.3 CMBs的數(shù)量與分布 伴有CMBs者有59例（38.6%）其中單個(gè)CMBs者12例（7.8%），2～4個(gè)CMBs者18例（11.8%），5～9個(gè)CMBs者11例（7.2%），10個(gè)CMBs者18例（11.8%）。CMBs的發(fā)生部位依次為丘腦（31.3%），顳葉或顳葉白質(zhì)（19.0%），額葉或額葉白質(zhì)（18.3%），基底節(jié)（14.4%），頂葉或頂葉白質(zhì)（13.7%），小腦（13.7%），腦干（12.4%）及枕葉（5.2%）。根據(jù)MARS的部位區(qū)分，皮層-皮層下CMBs出現(xiàn)率為34.0%（52/153），深部CMBs為24.8%（38/153），幕下CMBs為27.5%（42/153）。

表2缺血性腦卒中伴腦微出血與不伴微出血者的顱腦MRI變量的比較

2.4伴有CMBs的危險(xiǎn)因素的多因素Logistic回歸分析 根據(jù)單因素比較結(jié)果，年齡、性別、高血壓病、既往卒中史、HDL水平、血清肌酐水平及中重度DWMH分別進(jìn)入多因素Logistic回歸方程。中重度PVH及陳舊性腔隙性腦梗死數(shù)目因與中重度DWMH存在共線性（r＞0.5），未納入Logistic回歸分析。多因素Logistic回歸顯示，男性、高血壓病及中重度DWMH是伴有CMBs的獨(dú)立危險(xiǎn)因素（P＜0.05）（表3），預(yù)測(cè)方程的R2=0.383。

表3缺血性腦卒中伴腦微出血的危險(xiǎn)因素分析（Logistic多元回歸）

2.5伴CMBs的危險(xiǎn)因素與CMBs部位及數(shù)量的關(guān)系 校正年齡及性別后，偏相關(guān)分析顯示，高血壓病與深部CMBs的數(shù)量仍然顯著相關(guān)（r=0.174，P=0.032），而與皮層-皮層下CMBs及幕下CMBs數(shù)量無顯著相關(guān)（P＞0.05）。中重度DWMH與皮層-皮層下CMBs及深部CMBs數(shù)量存在顯著相關(guān)（r=0.285，P＜0.001及r=0.258，P=0.001），而與幕下CMBs數(shù)量無顯著相關(guān)（P＞0.05）（表4）。

表4 各部位CMBs的數(shù)量與高血壓病及中重度DWMH的偏相關(guān)分析（校正年齡及性別）

3　討論

在社區(qū)老年人群中，CMBs的發(fā)生率約為5%～6.8%［5，11］；在有缺血性腦血管病史中的發(fā)生率為20.9%～65%［12，13］。本研究顯示，缺血性腦卒中患者CMBs發(fā)生率為38.6%，顯示了CMBs在缺血性腦卒中患者中相當(dāng)常見。然而，檢測(cè)CMBs的方法不同，CMBs發(fā)生率亦不同。本研究CMBs的發(fā)生率較多數(shù)使用T2*-GRE檢測(cè)CMBs的研究高，顯示了SWI發(fā)現(xiàn)CMBs的能力明顯優(yōu)于T2*-GRE。

目前已有許多研究探討了CMBs的危險(xiǎn)因素。這些因素包括了高齡、高血壓病、性別、既往卒中史、腦白質(zhì)病變、高尿酸血癥、高同型半胱氨酸血癥、腎小球?yàn)V過率等［14］。本研究顯示高血壓病是CMBs的強(qiáng)危險(xiǎn)因素，與絕大多數(shù)文獻(xiàn)報(bào)道一致；即使在高血壓病發(fā)生率較高的缺血性腦卒中人群中，其優(yōu)勢(shì)比超過5。這提示了高血壓性CMBs是缺血性腦卒中合并CMBs的主要類型。既往研究關(guān)于性別與CMBs的關(guān)系并不一致。我們的研究發(fā)現(xiàn)，在校正年齡、高血壓病等混雜因素后，性別仍然是CMBs的危險(xiǎn)因素，男性患者出現(xiàn)CMBs的可能性是女性患者的2.4倍，與Framingham心臟研究的結(jié)論接近［5］。性別差異在CMBs形成中的作用及機(jī)制，值得進(jìn)一步研究。此外，我們探討了常見的血清學(xué)標(biāo)記與CMBs的關(guān)系，但未發(fā)現(xiàn)CMBs存在肯定的血清學(xué)標(biāo)記。本組研究在單因素比較時(shí)發(fā)現(xiàn)CMBs組血清肌酐水平較非CMBs者高，但在多因素回歸分析后未發(fā)現(xiàn)血清肌酐水平為CMBs的獨(dú)立危險(xiǎn)因素。近年來有一些研究發(fā)現(xiàn)CMBs與腎小血管損害的標(biāo)志，如微量蛋白尿、腎小球?yàn)V過率相關(guān)［15-16］。慢性腎功能不全與CMBs的關(guān)系值得進(jìn)一步研究。

既往研究顯示，在顱腦MRI的參數(shù)中，腦白質(zhì)病變與CMBs關(guān)系密切［1，3-4］。腦白質(zhì)病變的兩種類型，PVH及DWMH的臨床意義并不完全相同。一般認(rèn)為，DWMH與腦小血管病關(guān)系更密切［17］。本研究顯示，CMBs與DWMH的相關(guān)性較PVH以及陳舊性腔隙性腦梗死更顯著，且中重度DWMH者出現(xiàn)CMBs的可能性是無或者輕度DWMH者的8倍以上，提示了中重度DWMH與CMBs同為嚴(yán)重腦小血管病的標(biāo)志。

目前較少研究探討CMBs的危險(xiǎn)因素對(duì)CMBs的部位與數(shù)量的影響。研究顯示，基線時(shí)CMBs的數(shù)量越多，未來出現(xiàn)CMBs數(shù)量增多的可能性大越大，發(fā)生腦出血的風(fēng)險(xiǎn)越高［18］。北京天壇醫(yī)院的CHANCE研究亞組分析發(fā)現(xiàn)［19］，在使用抗血小板藥物的缺血性腦卒中患者中，單個(gè)CMBs并不增加未來腦出血的風(fēng)險(xiǎn)，而多發(fā)CMBs則顯著增加腦出血風(fēng)險(xiǎn)。此外，CMBs的部位分布提示了存在不同的病因。本研究發(fā)現(xiàn)，在校正年齡與性別后，與皮層-皮層下及幕下CMBs相比，高血壓病與深部CMBs的數(shù)量關(guān)系最密切，這與高血壓性腦出血最常見于大腦半球深部（基底節(jié)區(qū)與丘腦）是相符的，提示了深部CMBs的病因是高血壓性小動(dòng)脈病變。另外，本研究還探討了嚴(yán)重小血管病的標(biāo)志-中重度的腦白質(zhì)病變，尤其是DWMH與CMBs分布與數(shù)量的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)在校正年齡與性別后，皮層-皮層下CMBs與深部CMBs均與中重度DWMH顯著相關(guān)，而幕下CMBs與中重度DWMH的相關(guān)性則不明顯。這可能與Fazekas量表只評(píng)價(jià)幕上的WMLs，對(duì)幕下WMLs并不敏感有關(guān)。

然而，本研究存在一些局限性。首先，本研究為橫斷面研究，僅能揭示危險(xiǎn)因素與CMBs之間可能的相關(guān)性，并不能證實(shí)它們之間的因果關(guān)系。其次，本研究納入的分析變量可能并不全面，如未納入遺傳標(biāo)記（如ApoE基因型等）以及一些反映腎小血管病的指標(biāo)（如血清胱抑素C、尿微量白蛋白等）。此外，本研究預(yù)測(cè)CMBs的回歸方程只能解釋部分結(jié)果（R2=0.383），提示尚有其他危險(xiǎn)因素有待發(fā)現(xiàn)。

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（責(zé)任編輯：李立）

Risk factors of cerebral microbleeds in patients with ischemic stroke.

CHEN Yangkun，LIU Yonglin，NI Zhuox?in，XIAO Weimin，LUO Genpei，LI Runxiong，QU Jianfeng，MA Rong，F(xiàn)ANG Xuewen.Department of Neurology，Dong?guan People’s Hospital，Dongguan 523000，China.Tel：0769-28636830.

R743.3

A

10.3969/j.issn.1002-0152.2016.04.008
☆廣東省醫(yī)學(xué)科學(xué)技術(shù)研究基金（編號(hào)：A2015160）
*東莞市人民醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科（東莞 523000）
△廣東醫(yī)學(xué)院2015級(jí)神經(jīng)病學(xué)碩士研究生
※東莞市人民醫(yī)院神經(jīng)內(nèi)科醫(yī)學(xué)影像科

（E-mail：cykun78@163.com）

2015-03-02）