王琪　肖紫蘭　張敬澤

摘要

慈姑黑粉病是慈姑生產中最重要的病害之一。病原菌最初被認為是慈姑實球黑粉菌。隨著屬名的變化，該病原菌被轉移到虛球黑粉菌屬稱為慈姑虛球黑粉菌。最新研究表明，該病原菌與侵染可變慈姑的病原菌是同種，是畸形虛球黑粉菌的異名。本文說明了慈姑黑粉病病原菌名稱演變原因以及最新進展，這對準確應用病原菌名稱提供了參考依據(jù)。

關鍵詞

慈姑； 黑粉??； 分類； 異名； 病害防治

中圖分類號：

S 436.45

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2017191

Name change of the pathogen causing smut disease on

Sagittaria trifolia var. sinensis

WANG Qi， XIAO Zilan， ZHANG Jingze

（Institute of Biotechnology， College of Agriculture and Biotechnology， Zhejiang University， Hangzhou 310058， China）

Abstract

Smut is one of the major diseases in Sagittaria trifolia var. sinensis production. The pathogen was first named as Doassansia horiana， and transferred to the genus Doassansiopsis as Doassansiopsis horiana with the change of the genus name. However， the latest studies showed that the pathogen on S.trifolia var. sinensis is the same species as that on Sagittaria variabilis. D.horiana is the synonym of D.deformans. This paper illuminates the reason for name change of the pathogen infecting S.trifolia var. sinensis and its recent research advance， providing a reference basis for applying correct pathogen name.

Key words

Sagittaria trifolia var. sinensis； smut disease； classification； synonym； disease control

慈姑Sagittaria trifolia L. var. sinensis （Sims） Makino ，又名中國慈姑，是野慈姑S.trifolia L.的變種，為多年生的水生草本植物[1]，由于其含淀粉的球莖被作為水生蔬菜食用，而在我國長江以南各省區(qū)廣泛栽培。慈姑黑粉病（arrowhead smut）是慈姑上發(fā)生最普遍的病害。病害發(fā)生時期取決于栽培方式。長江中下游地區(qū)通常在4-5月育苗，7-8月初定植，病害主要發(fā)生在9-11月。依據(jù)我們觀察，在自生苗上黑粉病通常發(fā)生在5-6月份。慈姑黑粉病在慈姑產區(qū)均有分布，歷年發(fā)生普遍，危害嚴重，造成葉片、葉柄部位枯死。一般發(fā)病率在20%～40%，重病田發(fā)病率達60%～100%，可造成20%～30%的減產[2]。

慈姑黑粉病病原菌名稱變化經(jīng)歷了二百多年。隨著對病原菌的深入研究，屬名和種名的命名都發(fā)生了變化。但許多研究者對該病原菌名稱變化缺乏深入了解，病原菌名稱使用方面經(jīng)常存在誤用現(xiàn)象[24]。病原菌名稱提供了病原菌重要的信息，是病害決策管理和有效防治的基礎[5]。病原菌名稱變化不僅反映了人們對病原菌認識的不斷深入，也提供了其與寄主協(xié)同進化以及適應性演化關系的信息。本文主要通過慈姑黑粉病病原菌名稱演化史，闡明病原菌的形態(tài)學、分類地位、寄主專化性和生物學特征等方面的研究和發(fā)展，為病害防治決策的制定提供理論依據(jù)。

1 病原菌種的建立

實球黑粉菌屬Doassansia是由Cornu（1883）以侵染澤瀉Alisma orientale的澤瀉實球黑粉菌D.alismatis （Nees） Cornu作為模式種建立的[6]。隨后，De Toni[6]對該屬的特征進行了訂正。Setchell[7]將侵染可變慈姑Sagittaria variabilis的病原菌命名為畸形實球黑粉菌D.deformans，該病原菌在加拿大引起可變慈姑葉片膨大和扭曲。其后，Hennings[8]在日本東京西原的歐洲慈姑S.sagittifolia上發(fā)現(xiàn)了相似的病原菌，命名為慈姑實球黑粉菌D.horiana。

2 屬名的變化

最初建立的實球黑粉菌屬Doassansia的識別特征是：孢子球淡黃色可育，孢子球外部有一層明顯的皮質組織包裹（圖1b），由孢子球構成的孢子堆散生在寄主組織的不同部位。由于定義屬的特征包含廣義的分類單元，不久大量分類單元包含在該屬下，使其實際上成為包含大量分類單元的庫。Setchell[7]系統(tǒng)研究了實球黑粉菌屬名下的大量種，建立了虛球黑粉菌亞屬Doassansiopsis。虛球黑粉菌亞屬的特征是中心不育區(qū)的擬薄壁組織細胞，其被一層可育孢子球圍繞，而可育孢子球又被不育細胞的外皮層圍繞（圖1a）。顯然，虛球黑粉菌亞屬中分類單元與實球黑粉菌屬中其他分類單元（孢子球中心具有可育區(qū)）易于區(qū)別，Dletel[9]將虛球黑粉菌亞屬提升到屬的水平，建立虛球黑粉菌屬Doassansiopsis，同時將原畸形實球黑粉菌納入該屬，更名為畸形虛球黑粉菌Doassansiopsis deformans。相似地，Shen[10]把慈姑實球黑粉菌歸入虛球黑粉菌屬下，更名為慈姑虛球黑粉菌Doassansiopsis horiana。至此，兩個種作為慈姑屬植物病原菌長期存在。

由于我國栽培的慈姑過去一直誤認為是歐洲慈姑S.sagittifolia，慈姑實球黑粉菌Doassansia horiana作為慈姑黑粉病的病原菌名稱[11-12]。雖然戴芳瀾[13]將栽培的慈姑記載為“食用野慈姑S.trifolia L.edulis （Sieb） Ohwi”，也有慈姑實球黑粉菌侵染慈姑屬其他種的記錄，但迄今沒有不同寄主上黑粉菌是否相互侵染或存在差異的報道。

3 細胞學和分類地位方面研究進展

雖然實球黑粉菌屬和虛球黑粉菌屬共同特征是覆蓋不孕細胞區(qū)和冬孢子的孢子球皮層是持久的，但孢子球內部結構間差異是顯著的[14]。在實球黑粉菌屬中，冬孢子是單個的，不形成真正意義上的孢子球。超微結構研究顯示，黏附到寄主細胞的細胞間菌絲產生發(fā)達的、?；曰プ鹘Y構，其與寄主細胞形成明顯的互作區(qū)[15]。近年來通過分子系統(tǒng)學研究，已把實球黑粉菌屬劃分到外擔菌綱Exobasidiomycetes、實球黑粉菌目Doassansiales、實球黑粉菌科Doassansiaceae中[1618]。

相比較，虛球黑粉菌屬中孢子球內的冬孢子是牢固黏附在一起的 [19]。超微結構研究顯示，虛球黑粉菌屬的一些種在與寄主互作中能產生吸器，如Doassansiopsis limnocharidis[19]。菌絲隔膜上的隔膜孔結構是一個簡單的孔口，孔口兩邊由兩個半圓形的三層膜帽覆蓋，孔口中有兩個非膜質的帶密閉孔口，如Doassansiopsis ticonis，這些是條黑粉菌目Urocystales具有的共同特征[15]。分子系統(tǒng)學研究也表明，虛球黑粉菌屬屬于黑粉菌綱，條黑粉菌目Urocystales，虛球黑粉菌科Doassansiopsidaceae。虛球黑粉菌科包含單屬虛球黑粉菌屬，有24個種，它們寄生在5個科的單、雙子葉植物上[17，19，2122]。然而，GenBank數(shù)據(jù)庫中虛球黑粉菌屬中僅有2個種的分子數(shù)據(jù)，大多數(shù)種的分子數(shù)據(jù)還有待獲取。

我們對從杭州余杭采集的慈姑樣品進行超微結構觀察，發(fā)現(xiàn)黑粉菌在侵入寄主細胞壁的過程中，在侵入菌絲的頂端產生電子不透明的沉淀物（圖2a）。但侵入寄主組織后，菌絲體與寄主建立典型的活體營養(yǎng)互作關系，菌絲壁與寄主原生質膜間并不密切接觸，它們被一層界面基質分開（圖2b）。同時，黑粉菌侵入后導致寄主細胞葉綠體內合成的淀粉運輸受阻，積累大的淀粉粒，導致葉綠體畸形或功能失活，最終解體。

4 種名的變化

隨著對黑粉菌的深入研究，黑粉菌分類向著自然分類系統(tǒng)發(fā)展已取得了很大進展。一些類群的分類地位被重新確定，一些種名稱被重新定義，但侵染慈姑屬的兩個病原菌種名長期存在。然而，Vánky[23]比較兩個種的模式標本發(fā)現(xiàn)，兩者并沒有特別顯著的差異，慈姑虛球黑粉菌有較大的孢子球，畸形虛球黑粉菌孢子球中有較大的不孕細胞，所以將這兩種病原菌歸為一個種。依據(jù)真菌命名法規(guī)，將建立時間早的畸形虛球黑粉菌D.deformans作為正名，而慈姑虛球黑粉菌D.horiana作為該種的異名。種名是真菌分類的最基本單元，正確的種名提供了病原菌分類、生物學和致病性等方面的重要信息，可為病害防治的決策制定提供依據(jù)。

5 問題和展望

慈姑是我國南方種植的主要水生蔬菜之一，而慈姑黑粉病是慈姑上最重要的病害。其病原菌畸形虛球黑粉菌能產生適應環(huán)境的子實體，然后侵染寄主植物。通常在壞死的病斑中產生非粉狀孢子球，大量黑色的孢子球脫落后漂浮在水表面，自由移動。孢子球浮于水表面顯然與其結構密切相關（圖1）。孢子球具有較大的體積，達200 μm或以上（作者測定），而其內層具有不育的細胞組織，構成了大量密集的空室，增加了孢子球浮力。在適合條件下，冬孢子萌發(fā)產生擔子和擔孢子，但擔子與擔孢子和一些次生孢子通常牢固結合，形成星形結構，類似絲狀水生真菌的四面輻射孢子（tetraradiate spores）[24]。這種結構特征的孢子被認為在水中易于分散和有利于黏附到水生寄主上。畸形虛球黑粉菌侵染水生植物寄主顯示了獨特的生活史，而孢子球在生活史中起著至關重要的作用。然而，孢子球中的冬孢子何時、怎樣在水表面產生擔孢子，影響擔孢子萌發(fā)的因子以及擔孢子怎樣傳播到葉片等問題迄今還不清楚。本文通過慈姑黑粉病菌名稱的變化，說明了人們對慈姑黑粉病菌不斷深入的認識過程，從侵染的寄主、孢子球的特征、侵染的細胞學以及系統(tǒng)分類地位等方面介紹了畸形虛球黑粉菌基本的形態(tài)學和生物學特性，為進一步深入了解病原菌的侵染循環(huán)和有效防治該病害提供了基本知識。

參考文獻

[1] 孫祥鐘. 中國植物志[M]. 北京： 科學出版社， 1992： 133.

[2] 王漢榮， 方麗， 陸國軍， 等. 慈姑黑粉病的識別與防治[J]. 中國蔬菜， 2009（23）： 1819.

[3] 李朝能， 梁廣曦， 喻忠剛， 等. 不同藥劑防治秋藕套種慈姑黑粉病效果試驗[J]. 吉林蔬菜， 2015（10）： 2728.

[4] 谷莉莉， 仇學平， 袁玉付， 等. 水稻種植區(qū)域慈姑黑粉病發(fā)生特點和防控措施[J]. 大麥與谷類科學， 2015（1）： 4445.

[5] THAN P P， PRIHASTUTI H， PHOULIVONG S， et al. Review： Chilli anthracnose disease caused by Colletotrichum species [J]. Journal of Zhejiang University Science B， 2008， 9（10）： 764778.

[6] DE TONI J B.Revision of the genus Doassansia， Cornu[J]. Journal of Mycology， 1888， 4： 1319.

[7] SETCHELL W A. Preliminary notes on the species of Doassansia Cornu [J].American Academy of Arts and Sciences，1891，26：1319.

[8] HENNINGS P. Fungi japonica Ⅵ [J]. Botanische Jahrbücher für Systematik Pflanzengeschichte und Pflanzengeographie， 1905， 37： 156166.

[9] DIETEL P. Hemibasidii （Ustilagineae and Tilletiineae） [M]∥ENGLER A， PRANTL K A. Die Natürlichen Pflanzenfamilien， Nabu Press， 1897： 224.

[10]SHEN C I. Notes on Ustilaginales from China [J]. Sinensia， 1934， 4： 299320.

[11]王云章. 中國黑粉菌[M]. 北京： 科學出版社， 1963： 103.

[12]魏景超. 真菌鑒定手冊[M]. 上海： 上?？茖W技術出版社， 1979： 345.

[13]戴芳瀾. 中國真菌總匯[M]. 北京： 科學出版社， 1979： 451.

[14]VNKY K. Proposal to conserve the generic name Thecaphora Fingerhuth against Sorosporium Rudophi （Fungi， Ustilaginales）[J]. Taxon， 1998， 47： 153154.

[15]BAUER R， OBERWINKLER F， VNKY K. Ultrastructural markers and systematics in smut fungi and allied taxa [J]. Canadian Journal of Botany， 1997， 75（8）： 12731314.

[16]BEGEROW D， BAUER R， OBERWINKLER F. Phylogenetic studies on nuclear large subunit ribosomal DNA sequences of smut fungi and related taxa [J]. Canadian Journal of Botany， 1998， 75： 20452056.