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      隱孢子蟲在非人靈長類動物和大熊貓中感染的研究進(jìn)展

      2016-12-01 02:42:31田一男曹雪峰黃祥明彭廣能鐘志軍
      中國人獸共患病學(xué)報 2016年10期
      關(guān)鍵詞:蟲病靈長類大熊貓

      田一男,曹雪峰,黃祥明,彭廣能,鐘志軍

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      隱孢子蟲在非人靈長類動物和大熊貓中感染的研究進(jìn)展

      田一男1,曹雪峰1,黃祥明2,彭廣能1,鐘志軍1

      隱孢子蟲病(Cryptosporidiosis)為一種人獸共患寄生蟲病,廣泛發(fā)生于人、家畜和野生動物等。近年來隨著研究的深入,野生動物隱孢子蟲病逐漸引起了人們的關(guān)注。本文從流行病學(xué)、基因分型等方面總結(jié)了隱孢子蟲在非人靈長類動物和大熊貓中感染情況的研究進(jìn)展,探討了非人靈長類動物及大熊貓隱孢子蟲病的公共健康危害,為深入研究珍稀野生動物隱孢子蟲感染提供參考。

      隱孢子蟲;隱孢子蟲病;流行病學(xué);基因型;公共健康

      隱孢子蟲病(Cryptosporidiosis)是由隱孢子蟲(Cryptosporidium)感染引起的人獸共患腸道寄生蟲病。大量研究報道,隱孢子蟲能在人和家畜中引起機(jī)體嚴(yán)重的腹瀉[1]。隱孢子蟲主要寄生于動物胃腸道、呼吸道上皮細(xì)胞,動物感染后引起胃腸炎、水樣腹瀉、腹痛、惡心、嘔吐等臨床癥狀。兒童或幼齡患者感染后表現(xiàn)發(fā)育遲緩或發(fā)育不良,在嬰兒以及免疫功能缺陷者可能引發(fā)致死性腸炎。1907年隱孢子蟲被首次發(fā)現(xiàn)并于1910年正式命名[2]。隨后逐漸有關(guān)于隱孢子蟲感染人、家畜、魚類、兩棲類、嚙齒類等200余種動物的報道。但關(guān)于野生動物尤其是珍稀野生動物感染隱孢子蟲的報道較少。已知的野生動物隱孢子蟲種中,C.erinacei,C.scrofarum,C.viatorum,C.tyzzeri,C.cuniculus,C.ubiquitum,C.xiaoi,C.fayeri,C.bovis,C.suis,C.hominis,C.andersoni,C.meleagridis,C.felis,C.muris,C.cains,C.parvum等17個蟲種可感染人[3-5]。在最近的試驗中,研究人員采用分子分型技術(shù)研究了不同動物隱孢子蟲的種類和基因型,對我們研究隱孢子蟲在動物間以及動物與人之間的傳播有重要的參考價值。本文對非人靈長類動物和大熊貓隱孢子蟲病的流行病學(xué)及隱孢子蟲基因型等方面進(jìn)行綜述,為深入研究珍稀野生動物隱孢子蟲病提供參考。

      1 非人靈長類動物和大熊貓隱孢子蟲病的流行病學(xué)

      1.1 非人靈長類動物隱孢子蟲病的流行病學(xué) 大量研究曾報道關(guān)于非人靈長類動物如蘇格蘭大猩猩、白臉狐尾猴、獼猴、狐猴、狒狒、長尾猴、合趾猴、白眉猴、蜘蛛猴、恒河猴等感染隱孢子蟲[6-8]。1990年華盛頓地區(qū)靈長類研究中心曾暴發(fā)一次規(guī)模較大的隱孢子蟲病,157只處于保育期的豚尾獼猴診斷出感染隱孢子蟲[9]。Bwindi Impenetrable 國家公園的140只橄欖狒狒中45只感染隱孢子蟲,感染率高達(dá)32.1%[10]。而與其共同棲息的大猩猩的隱孢子蟲感染率最高時達(dá)到73%。Katharine等認(rèn)為狒狒的隱孢子蟲感染率偏高與他們共同棲息的患隱孢子蟲病的猩猩有關(guān)[11]。在斯里蘭卡,Ekanayake等對89只野生獼猴進(jìn)行調(diào)查,發(fā)現(xiàn)隱孢子蟲的總體感染率為40.4%,其中21只野生灰色葉猴和15只野生紫面葉猴感染率分別為47.6%和26.7%[8]。研究者認(rèn)為野生靈長類動物隱孢子蟲的高感染率可能是由于近年來野生動物棲息地和人類活動區(qū)域重疊,導(dǎo)致野生動物生活的區(qū)域以及飲用水源被人類或家畜糞便污染,從而引發(fā)野生靈長類動物感染隱孢子蟲。Michele等對坦桑尼亞貢貝國家公園84只黑猩猩、47只狒狒進(jìn)行檢測,結(jié)果表明隱孢子蟲感染率為16.0%,其中黑猩猩感染率為19.0%,狒狒感染率為10.6%[12]。研究者將此感染率與同期人以及家畜隱孢子蟲感染率進(jìn)行比較,發(fā)現(xiàn)非人靈長類動物隱孢子蟲的感染情況最嚴(yán)重。

      Ye等對廣西3個試驗用獼猴繁殖基地的205份食蟹猴糞便進(jìn)行寄生蟲檢測,發(fā)現(xiàn)食蟹猴隱孢子蟲感染率為1.0%[13]。研究者還對不同地區(qū)、不同飼養(yǎng)方式和不同種類的非人靈長類動物隱孢子蟲的感染情況進(jìn)行分析。結(jié)果表明,猴場和自由飼養(yǎng)的非人靈長類動物均檢測到陽性樣本,猴場的感染率為1.1%,自由飼養(yǎng)的感染陽性率為0.6%。在不同地區(qū)中,廣東地區(qū)陽性率最高,陽性率為1.8%,河南、廣西和上海樣品的陽性率分別為0.6%、1.0%和0.7%。所有非人靈長類動物隱孢子蟲總體感染率為0.7%,其中恒河猴為0.7%,食蟹猴為1.0%,懶猴為10.0%,葉猴為6.7%[14]。在對中國西北秦嶺山脈中非人靈長類動物隱孢子蟲感染的一項調(diào)查中,研究者分析了197份新鮮糞便樣品。結(jié)果顯示6份樣品為隱孢子蟲陽性,感染率為3.0%[15]。同國外的研究結(jié)果相比,我國不同種類非人靈長類動物的隱孢子蟲感染率相對較低。Karim對不同地區(qū)和不同時間段的食蟹猴的隱孢子蟲感染率進(jìn)行調(diào)查表明,他們的調(diào)查結(jié)果與國內(nèi)Ye的研究相似[14]。Karim認(rèn)為這可能與隱孢子蟲通過水源傳播以及國內(nèi)湖泊型水源地的隱孢子蟲污染有關(guān)。

      非人靈長類動物是哺乳動物中與人親緣關(guān)系最近的動物,非人靈長類動物隱孢子蟲感染率偏高提示隱孢子蟲病對人類具潛在威脅。已有的研究中,多數(shù)學(xué)者都推測感染了隱孢子蟲的人和家畜可通過排泄物污染水源,進(jìn)而使健康野生動物感染、發(fā)病[7,14]。隨著野生動物棲息地的變化,很多地區(qū)出現(xiàn)人類活動區(qū)域和野生動物棲息地重疊的情況,這種狀況加大了人類通過野生動物感染隱孢子蟲的幾率。而非人靈長類動物作為與人親緣關(guān)系相近的野生動物,更容易成為隱孢子蟲病的傳染源,使人類在保護(hù)和研究非人靈長類動物以及從事其他野外活動時感染隱孢子蟲。

      1.2 大熊貓隱孢子蟲病的流行病學(xué) 大熊貓是世界公認(rèn)的珍稀瀕危野生動物,為世界十大瀕危物種之一。2015年國家林業(yè)局第4次大熊貓調(diào)查結(jié)果顯示,野生大熊貓數(shù)量為1 864只,圈養(yǎng)大熊貓375只(不包括1.5歲以下幼體)。四川省大熊貓數(shù)量占全國野生大熊貓總數(shù)的74.4%。雖然與往年相比大熊貓數(shù)量有所增加,但棲息地的割裂、自身繁育力低和疾病等依然威脅著大熊貓的生存。消化道疾病是大熊貓疾病中最常見的疾病之一[16]。相對于非人靈長類動物感染隱孢子蟲的大量報道而言,大熊貓感染隱孢子蟲的報道相對較少。

      大熊貓隱孢子蟲感染最早由本實驗室于2012年報道[17]。我們采集了57份大熊貓新鮮糞便,使用飽和蔗糖溶液漂浮法進(jìn)行檢測。結(jié)果表明,57份大熊貓糞便樣品中檢測出1份陽性,感染率為1.8%。該陽性樣品來自于一只老齡圈養(yǎng)大熊貓,對該陽性樣品進(jìn)行顯微鏡觀察,發(fā)現(xiàn)每個視野最多發(fā)現(xiàn)1~3個隱孢子蟲卵囊,最少時100個視野可見1個卵囊。隨后2015年Wang等對322份大熊貓糞便樣品進(jìn)行隱孢子蟲調(diào)查,從122份圈養(yǎng)大熊貓糞便樣品中檢測出19份陽性樣品,陽性率為15.6%;而200份野生大熊貓糞便樣品中僅檢測出一份陽性,陽性率為0.5%[18]。這也是第一次從野生大熊貓糞便樣品中檢測出隱孢子蟲陽性樣品。對于兩項研究中圈養(yǎng)大熊貓隱孢子蟲陽性率的差異,Wang等認(rèn)為可能與隱孢子蟲感染的季節(jié)波動性有關(guān)。

      雖然此前國內(nèi)外都未見關(guān)于大熊貓感染隱孢子蟲的報道,但上訴兩項研究結(jié)果提示我們,大熊貓和其他動物一樣也受到隱孢子蟲病的威脅。這對我們研究珍稀大熊貓寄生蟲病起到提示作用。目前本實驗室正在進(jìn)行西南地區(qū)所有圈養(yǎng)大熊貓糞便寄生蟲感染調(diào)查(尤其是隱孢子蟲感染情況),期望對不同季節(jié)、不同年齡段大熊貓腸道寄生蟲感染情況有更詳細(xì)的了解。這將為我們對大熊貓隱孢子蟲感染提供更詳細(xì)的資料。

      2 非人靈長類動物和大熊貓隱孢子蟲感染蟲種及基因型

      近年來珍稀野生動物的隱孢子蟲基因型種類不斷更新。目前,隱孢子蟲中29個蟲種被正式命名為有效蟲種[5]。其中能感染野生動物的包括C.andersoni,C.baileyi,C.canis,C.felis等14個種型。隱孢子蟲中部分隱孢子蟲感染具有宿主特異性,即某個蟲種只感染一種宿主,如C.wrairi只感染豚鼠,C.ryanae只感染牛。而有些隱孢子蟲種可感染多種宿主,如C.serpentis可以感染多種蛇類和蜥蜴[19],C.hominis可感染人,非人靈長類及多種野生動物[20]。許多野生哺乳動物都曾報道對多種隱孢子蟲蟲種或基因型易感。我們對29個主要蟲種以及它們對非人靈長類動物、大熊貓和人的感染性進(jìn)行了歸納。由表1可以看出,29個主要蟲種中有7個種可感染非人靈長類動物,17個種感染人以及1個種感染大熊貓。其中,C.andersoni可同時感染非人靈長類動物、大熊貓和人。

      2.1 非人靈長類動物隱孢子蟲基因型 感染非人靈長類動物的隱孢子蟲包括多種基因型。2002年在恒河猴糞便樣品中發(fā)現(xiàn)C.hominis[21]。隨后,Silva等從冕狐猴上分離到隱孢子蟲鹿基因型[22]。徐前明等也在恒河猴糞便樣品中檢測出隱孢子蟲,并且發(fā)現(xiàn)其與C.hominis的COWP基因序列相似性達(dá)100%[23]。坦桑尼亞的一項研究顯示,5只狒狒以及10只黑猩猩中都分離出隱孢子蟲,蟲種均為C.hominis;從另外7只黑猩猩中分離的隱孢子蟲為C.suis。其中一只黑猩猩的糞便中同時檢測出C.hominis和C.suis。研究者發(fā)現(xiàn)猩猩糞便中隱孢子蟲的種類和猩猩的棲息地有一定關(guān)系,檢測出C.suis的糞便樣品均來自于Kasekela山脈的黑猩猩棲息地,而棲息于Mitumba山脈的黑猩猩的糞便樣品以及本次試驗中采集的狒狒糞便樣品中都只檢測到C.hominis[12]。本實驗室從松鼠猴糞便中檢測到一份隱孢子蟲陽性樣品,通過基因序列分析,最終判定該分離株為C.hominis基因型[24]。國內(nèi)研究人員還從秦嶺獼猴的6份樣品中檢測到一份C.parvum陽性樣品和4份C.andersoni陽性樣品[14]。以上數(shù)據(jù)都表明,非人靈長類動物感染的隱孢子蟲基因型存在多樣性。同時我們還發(fā)現(xiàn),非人靈長類動物檢測出的隱孢子蟲種都曾在人類中檢出,而部分可感染人的隱孢子蟲蟲種卻尚未在非人靈長類動物中發(fā)現(xiàn)。這一結(jié)果提示,非人靈長類動物完全具備作為隱孢子蟲病的潛在傳染源,在人類對其進(jìn)行保護(hù)和研究過程中感染人類。

      表1 隱孢子蟲種感染宿主以及對非人靈長類動物、大熊貓和人的感染性
      Tab.1 Valid Cryptosporidium species and its infection of non-human primates, giant pandas and humans

      隱孢子蟲蟲種Speciesname主要感染宿主Majorhost(s)感染非人靈長類Infectionofnon-humanprimates感染大熊貓Infectionofgiantpandas感染人InfectionofhumansC.andersoni肉牛感染感染C.suis豬未見報道C.hominis人C.parvum反芻動物感染C.meleagridis鳥類、人C.felis貓C.muris嚙齒類C.erinacei刺猬、馬未見報道C.scrofarum豬C.viatorum人C.tyzzeri嚙齒類C.cuniculus家兔C.ubiquiyum反芻動物C.xiaoi綿羊、山羊C.fayeri有袋類動物C.bovis肉牛C.canis狗C.varanil蜥蜴未見報道表1(續(xù))隱孢子蟲蟲種Speciesname主要感染宿主Majorhost(s)感染非人靈長類Infectionofnon-humanprimates感染大熊貓Infectionofgiantpandas感染人InfectionofhumansC.baileyi鳥類C.galli鳥類C.molnari魚類C.varanil蜥蜴C.baileyi鳥類C.ryanae肉牛C.macropodum有袋類動物C.fragile蟾蜍C.rubeyi松鼠C.scophthalmi大菱鲆(歐洲比目魚)C.huwi魚類

      2.2 大熊貓隱孢子蟲基因型 已有報道發(fā)現(xiàn),大熊貓糞便中分離出的隱孢子蟲種并非只有一個基因型。本實驗室通過大熊貓源隱孢子蟲卵囊形態(tài)和分子生物學(xué)特性分析,發(fā)現(xiàn)大熊貓源隱孢子蟲與已知的隱孢子蟲蟲種基因型存在明顯差異,因此建議將其作為一個新的基因型,即大熊貓隱孢子蟲種[25]。通過對18S rRNA基因序列分析得知,該分離株18S rRNA序列與黑熊隱孢子蟲基因型最為相近,最大相似度為98.6%。通過對分離株HSP70基因的序列分析,該分離株與黑熊隱孢子蟲基因型最大相似性為99.5%,因此我們認(rèn)為該隱孢子蟲新基因型與黑熊隱孢子蟲基因型具有親緣關(guān)系。Wang等對四川兩個大熊貓研究中心的大熊貓糞便樣品進(jìn)行檢測后,對分離到的隱孢子蟲進(jìn)行分子分析,發(fā)現(xiàn)分離的蟲種為C.andersoni,這是首次從大熊貓糞便中分離出C.andersoni[17]。Wang還將此次檢測出的隱孢子蟲序列與我們實驗室之前檢測出的隱孢子蟲序列進(jìn)行比對,發(fā)現(xiàn)相似性僅為84.6%~89.8%。說明大熊貓與其他部分野生動物一樣,對多種隱孢子蟲易感。而野外大熊貓由于其生活環(huán)境與其他野生動物相重疊,因此我們推測野外大熊貓感染的隱孢子蟲的種類可能更具多樣性。

      3 野生動物隱孢子蟲病在公共衛(wèi)生中的意義

      隱孢子蟲病是一種世界性分布的人獸共患寄生蟲傳染病,感染包括人類等大多數(shù)脊椎動物[26]。該病原體主要來源于動物,人與人傳播也較為普遍,也有文獻(xiàn)推測其可以通過受污染的食物和水傳播。尤其像海貍、麝鼠等水生嚙齒動物,這些動物可能通過污染水源進(jìn)而導(dǎo)致人和家畜感染隱孢子蟲[27-28]。曾有以松鼠為主要宿主的基因型以及花栗鼠基因型I和臭鼬基因型引起人類致病的報道[29-30]。這也從側(cè)面佐證了野生動物可通過污染水源等造成人感染。

      近一個世紀(jì)以來,野生動物的棲息地和人類的居住地界限不斷發(fā)生變化,導(dǎo)致人類有可能接觸到被隱孢子蟲卵囊的污染的土壤和水源,而一些在野外被捕捉的珍稀野生動物也可能在圈養(yǎng)過程中接觸到被人類和家畜糞便污染的土壤和水源,這些情況都大大增加了人和野生動物相互感染隱孢子蟲的幾率[31]。動物是否會通過水源途徑感染隱孢子蟲,這和宿主以及寄生蟲所處的環(huán)境以及生態(tài)學(xué)等很多因素有關(guān)。因此野生動物感染隱孢子蟲的風(fēng)險也不能僅靠推測,不過可以肯定的是在人類和野生動物活動場所的交匯處,隱孢子蟲病的發(fā)病率以及感染率都相對較大[32]。

      非人靈長類動物是與人親緣關(guān)系最近的動物。大量研究報道主要以人為宿主的C.hominis感染非人靈長類動物。Michele等的研究中,從同一地區(qū)的狒狒,黑猩猩以及人糞便樣品中均檢測出C.hominis,將其基因序列進(jìn)行分析表明均屬于IfA12G2分支[12]。由此我們推測,非人靈長類動物與人類之間確實存在隱孢子蟲病的互相傳播。因此,對非人類靈長動物隱孢子蟲病的研究不僅可以為預(yù)防非人靈長類動物患隱孢子蟲病提供理論基礎(chǔ),而且可以為今后我們對人類隱孢子蟲病的研究提供依據(jù)。

      大熊貓是我國的國寶,也是世界公認(rèn)的瀕危珍稀野生動物。由目前的研究得知,大熊貓可能對多種隱孢子蟲蟲種易感,這大大增加了大熊貓感染隱孢子蟲的風(fēng)險。同時Wang的研究中發(fā)現(xiàn)圈養(yǎng)大熊貓的隱孢子蟲病的陽性率遠(yuǎn)高于野生大熊貓的隱孢子蟲感染率,提示我們野生動物的生活密度以及活動區(qū)域的差異可能會導(dǎo)致隱孢子蟲感染風(fēng)險的差異[18]。由于大熊貓中檢測出的C.andersoni也在人類中大量報道,因此與大熊貓密切接觸的保育人員、研究人員甚至是游客都可能存在感染隱孢子蟲的風(fēng)險。

      4 展 望

      目前,通過形態(tài)學(xué)、分子基因?qū)W等國內(nèi)外學(xué)者大量報道了非靈長類動物感染隱孢子蟲的病例。但關(guān)于非人靈長類動物與人,以及非人靈長類動物之間隱孢子蟲病的傳播途徑以及傳播機(jī)制還不清楚。由于大熊貓數(shù)量的稀少,我們對大熊貓隱孢子蟲病的研究也還不深入。隨著我們對非人靈長類動物和大熊貓隱孢子蟲病的流行病學(xué)以及基因組學(xué)研究的深入,對預(yù)防非人靈長類動物和大熊貓隱孢子蟲病將提供重要的參考意義。

      目前雖然有快捷的血液檢測法幫助檢測隱孢子蟲病,但在治療隱孢子蟲病的效果卻并不理想。已有FDA批準(zhǔn)用藥硝唑尼特用于治療人的隱孢子蟲病,但研究發(fā)現(xiàn)使用硝唑尼特患者中僅有56%腹瀉癥狀得到緩解或消除,并且這種藥物尚未應(yīng)用到野生動物隱孢子蟲病的治療中[32]。隨著對非人靈長類動物和大熊貓隱孢子蟲病研究的深入,我們對其流行病學(xué)、傳播途徑、致病機(jī)制以及蟲種基因型等方面的深入研究,將有助于野生動物隱孢子蟲病疫苗和藥物的研究。

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      Research progress ofCryptosporidiuminfection in non-human primates and giant pandas

      TIAN Yi-nan1, CAO Xue-feng1, HUANG Xiang-ming2, PENG Guang-neng1, ZHONG Zhi-jun1

      (1.CollegeofVeterinaryMedicine,SichuanAgriculturalUniversity,Chengdu611130,China;2.ChengduResearchBaseofGiantPandaBreeding,SichuanKeyLaboratoryofConservationBiologyforEndangeredWildlife,Chengdu610081,China)

      Cryptosporidiosis is a zoonosis widespread parasitism in human, livestock and wild animal. In recent years, cryptosporidiosis in wild animals were considered an important zoonotic reservoir for human. This review focuses on the research progress of epidemiologyCrptosporidiuminfection and genetics classification in non-human primates and giant pandas. This article also reveal the significance of cryptosporidiosis for non-human primates and pandas public health hazards and provide certain

      ignificance for further research on cryptosporidiosis in wild animals.

      Cryptosporidium; cryptosporidiosis; epidemiology; genotype; public health

      Zhong Zhi-jun, Email: zhongzhijun488@126.com

      國家自然科學(xué)基金資助項目(No.31000548);四川省教育廳重點資助項目(No.13ZA0263);成都大熊貓繁育研究基金會項目(No.CPF2015-4);教育部“長江學(xué)者和創(chuàng)新團(tuán)隊發(fā)展規(guī)劃”創(chuàng)新團(tuán)隊項目(No.IRT0848)

      鐘志軍,Email:zhongzhijun488@126.com

      1.四川農(nóng)業(yè)大學(xué)動物醫(yī)學(xué)院/動物疫病與人類健康四川省重點實驗室,成都 611130;

      2.成都大熊貓繁育研究基地/四川省瀕危野生動物保護(hù)生物學(xué)省部共建實驗室,成都 610081

      R382.3

      A

      1002-2694(2016)10-0911-06

      2016-03-03;

      2016-08-26

      Supported by the National Natural Science Foundation of China (No. 31000548), the Key Project of the Education Department in Sichuan, China (No. 13ZA0263), the Chengdu Giant Panda Breeding Research Foundation (No. CPF2015-4), and the Program for Changjiang Scholars and Innovative Research Teams at Universities (No. IRT0848)

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