彭晨星 吳松原 童曉玲 代方銀

(家蠶基因組生物學國家重點實驗室，農(nóng)業(yè)部蠶桑生物學與遺傳育種重點實驗室，西南大學生物技術學院，重慶400716)

昆蟲卵子發(fā)生及其研究進展

彭晨星 吳松原 童曉玲 代方銀

(家蠶基因組生物學國家重點實驗室，農(nóng)業(yè)部蠶桑生物學與遺傳育種重點實驗室，西南大學生物技術學院，重慶400716)

強大的生殖能力是昆蟲繁衍生息的重要基礎，卵子發(fā)生作為昆蟲生殖的重要環(huán)節(jié)，一直是發(fā)育生物學研究的熱點之一。卵子發(fā)生不僅為后期胚胎發(fā)育提供重要基礎，同時伴隨著復雜的細胞活動，被作為研究細胞生物學等過程的模型。本文概述了昆蟲卵子發(fā)生過程、功能及卵子發(fā)生的調(diào)控因素，這能為進一步理解昆蟲生殖及胚胎發(fā)育提供參考，也對經(jīng)濟昆蟲的繁衍或害蟲的防治研究具有參考價值。

昆蟲；卵子發(fā)生；發(fā)育；調(diào)控因素

強大的繁殖能力和多樣的生殖方式是昆蟲能發(fā)展成為動物界種類最多、數(shù)量最大類群的重要因素之一。兩性卵生作為昆蟲最為常見的生殖方式，其生殖生理過程的調(diào)控機制受到研究者的廣泛關注。兩性卵生昆蟲生殖生理過程包括性別分化形成雌雄各異的性腺與生殖系統(tǒng)、精子與卵子的發(fā)生、進行交配受精等復雜的生物學過程。而其中卵子發(fā)生尤為受到人們的密切關注，這一方面是由于卵子發(fā)生能產(chǎn)生大量的配子為種群延續(xù)提供重要的基礎，另一方面是由于卵子發(fā)生過程中復雜的細胞形態(tài)的變化能被廣泛用于各類細胞生物學的研究。

昆蟲卵子形成發(fā)生于卵巢中，其過程為：首先，卵巢中的原始生殖細胞進行增殖并分化形成卵母細胞與滋養(yǎng)細胞，而后體細胞形成的濾泡細胞包裹卵母細胞和滋養(yǎng)細胞形成卵室；卵室在生長過程中濾泡細胞進行增殖與分化形成多種細胞類型，它們進一步經(jīng)歷增殖與分化、形態(tài)改變、位置遷移、信息和能量交流等過程后，卵室最終發(fā)育成為成熟的卵子。

卵子發(fā)生是一個復雜的生物學過程，隨著現(xiàn)代生物學的飛速發(fā)展，基因組學、蛋白組學、生物信息學和細胞生物學等領域的長足進步，卵子發(fā)生過程中越來越多的調(diào)控因子被解析，卵子發(fā)生的研究取得了顯著的進步。本文系統(tǒng)闡述了昆蟲卵子發(fā)生過程以及近幾年來對卵子發(fā)生的調(diào)控研究所取得的進展，這能為進一步理解昆蟲生殖及胚胎發(fā)育提供參考，同時也能為促進經(jīng)濟昆蟲的繁衍或害蟲的防治提供線索。

1 卵子發(fā)生

卵子發(fā)生過程起始于幼蟲階段，在胚胎晚期性腺分化之后，原始生殖細胞(Primordial germ cells, PGC)和體細胞性腺前體細胞(Somatic gonadal precursors, SGPs)首先會經(jīng)歷幾輪細胞分裂進而發(fā)育形成卵巢[1-3]。卵巢由多個卵巢管組成(果蠅中通常為15-20個，家蠶通常由8個組成)，每個卵巢管從尖端到遠端被分為三個部分，分別為端絲(Terminal filament, TF)、原卵區(qū)(Germarium, GE)和卵黃區(qū)(Vitellarium)。端絲和原卵區(qū)是最先形成的部位，最前部體細胞群形成卵巢管的端絲，原卵區(qū)的帽細胞(Cap cells)緊靠著端絲與其構成了生殖干細胞(Germline stem cell, GSC)的微環(huán)境[4]。

1.1卵室的形成

卵室的形成起始于卵巢管中的原卵區(qū)。原卵區(qū)中還包括了帽細胞、柄細胞(Stalk cells)、護送細胞(Escort cells, EC)、生殖干細胞和其后期分化形成的各類型細胞。與帽細胞黏著連接(E-cadherin)的生殖干細胞被體細胞形成的護送細胞包圍著，處于微環(huán)境中的生殖干細胞會分化形成包囊干細胞(Cystoblast, CYB)，并經(jīng)由不完全胞質(zhì)分裂同步分裂四次形成16個連通的包囊細胞復合體(16-cell cyst)，其中一個細胞會發(fā)育成卵母細胞進行減數(shù)分裂，而其他15個細胞成為滋養(yǎng)細胞(Nurse cells, NC)，供給卵母細胞營養(yǎng)。此時，體細胞濾泡干細胞(Somatic stem cells, SSC)進行分化增殖形成濾泡細胞(Follicle cells, FC)包圍從原卵區(qū)出芽的16-cell cyst，形成卵室并移動到卵黃區(qū)，而卵室之間通過濾泡細胞分化形成的柄細胞進行連接(圖1)[4]。

CC，帽細胞；CYB，胞囊干細胞；CYC，胞囊細胞；DPGC，生殖干細胞的分化前體；EC，護送細胞；FC，濾泡細胞；GE，原卵區(qū)；GSC，生殖干細胞；NC，滋養(yǎng)細胞；OO，卵母細胞；SSC，體細胞干細胞；TF，端絲。

圖1果蠅卵巢端絲和原卵區(qū)[4]

1.2卵室的成熟發(fā)育

雙翅目的黑腹果蠅(Drosophilamelanogaster)是重要的模式昆蟲，其被廣泛用以研究昆蟲的各種生物學問題。果蠅卵子發(fā)生的研究亦較為成熟，在此我們以果蠅為例對卵子發(fā)生進行介紹。

果蠅卵室的發(fā)育按照濾泡細胞的形態(tài)特征被分為14個時期，在原卵區(qū)形成第1時期的卵室。從第1時期到第6時期，滋養(yǎng)細胞都進行核內(nèi)周期(Endocycle)以增加其多倍體數(shù)，而濾泡細胞進行有絲分裂增殖以包圍不斷生長的卵母細胞。至第7時期，Notch信號通路觸發(fā)上皮層的濾泡細胞開始進行核內(nèi)周期增殖，分化形成四種不同形態(tài)的濾泡細胞(Stretched、Centripetal、Posterior和Main body follicle cells)、邊界細胞(Border cell, BC)和極細胞(Polar cell, PC)[5]，這幾種細胞在成熟卵的形態(tài)構建(背呼吸器、卵孔等結構)、卵的極性和胚胎形成等過程中起到非常關鍵的作用(圖2)。

濾泡細胞在第8時期形成立方上皮細胞，等到了第9時期開始進行一系列的遷移，其中約6-10個最前端的濾泡細胞形成邊界細胞，穿過滋養(yǎng)細胞到達卵母細胞的前端，并在第14時期退化形成卵的卵孔(Micropyle)結構；其他約50個前端細胞，被稱作Stretched細胞，形成扁平的濾泡細胞覆蓋在滋養(yǎng)細胞上；大多數(shù)的濾泡細胞變形為柱狀圍繞在卵室，在第10B時期，濾泡細胞像中心移動覆蓋住了處于前端的卵母細胞。當滋養(yǎng)細胞在第10B到14時期通過環(huán)管(Ring canals)將mRNA、蛋白質(zhì)和脂質(zhì)等物質(zhì)完全轉(zhuǎn)移給卵母細胞后進行細胞凋亡，濾泡細胞也在第14時期完成卵殼構建并形成背附屬物(Dorsal appendages)和鰓蓋(Operculum)等結構后進行細胞凋亡(圖3)[5-7]。

圖2 第10B時期的卵室中不同類型細胞示意圖[5]

生殖細胞(綠色)用anticasa抗體染色；微環(huán)境和濾泡細胞膜(紅色)用anti-Hts和anti-LamC染色；細胞核使用DAPI進行染色。fc，濾泡細胞；nc，滋養(yǎng)細胞；oo，卵母細胞。

圖3卵室發(fā)育時期圖[8]

卵的極性是由濾泡細胞中特化形成的一類極細胞所調(diào)控的，其處于卵室的兩端，在細胞遷移過程中隨著邊界細胞遷移至滋養(yǎng)細胞與卵母細胞的交界處，對胚胎前后軸Anterior/posterior axis(A/P axis)的形成至關重要[7]。

2 卵子發(fā)生的重要功能

卵子發(fā)生為后期的胚胎發(fā)育提供了重要基礎，其主要具有以下三個方面的功能：其一，卵室進行形態(tài)構建形成的卵子為胚胎發(fā)育提供了場所[9-10]；其二，卵母細胞吸收并儲存的卵黃蛋白(Yolk protein, YP)為受精后胚胎發(fā)育提供營養(yǎng)物質(zhì)；其三，卵母細胞進行減數(shù)分裂形成雌原核為受精提供了配子。

昆蟲卵室在構建過程中不僅形成了堅固的卵殼以保護胚胎的發(fā)育，同時也形成了用于呼吸作用背附屬物或氣孔、用于幼蟲孵化出口的鰓蓋和用于精子進入的卵孔等結構[9，11]。卵子在發(fā)生過程中卵室構建形成了，已經(jīng)鑒定了JAK/STAT、Notch、Gurken-EGFR、Insulin、Hippo和Wnt/Wingless等信號通路能獨立或共同的調(diào)控卵室內(nèi)各細胞的形成或遷移等過程，調(diào)控卵室形態(tài)的構建過程[12-15]。

昆蟲卵成熟的過程也是卵母細胞吸收卵黃原蛋白(Vitellogenin, Vg)合成卵黃蛋白儲存營養(yǎng)物質(zhì)的過程，故亦可將卵子發(fā)生過程分為卵黃形成前期(Previtellogenesis)、卵黃形成(Vitellogenesis)和絨毛膜形成/卵殼形成(Choriogenesis)這三個過程。卵黃原蛋白是昆蟲體內(nèi)最為豐富的卵黃蛋白前體，其主要是在激素的調(diào)控下在脂肪體中合成，釋放至血淋巴中，分別通過卵黃原蛋白受體(Vitellogenin receptor, VgR)和卵黃蛋白受體(Yolk protein receptor, YPR)介導的胞吞作用與內(nèi)吞作用被卵母細胞所吸收[16-17]。卵黃原蛋白及卵黃蛋白的合成與轉(zhuǎn)運對于卵巢激活、卵黃發(fā)生和卵子形成密切相關，研究者們相繼鑒定了飛蝗(Locustamigratoria)[18]、埃及伊蚊(Aedesaegypti)[19]、紅火蟻(Solenopsisinvicta)[20]、家蠶(Bombyxmori)[21]和褐飛虱(Nilaparvatalugens)[22]等30多個物種的卵黃原蛋白受體蛋白VgR。

卵子發(fā)生另一重要的功能就是產(chǎn)生功能性的配子。卵子發(fā)生早期，同源染色體進行聯(lián)會(Synaptonemal complex，SC)并發(fā)生減數(shù)分裂重組形成核小體，處于減數(shù)分裂第一時期的卵母細胞會一直延續(xù)這個狀態(tài)到卵子成熟。待產(chǎn)卵后，卵母細胞減數(shù)分裂重新被啟動形成一個雌核和三個極體(Polar-body)[23]。

3 昆蟲卵子發(fā)生的調(diào)控因素

昆蟲卵子發(fā)生過程是一個復雜的發(fā)育過程，其受到了蛻皮激素、保幼激素、各類信號通路和轉(zhuǎn)錄因子等一系列因素的共同調(diào)控。

3.1激素與卵子的發(fā)生

蛻皮激素信號調(diào)控卵子發(fā)生的過程分為兩個階段：第一階段，在卵子發(fā)生早期的原卵區(qū)對于Niche細胞的形成、濾泡細胞的分化、生殖干細胞(GSC)的維持和包囊細胞復合體(Cyst)細胞分化中起到作用。由蛻皮激素受體EcR/Usp傳導的蛻皮激素信號通路會在果蠅幼蟲3齡早期和3齡晚期分別抑制和激活下游的轉(zhuǎn)錄因子Broad-Complex(BR-C)的表達，進而在3齡早期先抑制，而在3齡晚期激活Niche的形成和原始生殖細胞(PGC)的分化，促使原卵區(qū)形成足夠的Niche和干細胞前體(DPGC)。進一步，蛻皮激素信號能通過調(diào)控E78(Ecdysone-inducedprotein78)和BR-C影響GSC的數(shù)量。第二階段，在卵子發(fā)生中期，蛻皮激素對于卵子發(fā)育關鍵時期濾泡細胞的命運、卵黃原蛋白的累積和邊界細胞的遷移至關重要。蛻皮激素信號中BR-C能響應營養(yǎng)信號從而調(diào)控蛻皮激素響應基因E75A和E75B的表達從而調(diào)控卵子發(fā)育第8時期濾泡細胞是進行凋亡還是繼續(xù)發(fā)育進行卵黃生成和卵成熟的過程。在營養(yǎng)充足的情況下蛻皮激素信號調(diào)控E75B進行表達，促進第8時期的濾泡細胞進行卵黃生成和卵成熟；反之，在饑餓的條件下蛻皮激素會誘導E75A的表達，從而誘導濾泡細胞凋亡。蛻皮激素影響邊界細胞遷移的過程需要Taiman(輔助激活劑，蛻皮激素受體復合物)和Abrupt(BTB/ZF轉(zhuǎn)錄因子，作為蛻皮激素信號抑制因子在濾泡細胞中表達)、E74、E75或BR-C等因子的共同參與。極細胞中JAK/STAT信號和蛻皮激素信號均能降低Abrupt的含量，低濃度的Abrupt又進一步激活蛻皮激素的表達豐度上調(diào)，高濃度的蛻皮激素信號又會激活邊界細胞遷移起始(圖4)[4，24]。

保幼激素影響卵子發(fā)生過程主要是與蛻皮激素協(xié)同起作用調(diào)控卵黃原生成(Vitellogenin, Vg)過程。根據(jù)現(xiàn)有的研究來看，由咽側(cè)體分泌的保幼激素會刺激濾泡細胞中合成蛻皮激素和Vg，而濾泡細胞中產(chǎn)生的蛻皮激素會進一步刺激脂肪體中Vg的合成，脂肪體中合成的Vg會經(jīng)過血淋巴進而被卵母細胞吸收[25]。但是保幼激素與蛻皮激素如何協(xié)同影響卵子發(fā)生的過程還有待進一步的研究。

圖4 蛻皮激素在卵子發(fā)生過程中不同調(diào)控作用示意圖[24]

3.2卵子發(fā)生過程中主要的信號通路

果蠅卵子發(fā)生除受到激素調(diào)控以外，還涉及許多信號通路的調(diào)節(jié)。目前較為明確參與果蠅卵子發(fā)生過程的信號通路包括JAK/STAT、Notch、Gurken-EGFR、Insulin、Hippo和Wnt/Wingless信號通路等。

JAK/STAT信號通路由受體Domeless(Dome)、Hopscotch(Hop)、轉(zhuǎn)錄因子STAT92E(STAT)和配體Unpaired(Upd)這些基本的元件構成，其相關蛋白和基本功能在生物體中相對保守。JAK/STAT參與生殖過程在不同性別間存在差異，其要與體細胞中TGFβ、Hedgehog、Notch、 EGF和PDGF等信號通路共同作用。在卵巢中，JAK/STAT信號通路主要有以下幾個方面的作用：① JAK/STAT通過Decapentaplegic(Dpp)影響柄細胞和極細胞的數(shù)量；②卵前部極細胞中的Upd信號會調(diào)控組織附近的濾泡細胞形成邊界細胞；③而hop和STAT會影響邊界細胞的遷移。已經(jīng)鑒定了slowbordercells(slbo)基因(編碼果蠅的CCAAT/enhancer-binding protein(C/EBP)同源蛋白)作為STAT的靶基因會調(diào)控下游的FAK、DE-cadherin、TheFGFreceptorBreathless和編碼核受體的jing和yan基因，從而影響邊界細胞的遷移[12-15]。

Notch信號通路是通過Notch受體與Delta配體相互作用傳導細胞信號，從而調(diào)控下游靶基因的表達。在生殖細胞中表達的Delta調(diào)控濾泡細胞的發(fā)育具有時期性，其主要通過調(diào)控卵室形成的兩個不同的時期，分別為：①在卵子發(fā)生早期，Notch信號通路能與JAK/STAT共同調(diào)控柄細胞和極細胞的形成[26]；②在卵子發(fā)育第6到8時期，Notch信號通路激活上皮層的濾泡細胞由有絲分裂轉(zhuǎn)化而進行核內(nèi)周期增殖，并通過FasIII的表達誘導濾泡細胞的分化，最終形成主體濾泡細胞和兩端濾泡細胞兩種類型[27]。

隨著對卵子發(fā)生的研究不斷深入，越來越多信號通路涉及到該過程，例如EGF信號在卵子發(fā)生過程中能通過與配體轉(zhuǎn)化生長因子TGFα-like分子Gurken(Grk)結合，從而激活卵室后端的濾泡細胞表面的EGF受體，使卵母細胞后腹部的濾泡細胞獲得特異性的命運，影響卵母細胞微觀組織結構的重建和卵母細胞極性[28]；Insulin信號通路在卵子發(fā)生中卵黃成熟過程，即使在保幼激素、蛻皮激素和一些其他因子存在的情況下，缺乏胰島素底物蛋白(CHICO)的果蠅也不能正常經(jīng)歷卵黃生成[29]；Hippo信號通路能通過主要的抑制因子yorkie抑制Notch信號通路從而影響極細胞特化參與卵子發(fā)生[30]；Hedgehog信號通路能通過調(diào)控體細胞和生殖細胞間相互作用而影響卵巢形態(tài)的構建[31]；TOR信號通路在對于維持成蟲期Niche-GSC單元的功能從而影響生殖細胞和其他類型細胞形成具有最基本的作用[32-33]；Wnt/Wingless會參與調(diào)控濾泡干細胞的增殖與分化[34]；Pdgf/Vegf受體能引導邊界細胞到達恰當?shù)奈恢肹35]。

4 卵子發(fā)生過程中的生物學研究

卵子發(fā)生中涉及復雜的生物學過程，被廣泛用于各類生物過程研究的模型。包括細胞凋亡、干細胞功能、生殖細胞發(fā)育、減數(shù)分裂、細胞遷移、形態(tài)發(fā)生、細胞間信號傳導和轉(zhuǎn)錄調(diào)控等過程[36]。

4.1卵子發(fā)生與細胞凋亡

細胞凋亡是發(fā)育過程中最基本的生命現(xiàn)象，其亦是多細胞生物體中一種重要的自我穩(wěn)定機制。在卵子發(fā)生過程中，生殖細胞、濾泡細胞和滋養(yǎng)細胞都會經(jīng)歷細胞凋亡。生殖細胞在卵子發(fā)生過程中進行有絲分裂產(chǎn)生大量的卵原細胞，卵巢中的凋亡檢驗點能控制卵原細胞的數(shù)量，從而保持體細胞和生殖細胞的數(shù)量的平衡[37-39]；滋養(yǎng)細胞的凋亡是其將細胞質(zhì)中的物質(zhì)如mRNA、蛋白質(zhì)和脂質(zhì)等完全轉(zhuǎn)移給卵母細胞后[40-41]；濾泡細胞凋亡主要發(fā)生在其行使完功能之后[42]。已經(jīng)鑒定了Caspases蛋白家族，跨膜蛋白Spomster(與人類Hspin1同源)，daughterless(da)、dmos、chico和midway等基因通過促進或抑制的作用參與卵子發(fā)生過程中各細胞類型的凋亡[37-39，43-46]。

4.2卵子發(fā)生與減數(shù)分裂

果蠅全基因組測序及注釋的基礎、豐富的遺傳學操作手段是將果蠅卵子發(fā)生作為研究減數(shù)分裂過程的模型最基本的因素之一。果蠅卵子發(fā)生在減數(shù)分裂研究方面具有以下幾個優(yōu)勢：①隨著人們對于果蠅遺傳學的解析，依據(jù)重組頻率構建了減數(shù)分裂圖譜，對于減數(shù)分裂過程的解析提供了重要的基礎；②果蠅中具有大量自然及人工突變體，在果蠅中廣泛得到應用的基因編輯手段也為探究減數(shù)分裂過程中相關的基因功能提供了有力基礎；③果蠅卵子發(fā)生機制簡單而有序是其作為研究減數(shù)分裂過程的又一因素[23]。

5 小結

盡管隨著生物學手段的長足發(fā)展，人們對卵子發(fā)生的機制及調(diào)控有了較為清晰的認識，但是卵子發(fā)生的認知仍然存在局限性。主要有以下幾點因素：①目前對于卵子發(fā)生的研究主要集中在雙翅目的果蠅。果蠅作為模式昆蟲具有著較大的優(yōu)勢，果蠅中通過大量的由P轉(zhuǎn)座因子插入(P-element insertion)導致的不育突變體鑒定了大量的因子參與調(diào)控卵子發(fā)生。但是其調(diào)控機制是否在昆蟲中普遍存在，這還需進一步對已鑒定的調(diào)控因子在不同物種中進行鑒定。②調(diào)控卵子發(fā)生的分子機制網(wǎng)絡并不明朗。目前已鑒定了JAK/STAT、Notch、Gurken-EGFR、Insulin、Hippo和Wnt/Wingless等信號通路，轉(zhuǎn)錄因子或調(diào)節(jié)基因，蛻皮激素和保幼激素信號等，能獨立的或相互作用的參與調(diào)控卵子的發(fā)生，但是各信號通路間的相互作用還未完全解析。

對卵子發(fā)生調(diào)控的研究一方面還要依賴于不同物種中的一些新的突變體的鑒定，以鑒定得到新的調(diào)控因子，另一方面還要依賴于現(xiàn)有的分子生物學手段對其調(diào)控機制進行進一步解析。我們有理由相信隨著現(xiàn)代生物學的飛速發(fā)展，卵子發(fā)生調(diào)控機制會越來越明朗。

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OnInsectOogenesisandaReviewoftheProgressofItsResearch

PENG Chen-xing WU Song-yuan TONG Xiao-ling DAI Fang-yin

(StateKeyLaboratoryofSilkwormGenomeBiology，LaboratoryofSericulturalBiology,GeneticsandBreeding(MinistryofAgriculture),CollegeofBiotechnology,SouthwestUniversity,Chongqing400716,China)

A strong reproductive capacity is an important basis for insects to survive. Oogenesis, as an important part of insect reproduction, has been a hot spot in developmental biology. Not only does oogenesis provide an important basis for later embryonic development, it also is accompanied by complex cell activities, which is often used as a model for studying cell biology and other processes. In this paper, a review is given of the process of insect egg generation, its functions and its regulatory factors, which can provide reference for a better understanding of insect reproduction and embryo development, and also provide clues to promote the breeding of economic insects or the prevention and control of pests.

insect; oogenesis; development; regulatory factor

863計劃項目(No. 2013AA102507)；國家自然科學基金項目(No.31472153, No. 31372379)；國家現(xiàn)代農(nóng)業(yè)產(chǎn)業(yè)技術體系建設項目(CARS-18)。

彭晨星(1992-)，女，碩士。研究方向：家蠶分子遺傳。

代方銀，教授，博士生導師。E-mail: fydai@swu.edu.cn