海洋浮游細菌生長率和被攝食的研究綜述

張武昌，趙 麗，陳 雪，3，趙 苑，董 逸，李海波，3，肖 天

（1.中國科學院 海洋研究所 海洋生態(tài)與環(huán)境科學重點實驗室，山東 青島 266071；2.青島海洋科學與技術國家實驗室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學功能實驗室，山東 青島 266071；3.中國科學院大學，北京 100049）

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海洋浮游細菌生長率和被攝食的研究綜述

張武昌1，2，趙 麗1，2，陳 雪1，2，3，趙 苑1，2，董 逸1，2，李海波1，2，3，肖 天1，2

（1.中國科學院 海洋研究所 海洋生態(tài)與環(huán)境科學重點實驗室，山東 青島 266071；2.青島海洋科學與技術國家實驗室 海洋生態(tài)與環(huán)境科學功能實驗室，山東 青島 266071；3.中國科學院大學，北京 100049）

海洋浮游細菌利用海水中的溶解有機碳合成自身物質，是海洋浮游生態(tài)系統的二次生產者。微型浮游動物是細菌的主要攝食者，也是細菌生產向較高營養(yǎng)級傳遞的中介。研究海洋浮游細菌的生長率和被（微型浮游動物的）攝食率對理解海洋浮游生態(tài)系統的功能具有重要作用。本文綜述了利用改變海水中生物類群組成（或功能）的培養(yǎng)方法研究海洋浮游細菌生長率和被攝食率的歷程和現狀，為我國的同類研究提供借鑒。改變海水中生物類群組成（或功能）進行培養(yǎng)的方法有海水分粒級培養(yǎng)、海水稀釋培養(yǎng)和添加選擇性抑制劑培養(yǎng)。這些方法各有其局限性，應用并不廣泛。細菌及其主要攝食者異養(yǎng)鞭毛蟲群落在自然海區(qū)和實驗室內都有生長周期，鞭毛蟲的生長周期落后于細菌，因此細菌的生長率有時會小于被攝食率，有時會大于被攝食率。我國這方面的研究相對落后，應值得引起重視，建議從海水稀釋培養(yǎng)法入手開展相關研究。

海洋浮游細菌；生長率；攝食率

doi：10.11759/hykx20151029001

海洋浮游細菌（本文統稱細菌）是海洋生態(tài)系統中的重要生產者，可以攝取水體中的溶解有機碳并將其轉變成顆粒有機碳。與浮游植物的初級生產相對應，細菌的生產被稱為二次生產（bacterioplankton secondary production）［1］。細菌被微型浮游動物攝食，微型浮游動物又被個體較大的浮游動物攝食，從而將細菌生產傳遞到經典生物鏈。因此研究海洋浮游細菌的生長（豐度的增長）和微型浮游動物對細菌的攝食，對了解海洋浮游微食物網生產功能具有重要意義。

在自然海水中細菌的動態(tài)（表觀生長率）是細菌生長和被攝食兩種因素共同作用的結果。研究人員在實踐中發(fā)現，將自然海水中的細菌與其攝食者分開十分困難［2-3］。目前有兩種方法來估算細菌的被攝食率，第一種方法是計數攝食者體內細菌個數；第二種方法是通過改變生物類群組成（或其生態(tài)功能）進行培養(yǎng)，根據表觀生長率的變化估計被攝食率，這種方法也可以用來估計細菌的生長率［4］。

改變細菌及微型浮游動物類群組成（或功能）的方法有3種：（1）海水分粒級培養(yǎng)法，分級過濾去除全部或一定粒級的攝食者；（2）水稀釋培養(yǎng)法，將自然海水和過濾海水（通過過濾去除細菌及其攝食者）按一定的比例混合從而改變生物的豐度；（3）海水生物抑制劑法，生物抑制劑包括真核生物抑制劑和原核生物抑制劑，海水真核生物抑制劑法是改變細菌生長率的唯一方法。本文對這三種方法分別論述。

1 海水分粒級培養(yǎng)法

海水分粒級培養(yǎng)即將海水用一定孔徑的濾膜過濾，以去除比細菌粒級大的攝食者，把通過濾膜的海水進行培養(yǎng)，通過培養(yǎng)前后細菌豐度的變化來估計細菌的生長率。如果同時培養(yǎng)過濾的海水和原始海水，兩者之間細菌生長率的不同可以用來估計細菌的被攝食率。

Ivanov［5］最早用“海水培養(yǎng)法（Seawater culture technique）”估計水體中細菌的生長，通過培養(yǎng)自然海水，監(jiān)測培養(yǎng)前后細菌的生長［6］。但是Ivanov［5］沒有考慮微型浮游動物對細菌的攝食，同時也沒有準確計數細菌的方法。Gak等［7］開始意識到細菌存在捕食者，在估計細菌生長的時候，用過濾較大顆粒的方法去除細菌的捕食者，這是真正意義的用海水分粒級培養(yǎng)法估計細菌的生長率，不過此時還沒有準確計數細菌的方法。Fuhrman等［1］是Hobbie等［8］發(fā)明準確計數海水細菌方法后第一個用分粒級培養(yǎng)法估計細菌生長的研究，隨后又有一些研究用該方法估計了細菌的生長率（表1）。

表1 海水分粒級培養(yǎng)得出的不同海區(qū)細菌的生長率Tab.1 Growth rate of marine bacterioplankton in different ocean regions(seawater size-fractionation incubation)

各種孔徑的濾膜對細菌攝食者的濾過效率是分粒級培養(yǎng)法面臨的主要問題。Fuhrman等［1］用3 μm的濾膜去除細菌的攝食者，但沒有檢驗濾膜對細菌攝食者的濾過效率。Wright等［15］通過比較孔徑為1、3、8、12、37、120、270 μm濾膜的濾過效果，建議用孔徑為1 μm的濾膜過濾進行培養(yǎng)。Fuhrman等［1］發(fā)現即使孔徑為1 μm的濾膜也有一些鞭毛蟲會穿過，這一結果被Cynar等［3］證實。由于濾膜不能有效地把捕食者和細菌分離，所以這種方法測定細菌的生長率并不準確，自Ducklow等［6］以后就沒人再使用這種方法。

雖然海水分粒級培養(yǎng)法不再用來估計細菌的生長率，但是在研究不同粒級微型浮游動物對細菌的影響方面卻有很多發(fā)現。首先，小粒級的微型浮游動物是細菌的主要攝食者［7，16］；第二，多級過濾培養(yǎng)的結果發(fā)現微型浮游動物存在多個營養(yǎng)級［14，17-18］；第三，Sherr等［19］發(fā)現微型浮游動物傾向選擇攝食正在分裂的較大的細菌。

海水分粒級培養(yǎng)實驗再現了細菌和鞭毛蟲的自然周期。在自然海區(qū)，細菌和鞭毛蟲的豐度存在周期變化，變化的周期約為10～20 d［20-22］，而兩者的周期存在一定的相位差（即攝食者的生長落后餌料生物），這一現象被Tanaka等［22］稱為“攝食者-餌料生物渦（predator-prey eddy）”。Andersen等［23］將自然海水用孔徑為8 μm的濾膜過濾，培養(yǎng)過程（大于400 h）中重現了細菌和鞭毛蟲的變化周期，細菌和鞭毛蟲的攝食關系符合洛特卡-沃爾泰勒模型。

2 海水稀釋培養(yǎng)法

測定細菌的生長率時為了去除攝食者的影響，Kirchman等［24］首先用孔徑為0.2 μm的濾膜過濾海水，去掉細菌和攝食者，用過濾海水稀釋自然海水以達到減少攝食者豐度的目的，然后培養(yǎng)一段時間，測定細菌的生長率。這一方法僅有一個稀釋度而且沒有去除所有的微型浮游動物。隨后，一些研究者采用了這種單一稀釋度的海水稀釋培養(yǎng)法進行了細菌生長率的研究，有的研究為了進一步減少攝食者豐度，用孔徑為0.2 μm的濾膜過濾的海水稀釋較大孔徑濾膜過濾的海水（表2）。這些方法只是最大可能地去除攝食者，但是都不能完全去除攝食者，因此這種方法沒有得到更多的應用。

Landry等［28］將其之前發(fā)明的用來估計浮游植物生長率和被微型浮游動物攝食率的稀釋培養(yǎng)法［29］應用到估計浮游細菌的生長率和被攝食率上來，稀釋培養(yǎng)首先將海水分別用0.2 μm和1 μm濾膜進行過濾，然后用自然海水對過濾海水進行不同倍數的稀釋，自然海水在混合后海水中的體積比例即為稀釋度，培養(yǎng)24 h后，通過回歸分析的方法估計細菌生長率和被攝食率（表3）。

稀釋培養(yǎng)法有3個理論假設：第一，細菌的生長依賴水體中的溶解有機物，生長率不會受細菌豐度變化及攝食者豐度變化的影響；第二，細菌的死亡率與捕食者的豐度成正比；第三，假設細菌初始豐度P0和t時刻豐度Pt符合指數公式：Pt=P0e（k-g）t（k為每天的生長率，g為每天的被攝食率）。因此，在自然海水中，細菌豐度的變化率為：

在稀釋海水中，細菌豐度的變化率為：

其中x為稀釋度。通過測量不同稀釋度培養(yǎng)后細菌豐度的變化率，可得出生長率k和被攝食率g。

表2 單一稀釋度海水稀釋培養(yǎng)法得出的不同海區(qū)細菌的生長率Tab.2 Growthrateofmarinebacterioplankton indifferent oceanregions(seawater dilutionincubationwithonlyonedilutability)

目前已經進行過多稀釋度海水稀釋培養(yǎng)實驗的海區(qū)14個（表3），從南極到熱帶的夏威夷和Kakapoto環(huán)礁，這些結果得出細菌的生長率和被攝食率分為0.04～3.12 d-1、0～5.52 d-1。在有的海區(qū)，細菌生長率高于被攝食率［28，36］，而有的海區(qū)相反［3，35］。

表3 多稀釋度海水稀釋培養(yǎng)法得出的不同海區(qū)細菌的生長率和被攝食率Tab.3 Growth rate and microzooplankton grazing rate of marine bacterioplankton in different ocean regions(seawater dilution incubation with several dilutabilities)

微型浮游動物對細菌的攝食壓力在水華和非水華期不同。例如在極區(qū)，當有水華發(fā)生時，微型浮游動物攝食全部細菌，而沒有水華發(fā)生時，對細菌幾乎不攝食［34］。

細胞核染色使人們能夠估計細菌的核酸含量［41］，根據細胞內核酸含量的多少將細菌分為高核酸含量（high nucleic acid，HNA）細菌和低核酸含量（low nucleic acid，LNA）細菌。流式細胞儀技術和稀釋培養(yǎng)方法的結合可以分別估算出HNA細菌和LNA細菌的生長率及被攝食率。用這一方法發(fā)現HNA和LNA細菌的生長和被攝食率在不同的水層不同。在地中海西北部和南極半島西部海區(qū)，表層HNA細菌的生長率和被攝食率都高于LNA；而在葉綠素最大層（deep chlorophyll maximum，DCM），趨勢正好相反，LNA細菌的生長率和被攝食率都高于HNA［37，40］。

稀釋培養(yǎng)法可以同時測定微型浮游動物對細菌、藍細菌和自養(yǎng)真核生物的攝食，因此可以比較微型浮游動物對pico-級浮游生物不同類群的攝食選擇性。在夏威夷海區(qū)，微型浮游動物對細菌的攝食率大于對藍細菌的攝食率。在Mississippi River plume，微型浮游動物選擇攝食自養(yǎng)真核生物［36］。在寡營養(yǎng)海區(qū)（如Gulf of Aqaba and the Northern Red Sea），微型浮游動物對細菌和浮游植物的攝食率很高，但是對藍細菌的攝食率極低甚至沒有攝食［35］。在太平洋環(huán)礁，微型浮游動物對細菌的攝食率小于對藍細菌的攝食率［33］。

3 海水生物抑制劑方法

在細菌生長和被攝食的研究中使用的選擇性生物抑制劑包括真核生物抑制劑和原核生物抑制劑。在海水中添加選擇性生物抑制劑，不會改變海水中原有細菌和微型浮游動物的組成，但會改變它們的功能，通過抑制細菌的生長或微型浮游動物的攝食可以改變細菌的表觀生長率，從而估計細菌的生長率和被攝食率。真核生物抑制劑限制真核生物攝食者的活動，使得微型浮游動物的攝食率為零，因此可以估計細菌的生長率。原核生物抑制劑限制細菌生長，使得細菌的生長率為零，因此可以估計微型浮游動物的攝食率。

理想的選擇性生物抑制劑應對目標生物有較好的抑制作用，同時自身不能作為細菌的底物直接促進細菌生長，也不能殺死或促使浮游植物、微型浮游動物釋放體內有機物質從而間接促進細菌的生長，或者限制微型浮游動物排泄從而間接抑制細菌的生長。

Newell等［42］，Sherr等［43］，Taylor等［44］對真核生物抑制劑和原核生物抑制劑的效果進行了探索，他們在實驗室內用純培養(yǎng)或從海水中分離獲得的原生動物，通過添加不同濃度的抑制劑和不添加抑制劑作為對照的方法進行研究（表4）。得到檢驗的真核抑制劑有環(huán)己酰亞胺、雙硫胺甲酰、秋水酰胺、秋水仙堿、中性紅和灰黃霉素等，它們對目標生物的抑制效果不同，其中雙硫胺甲酰和中性紅對鞭毛蟲和纖毛蟲都有很好的抑制作用，其他抑制劑不能同時對兩類生物有很好的抑制。得到檢驗的原核生物抑制劑有吡硫頭孢菌素、氯霉素、青霉素和凡可霉素，在受試濃度下，吡硫頭孢菌素對細菌生長沒有影響，而氯霉素、青霉素和凡可霉素在較高濃度下可以抑制細菌生長。目前沒有檢測真核生物抑制劑能否作為細菌生長的底物的報道。

Taylor等［44］檢驗了幾種真核生物抑制劑對浮游植物的影響。加入不同真核生物抑制劑的單種浮游植物與對照（不加入抑制劑）相比，不同浮游植物生長率有不同程度的降低。例如，硅藻對雙硫胺甲酰，環(huán)己酰亞胺和中性紅敏感。浮游植物的死亡會導致水體中溶解物質增加，從而提高細菌的生長率。Sherr等［43］發(fā)現真核生物受到抑制后，會減少釋放營養(yǎng)鹽，從而使得細菌的生長率的估計偏低。

目前還沒有發(fā)現哪種選擇性抑制劑能抑制全部目標生物而又沒有副作用，所以Taylor等［44］建議慎用選擇性抑制劑。此后，只在Delaware Estuary［45］，紅海［46］，Vineyard Sound［47］和智利北部海區(qū)［48］用選擇性抑制劑法進行了研究。其中，Coffin等［45］沒有給出細菌的生長率和被攝食率，而是直接給出了細菌二次生產力。在紅海，細菌的生長率為0.014～0.097 h-1，微型浮游動物對細菌的攝食率為0.010～0.108 h-1［46］。在Vineyard Sound，細菌的生長率為0～0.47 d-1［47］。在智利北部海區(qū)，細菌的生長率和被攝食率的范圍都是為0～0.07 h-1［48］。

4 小結與展望

水體中細菌數量的絕大多數是自由生活的細菌，附著在顆粒上的細菌只是一小部分［49］，因此研究細菌的生長率主要是自由生活細菌的生長率。Ducklow等［6］認為細菌生長率的測定是估計細菌生產力的基礎，放射性同位素吸收法測定的細菌生產力需要細菌的生長率計算將同位素的吸收率轉換成細菌生物量增長的轉換系數［1］，但是細菌生長率測定工作困難重重，進展緩慢，如今的轉換系數仍舊是用實驗室內培養(yǎng)的細菌測定的。

表4 生物抑制劑對細菌、鞭毛蟲和纖毛蟲的影響Tab.4 Influence of biological inhibitors on bacterioplankton,flagellate,and ciliate

目前，還沒有文獻研究微生物的群體感應（Quorum Sensing）［50］對細菌的生長率和被浮游動物攝食率的影響，特別采用海水稀釋培養(yǎng)法進行研究的實驗條件下與自然海區(qū)中存在浮游動物攝食壓力情況下細菌的生長率相差較大是否與微生物的群體感應相關還沒有結論，因此相關的研究亟待開展。

目前常用的三種研究方法中，海水分粒級培養(yǎng)法不能有效的把捕食者和細菌分開，因此不能準確的估算細菌的生長率，在Ducklow等［6］以后就很少有人用這個方法專門研究細菌的生長率，僅在研究分辨攝食細菌的微型浮游動物所處的粒級方面開展了一些研究；選擇性生物抑制劑法也有很大的副作用，結果并不準確，因此這個方法也沒有的到廣泛的應用。單一稀釋度海水稀釋培養(yǎng)法同海水分粒級培養(yǎng)法一樣，很難通過稀釋完全分離細菌和捕食者，因此得到的數據也不準確；而多稀釋度海水稀釋培養(yǎng)法并不試圖將細菌及其攝食者分割開來，而是通過改變水體中細菌和其攝食者的比例來改變細菌的表觀生長率，結果相對準確。從已有的細菌生長率和被攝食率的結果來看，用海水分粒級培養(yǎng)法和生物抑制劑法得到的細菌生長率比多稀釋度培養(yǎng)法得到的數值低（表1、表3），而用單一稀釋度培養(yǎng)得到的結果之間差異較大（表2）。

綜上所述，雖然多稀釋度海水稀釋培養(yǎng)法是建立在三個理論假設的基礎上，結果也存在一定的偏差，但綜合來看是目前比較理想的測定細菌生長率和被攝食的方法。

我國的微食物環(huán)研究較國外起步較晚，在細菌的生長率和被微型浮游動物攝食率的研究方面還較落后，Chen等［14］在南海用海水分粒級培養(yǎng)法研究了不同粒級的微型浮游動物對細菌的影響。建議我國的研究者可以從多稀釋度海水稀釋培養(yǎng)法入手開展相關研究。

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［47］Caron D A，Lim E L，Miceli G，et al.Grazing and utilization of chroococcoid cyanobacteria and heterotrophic bacteria by protozoa in laboratory cultures and a coastal plankton community［J］.Marine Ecology Progress Series，1991，76（3）：205-217.

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（本文編輯：李曉燕）

Marine bacterioplankton growth rate and grazing on bacterioplankton by microzooplankton:a review

ZHANG Wu-chang1,2,ZHAO Li1,2,CHEN Xue1,2,3,ZHAO Yuan1,2,DONG Yi1,2, LI Hai-bo1,2,3,XIAO Tian1,2

（1.Key Laboratory of Marine Ecology and Environmental Science，Institute of Oceanology，Chinese Academy of Sciences，Qingdao 266071，China；2.Laboratory for Marine Ecology and Environmental Science，Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology，Qingdao 266071，China；3.University of Chinese Academy of Sciences，Beijing 100049，China）

Oct.29，2015

marine bacterioplankton；growth rate；microzooplankton grazing rate

Marinebacterioplanktonsare secondary producersin the marine planktonicecosystem.They synthesize particle organic carbon from dissolved organic carbon in seawater.Microzooplanktons are the main predator of marine bacterioplanktons and are the link between bacterioplankton secondary production and higher trophic levels.Determining the growth rate of marine bacterioplankton and the rate at which they are grazed by microzooplankton is important for understanding the function of the marine planktonic ecosystem.In order to provide a reference for the initiation of such a study in our country，this review summarizes previous studies that have assessed marine bacterioplankton growth rates and microzooplankton grazing rates by changing the composition（or function）of these biological groups in seawater.These studies used three different ways to change the composition（or function）of these biological groups in seawater：seawater size-fractionation incubation，seawater dilution incubation，and biological inhibitors addition incubation.These methods were not widely used.Bacterioplanktons and flagellates have distinct growth cycles in both field and laboratory environments.The growth cycle of flagellates falls behind that of bacterioplanktons；thus，the growth rate of bacterioplanktons might be higher or lower than the grazing rate of the microzooplankton.Studies of marine bacterioplankton growth rates and microzooplankton grazing rates are rare in China.We suggested beginning our studies using the seawater dilution incubation method.

Q958.8

A

1000-3096（2016）05-0151-08

2015-10-29；

2016-03-03

國家自然科學基金面上項目（41576164）；中國科學院戰(zhàn)略性先導科技專項（XDA11030202.2）；國家重點基礎研究發(fā)展計劃資助項目（2014CB441504）

［Foundation：NationalNaturalScience Foundation ofChina，No.41576164；Strategic Priority Research Program of the Chinese Academy of Sciences，No.XDA11030202.2；National Key Basic Research Program of PR China，No.2014CB441504］

張武昌（1973-），山東濟南人，研究員，博士，主要從事微型浮游動物纖毛蟲生態(tài)學研究，電話：0532-82898937，E-mail：wuchangzhang@qdio.ac.cn