東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物分子生態(tài)學(xué)研究進(jìn)展

劉 鑄,李博琦, 田新民, 2, 李殿偉, 2, 張雋晟, 金建麗, 王奧男,王 詝，李金旭

1 牡丹江師范學(xué)院生命科學(xué)與技術(shù)學(xué)院, 牡丹江 157012 2 東北林業(yè)大學(xué)野生動(dòng)物資源學(xué)院, 哈爾濱 150040

鼩鼱科(Soricidae)隸屬于鼩形目(Soricomorpha),具有兩個(gè)亞科,即鼩鼱亞科(Soricinae)和麝鼩亞科(Crocidurinae)[1]。在東北亞地區(qū)(中國的東北地區(qū)和內(nèi)蒙古東北部、日本、朝鮮半島、蒙古國、俄羅斯的遠(yuǎn)東地區(qū))地處古北區(qū)的東端,通過白令地區(qū)與新北區(qū)相聯(lián)系,多島嶼和半島,具有較為豐富的鼩鼱科類群。麝鼩亞科在東北亞地區(qū)只有麝鼩屬(Crocidura)分布,麝鼩屬大部分種類分布在熱帶和亞熱帶地區(qū),因此東北亞地區(qū)并非其主要分布區(qū),僅具有7種：大麝鼩(C.lasiura)、山東小麝鼩(C.shantungensis)、小麝鼩(C.suaveolens)、西伯利亞麝鼩(C.sibirica)、琉球麝鼩(C.orii)、渡瀨麝鼩(C.watasei)和日本麝鼩(C.dsinezumi)[1- 4]。鼩鼱亞科在東北亞地區(qū)有水鼩鼱屬(Neomys)和鼩鼱屬(Sorex),鼩鼱亞科分布在亞洲、歐洲和北美洲,即全北界,因此東北亞地區(qū)是其重要分布區(qū)之一。水鼩鼱屬在東北亞地區(qū)目前只發(fā)現(xiàn)有1個(gè)物種的分布,即水鼩鼱(N.fodiens)[2-6]。鼩鼱屬在東北亞地區(qū)分布較為豐富,發(fā)現(xiàn)具有13個(gè)物種：大鼩鼱(S.mirabilis)、中鼩鼱(S.caecutiens)、遠(yuǎn)東鼩鼱(S.isodon)、苔原鼩鼱(S.tundrensis)、長爪鼩鼱(S.unguiculatus)、栗齒鼩鼱(S.daphaenodon)、細(xì)鼩鼱(S.gracillimus)、扁顱鼩鼱(S.roboratus)、姬鼩鼱(S.minutissimus)、日本鼩鼱(S.shinto)、本州鼩鼱(S.hosonoi)、弗蘭格爾鼩鼱(S.portenkoi)和堪察加鼩鼱(S.camtschatica)[2- 5, 7- 12]。

鼩鼱科動(dòng)物在東北亞地區(qū)具有較高的物種多樣性,已有報(bào)道已經(jīng)對該類群的宏觀生態(tài)學(xué)進(jìn)行了廣泛研究[13-14]。隨著分子生物學(xué)研究方法的迅速發(fā)展,在一定程度上,促進(jìn)了東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物分子生態(tài)學(xué)研究不斷深入,尤其是利用mtDNA(mitochondrial DNA)片段的研究,使得涉及東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物的分子系統(tǒng)發(fā)育、遺傳多樣性、分子系統(tǒng)地理有了更加科學(xué)和深入的理解。分子系統(tǒng)發(fā)育、遺傳多樣性和分子系統(tǒng)地理是分子生態(tài)物學(xué)中最重要的組成部分,現(xiàn)就東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物在這3個(gè)領(lǐng)域的研究進(jìn)行概述。

1 分子系統(tǒng)發(fā)育

分子系統(tǒng)學(xué)(molecular systematics)是在生物系統(tǒng)學(xué)(systematic biology)基礎(chǔ)上產(chǎn)生的新生學(xué)科,生物系統(tǒng)學(xué)是研究生物多樣性及生物間相互關(guān)系的一門科學(xué)。20 世紀(jì)中期,開始利用蛋白質(zhì)電泳、DNA雜交、基因序列差異等分子生物學(xué)手段對生物系統(tǒng)關(guān)系進(jìn)行研究,生物系統(tǒng)學(xué)開始進(jìn)入分子系統(tǒng)學(xué)階段。東北亞地區(qū)的鼩鼱科動(dòng)物的屬級(jí)分化十分明顯,因此針對該類群的研究主要集中在屬下的系統(tǒng)發(fā)育問題。

1.1 水鼩鼱屬分子系統(tǒng)發(fā)育

水鼩鼱屬截止到目前只記錄有3個(gè)物種,在東北亞地區(qū)只有水鼩鼱1個(gè)物種分布,已有分子系統(tǒng)學(xué)研究顯示其與分布于亞洲南部的南水鼩鼱(N.anomalus)具有較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,而與分布于歐洲南部外高加索地區(qū)的外高加索水鼩鼱(N.teres)系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系較遠(yuǎn)[15]。

1.2 鼩鼱屬分子系統(tǒng)發(fā)育

鼩鼱屬的屬內(nèi)形態(tài)特征較為近似,形態(tài)學(xué)分析進(jìn)行一些物種區(qū)分存在一定難度,因此為了進(jìn)一步深入分析屬內(nèi)的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系,大多學(xué)者利用線粒體DNA序列作為分子標(biāo)記對麝鼩屬和鼩鼱屬進(jìn)行了分析。鼩鼱屬的亞屬分化問題一直存在爭議,基于形態(tài)學(xué)研究認(rèn)為應(yīng)將鼩鼱屬分為3個(gè)亞屬：Sorex、Microsorex和Otisorex[16]；基于核型分析認(rèn)為鼩鼱屬應(yīng)分為3個(gè)亞屬：XY1Y2性染色體復(fù)雜群體(Sorexaraneus-arcticusgroup)、新北區(qū)群體(Otisorex)和除去性染色體復(fù)雜外的古北區(qū)群體(Homalurus)[17]；基于同工酶分析和免疫學(xué)分析認(rèn)為鼩鼱屬應(yīng)分為3個(gè)亞屬：Sorex、Otisorex和包括特氏鼩鼱(S.trowbridgii)在內(nèi)的未命名亞屬[18-19]。鑒于這些系統(tǒng)發(fā)生分歧,分子系統(tǒng)發(fā)育開始利用線粒體DNA序列作為分子標(biāo)記對鼩鼱屬進(jìn)行了分析。Fumagalli等利用mtDNA的細(xì)胞色素b(Cytochrome, Cytb)基因較長的片段(1011 bp),對鼩鼱屬的亞屬分化問題做了較為系統(tǒng)的研究,認(rèn)為主要分為新北區(qū)亞屬(Otisorex)和古北區(qū)亞屬(Sorex)[20]。該研究在一些物種的地理分布劃分上還存在一些問題,例如：將苔原鼩鼱(S.tundrensis)歸屬于新北區(qū)物種,實(shí)際該物種為全北區(qū)物種[21]。

近些年東北亞地區(qū)鼩鼱屬物種水平的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系在逐漸得到關(guān)注,確定了一些物種的系統(tǒng)分化地位。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因較短片段(402 bp)對東亞地區(qū)鼩鼱屬物種的分子系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系進(jìn)行了分析,探討了文章所包含的11個(gè)類群的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系。進(jìn)一步明確了分布于日本和薩哈林島的中鼩鼱、日本鼩鼱(S.shinto)和S.sadonis之間的分子系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,中鼩鼱和日本鼩鼱是具有較近親緣關(guān)系的兩個(gè)獨(dú)立物種,分布于日本本州和薩哈林島的S.sadonis是日本鼩鼱的一個(gè)亞種[22]。Fumagalli等利用mtDNA的Cytb基因較長的片段(1011 bp),對鼩鼱屬的分子系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系進(jìn)行了分析,探討了分布于東北亞地區(qū)的5種鼩鼱(中鼩鼱、遠(yuǎn)東鼩鼱、苔原鼩鼱、長爪鼩鼱、姬鼩鼱)的分子系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,發(fā)現(xiàn)中鼩鼱與日本鼩鼱存在較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,長爪鼩鼱與遠(yuǎn)東鼩鼱存在較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,苔原鼩鼱與高山鼩鼱(S.alpinus)存在較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,可見該研究未涉及東北亞地分布的其他鼩鼱屬物種(大鼩鼱、栗齒鼩鼱、細(xì)鼩鼱、扁顱鼩鼱、弗蘭格爾鼩鼱和堪察加鼩鼱)[20]。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)對鼩鼱屬的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系進(jìn)行了分析,盡管各個(gè)物種的研究樣本數(shù)較少,但涉及的物種較全,除弗蘭格爾鼩鼱和堪察加鼩鼱外,其他在東北亞分布的物種都有分析[15]。劉鑄等在對中國東北地區(qū)的鼩鼱科動(dòng)物進(jìn)行分類研究時(shí),利用mtDNA的Cytb基因全序列構(gòu)建了系統(tǒng)發(fā)生樹,分析結(jié)果與Ohdachi等分析結(jié)果類似,系統(tǒng)發(fā)生樹顯示大鼩鼱是較為特化的物種,中鼩鼱與日本鼩鼱存在較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,長爪鼩鼱遠(yuǎn)東鼩鼱存在較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,姬鼩鼱與本州鼩鼱(S.hosonoi)存在較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系[9]。

1.3 麝鼩屬分子系統(tǒng)發(fā)育

麝鼩屬的物種由于其種內(nèi)形態(tài)學(xué)差異較大,種間形態(tài)學(xué)區(qū)分度不高,導(dǎo)致物種層面的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系存在很多問題,形態(tài)學(xué)、同工酶和核型分析在解決該問題顯現(xiàn)出一定局限性[23- 26]。近些年隨著分子系統(tǒng)發(fā)育研究的發(fā)展,解決了一些物種層面的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系存在的問題[15, 27- 29]。Motokawa等利用mtDNA的Cytb基因(402 bp)對東亞分布的7個(gè)物種進(jìn)行分析,其中涉及東北亞分布的麝鼩屬物種5個(gè),系統(tǒng)發(fā)生樹顯示渡瀨麝鼩與其他物種存在較為明顯的分化,日本麝鼩與大麝鼩存在相對較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系[30]。Han利用相同的研究方法明確了韓國濟(jì)州島具有日本麝鼩的分布,該研究由于利用片段長度有限(402 bp),表現(xiàn)出臭鼩(Suncusmurinus)歸入麝鼩屬分支[31],這兩個(gè)報(bào)道都存在物種分類上的問題,韓國沒有小麝鼩分布,文中的該物種樣本應(yīng)該是山東小麝鼩。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列對麝鼩屬的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系進(jìn)行了分析,證實(shí)了臭鼩的系統(tǒng)分化在麝鼩屬的系統(tǒng)進(jìn)化支之外；琉球麝鼩與其他東北亞分布的麝鼩屬物種存在一定的分化；小麝鼩與西伯利亞麝鼩具有較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系,兩者共同的進(jìn)化分支表現(xiàn)出與山東小麝鼩具有較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系；日本麝鼩表現(xiàn)出了物種的獨(dú)立分化,與之前的研究較為相似與大麝鼩存在相對較近的系統(tǒng)發(fā)生關(guān)系；分布于日本琉球島的特有種渡瀨麝鼩與廣泛分布于東南亞地區(qū)的C.horsfieldii聚在一個(gè)進(jìn)化支上,Cytb基因全序列似乎不能夠?qū)⑦@兩個(gè)物種的系統(tǒng)分化關(guān)系進(jìn)行充分說明[15]。

2 遺傳多樣性

生物多樣性通常包括遺傳多樣性、物種多樣性和生態(tài)系統(tǒng)多樣性3個(gè)水平。世界自然保護(hù)聯(lián)盟(IUCN)將遺傳多樣性保護(hù)與生態(tài)系統(tǒng)多樣性保護(hù)、物種多樣性保護(hù)列為全球生物多樣性保護(hù)的3個(gè)優(yōu)先內(nèi)容[32]。遺傳多樣性(genetic diversity)是物種多樣性和生態(tài)系統(tǒng)多樣性的基礎(chǔ),也是生命進(jìn)化和物種分化的前提,更是評(píng)價(jià)自然生物資源的重要依據(jù)。鼩鼱科具有如此之高的物種多樣性,表明該類群在生態(tài)系統(tǒng)中發(fā)揮著重要的作用,鼩鼱科動(dòng)物的遺傳多樣性研究通常包括種群的遺傳多樣性豐富程度和種群間或種群內(nèi)部的遺傳結(jié)構(gòu)。

東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物的遺傳多樣性研究不是十分廣泛,主要是由于一些物種在分布上密度很低,樣本采集不是十分容易,專門的物種遺傳多樣性研究需要一定的種群數(shù)量,否則沒有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。鼩鼱科分布于東北亞地區(qū)的鼩鼱屬、麝鼩屬、水鼩鼱屬物種遺傳多樣性存在一定差異,鼩鼱屬物種和麝鼩屬物種遺傳多樣性豐富程度較高,水鼩鼱屬遺傳多樣性豐富程度較低[33- 42]。水鼩鼱屬在東北亞地區(qū)只有水鼩鼱1個(gè)物種分布,在截止到目前未見東北亞分布區(qū)水鼩鼱的遺傳多樣性報(bào)道,但具有水鼩鼱在歐洲分布區(qū)的遺傳多樣性報(bào)道,利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記,24個(gè)樣本僅獲得12個(gè)單倍型[34]。

2.1 避難所對遺傳多樣性的影響

動(dòng)物遺傳多樣性是對未來不可預(yù)測環(huán)境變化適應(yīng)的一種表現(xiàn),同時(shí)遺傳多樣性又是對該物種經(jīng)歷了不同歷史事件的結(jié)果。能夠影響遺傳多樣性的歷史事件很多,其中在第四紀(jì)冰期利用的避難所數(shù)量是一個(gè)重要因素,通常認(rèn)為在第四紀(jì)冰期利用多避難所的物種遺傳多樣性要高于利用一個(gè)避難所的物種,利用多避難所的物種的遺傳結(jié)構(gòu)分化也較為明顯。麝鼩屬物種小麝鼩由于其在第四紀(jì)冰期利用多個(gè)避難所,導(dǎo)致目前遺傳多樣性較高,Dubey等利用mtDNA的Cytb較長片段(998 bp)對從歐洲到東北亞地區(qū)的小麝鼩143個(gè)樣本進(jìn)行分析,獲得116個(gè)單倍型[43]。從歐洲到東北亞地區(qū)共形成7個(gè)進(jìn)化分支,分布于東北亞地區(qū)蒙古的小麝鼩與歐洲東部的小麝鼩,在遺傳結(jié)構(gòu)上屬于同一進(jìn)化分支[44]。鼩鼱屬物種姬鼩鼱在第四紀(jì)冰期只利用了一個(gè)避難所(白令地區(qū)),Hope等利用mtDNA的Cytb較長片段(561—1140 bp)對分布于全北區(qū)的姬鼩鼱遺傳多樣性進(jìn)行分析,在84個(gè)樣本中僅獲得37個(gè)單倍型,分布于白令地區(qū)兩側(cè)的古北區(qū)和新北區(qū)姬鼩鼱都分布在一個(gè)大的進(jìn)化分支上,未顯現(xiàn)明顯的遺傳分化[42]。

2.2 地理隔離對遺傳多樣性的影響

歷史的地理隔離事件同樣也是影響遺傳多樣性的重要因素,通常歷史的地理隔離事件多發(fā)生在物種分布區(qū)邊緣的島嶼或半島,使得邊緣種群與中心種群出現(xiàn)遺傳上的差異,在一定程度上提高了物種的遺傳多樣性,邊緣種群與中心種群會(huì)出現(xiàn)遺傳結(jié)構(gòu)上的分化。朝鮮半島是典型的歷史地理隔離事件的實(shí)例,在第四紀(jì)冰期時(shí)黃海是陸地,小型哺乳動(dòng)物可以從中國中部和東北部向朝鮮半島擴(kuò)散,第四紀(jì)冰期后憑借鴨綠江、長白山和圖們江形成地理隔離。Koh等對來自于韓國的4個(gè)大麝鼩樣本和來自于俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)5個(gè)大麝鼩樣本,利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記進(jìn)行分析,發(fā)現(xiàn)8個(gè)單倍型,遺傳結(jié)構(gòu)分析顯示分布于韓國的大麝鼩與分布于東北亞地區(qū)其他地區(qū)的大麝鼩存在明顯的遺傳分化[35]。Lee等對來自于東亞的山東小麝鼩228個(gè)樣本進(jìn)行分析,獲得98個(gè)單倍型,遺傳結(jié)構(gòu)分析顯示分布于東亞的山東小麝鼩具有5個(gè)進(jìn)化分支：廣泛分布于東亞大陸上的進(jìn)化分支；分布于中國臺(tái)灣島的進(jìn)化分支；分布于朝鮮半島的進(jìn)化分支；分布于韓國南部的進(jìn)化分支；分布于韓國濟(jì)州島的進(jìn)化分支[33]。

2.3 種間的競爭對遺傳多樣性的影響

在不同的生態(tài)群落中,一些物種經(jīng)歷了較好的歷史進(jìn)化成為了優(yōu)勢種,優(yōu)勢種通常遺傳多樣性較為豐富。在東北亞地區(qū)的泰加林中,中鼩鼱在與其他鼩鼱屬物種相比處于優(yōu)勢[9],劉鑄等對中國東北地區(qū)的大興安嶺種群、小興安嶺種群和長白山種群,共99個(gè)樣本mtDNA的Cytb全序列進(jìn)行分析,共獲得81個(gè)單倍型,說明中國東北地區(qū)的中鼩鼱整體遺傳多樣性較高[38]。Ohdachi等和Koh等在對俄羅斯的薩哈林島、日本北海道、韓國濟(jì)州島等一些島嶼的中鼩鼱研究中,盡管研究樣本較少,但從獲得的單倍型數(shù)量來看,均顯示出了較高的遺傳多樣性[37, 39- 41]。Naitoh和Ohdachi使用微衛(wèi)星DNA標(biāo)記研究中鼩鼱種群的遺傳多樣性,也顯示中鼩鼱種群具有較高的遺傳多樣性[45],具有較高的遺傳多樣性很可能是中鼩鼱的一個(gè)共性特征。從遺傳結(jié)構(gòu)分析上來看,中鼩鼱除了一些偏遠(yuǎn)島嶼由于與大陸隔離的原因,可能會(huì)產(chǎn)生進(jìn)一步遺傳分化,例如日本北海道和韓國濟(jì)州島。除上述兩個(gè)島嶼分布的中鼩鼱外,目前掌握的歐亞大陸分布的中鼩鼱沒有進(jìn)一步的遺傳結(jié)構(gòu)分化[37- 41]。

2.4 種群擴(kuò)張對遺傳多樣性的影響

物種經(jīng)歷了較好的歷史種群擴(kuò)張成為廣布種,通常廣布種的遺傳多樣性會(huì)高于局域種。中鼩鼱和遠(yuǎn)東鼩鼱是分布于古北區(qū)的廣布種,細(xì)鼩鼱和長爪鼩鼱是只分布于東北亞地區(qū)的局域種。對東北亞地區(qū)的這4種鼩鼱類群進(jìn)行遺傳多樣性分析時(shí)發(fā)現(xiàn),中鼩鼱和遠(yuǎn)東鼩鼱的遺傳多樣性高于細(xì)鼩鼱和長爪鼩鼱[41]。Naitoh和Ohdachi使用微衛(wèi)星DNA標(biāo)記研究中鼩鼱和長爪鼩鼱種群的遺傳多樣性,也顯示中鼩鼱種群的遺傳多樣性高于長爪鼩鼱的遺傳多樣性,并且發(fā)現(xiàn)由于在島嶼上更容易發(fā)生遺傳漂變,大陸分布長爪鼩鼱種群的遺傳多樣性高于島嶼上分布的種群[45]。

3 分子系統(tǒng)地理學(xué)

系統(tǒng)地理學(xué)(Phylogeography)是生物地理學(xué)(Biogeography)在不斷發(fā)展過程中形成的一個(gè)重要分支。Avise等首次將該分支研究領(lǐng)域命名為系統(tǒng)地理學(xué),并定義系統(tǒng)地理學(xué)是研究物種間及物種內(nèi)不同類群形成現(xiàn)有分布格局的歷史原因和演化過程的一門科學(xué)[46]。傳統(tǒng)的系統(tǒng)地理學(xué)依賴于表型特征比較的研究可能會(huì)由于表型的趨同演化導(dǎo)致錯(cuò)誤的結(jié)論,而基于分子水平,能夠更加準(zhǔn)確地界定物種的分布格局,有力地促使分子系統(tǒng)地理學(xué)(Molecular Phylogeography)形成并發(fā)展[47]。近些年,分子系統(tǒng)地理學(xué)已經(jīng)成為研究熱點(diǎn)之一,關(guān)于北半球高緯度地區(qū)動(dòng)物類群的報(bào)道逐年增加[48- 51]。鼩鼱科在東北亞地區(qū)具有如此之高的物種多樣性,其分子系統(tǒng)地理學(xué)研究得到了關(guān)注。鼩鼱科分布于東北亞地區(qū)的鼩鼱屬、麝鼩屬、水鼩鼱屬動(dòng)物在第四紀(jì)冰期的各個(gè)冰期和間冰期經(jīng)歷有所不同,種群擴(kuò)張時(shí)間不一致,分布區(qū)的地理隔離程度存在差異,分布區(qū)域的生態(tài)類型不同等因素,導(dǎo)致了目前的各個(gè)物種的分子系統(tǒng)地理格局。

3.1 第四紀(jì)冰期對系統(tǒng)地理格局的影響

第四紀(jì)冰期中的多次冰期與間冰期對物種形成、分布區(qū)演變、生物系統(tǒng)格局形成產(chǎn)生了重要影響[52]。冰期時(shí)氣候變冷,導(dǎo)致鼩鼱科動(dòng)物的分布區(qū)向低緯度和低海拔地區(qū)退縮,并在地形復(fù)雜的區(qū)域形成的適宜棲息地斑塊,這些適合鼩鼱科動(dòng)物度過冰期的地域被稱為冰期避難所(refuge),不同避難所的種群在冰期時(shí)常保持隔離狀態(tài),從而促進(jìn)了種群間的遺傳分化。間冰期時(shí)氣溫回升,鼩鼱科動(dòng)物從避難所向高緯度和高海拔地區(qū)擴(kuò)張,即冰期后擴(kuò)散,為已分化的種群提供了二次融合的機(jī)會(huì),進(jìn)而降低了遺傳分化的水平[53]。由于冰期間冰期的強(qiáng)度和時(shí)間不同,對各地域的影響程度存在差異,避難所分布和冰期后擴(kuò)散的路徑不盡相同,以及鼩鼱科動(dòng)物各物種適應(yīng)力不同,導(dǎo)致多樣化的鼩鼱科動(dòng)物生物系統(tǒng)格局。

Dubey等利用mtDNA和核DNA對小麝鼩歐亞系統(tǒng)地理學(xué)進(jìn)行了分析,研究的范圍較廣,從歐洲到東北亞地區(qū),但缺少中東和地中海島嶼的樣本,研究確定了7個(gè)大陸的主要明顯的譜系,彼此分化的時(shí)間推測發(fā)生在上新世至下更新世。 最大的分支來自于從東歐到東北亞蒙古的地理分布(C.s.suaveolens)；西歐分支來源于伊比利亞半島避難所(C.s.iculisma)和意大利-巴爾干半島的避難所(C.s.mimula)；在東面,存在3個(gè)明顯的系統(tǒng)地理學(xué)譜系,一個(gè)是來自于土耳其不確定的避難所亞種譜系,一個(gè)是分布于高加索山脈西南部譜系(C.s.gueldenstaedtii),一個(gè)是分布于高加索山脈東南部譜系(C.s.caspica)[44]。Dubey等利用mtDNA的Cytb基因較長序列(998 bp)進(jìn)一步對小麝鼩的中東和地中海島嶼的分子系統(tǒng)地理學(xué)進(jìn)行分析,發(fā)現(xiàn)分布于塞浦路斯譜系屬于稀有的島嶼譜系,在該島嶼從更新世產(chǎn)生該譜系,一直存活到現(xiàn)在?？死锾貚u,科西嘉島和梅諾卡3個(gè)譜系是在全新世時(shí)期從中東分別獨(dú)立引進(jìn)的譜系。在中東地區(qū)由于存在較多山脈的分裂阻隔,形成了明顯的4個(gè)譜系,這4個(gè)譜系的接觸區(qū)位于伊朗的中西部[48]。Lee等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記,分析亞洲東部分布的山東小麝鼩的分子系統(tǒng)地理分化,亞洲東部地區(qū)包括3個(gè)大的譜系,一個(gè)是亞洲東部大陸譜系,一個(gè)是韓國濟(jì)州島譜系,一個(gè)是韓國南部島嶼譜系。亞洲東部大陸譜系分有3個(gè)小的譜系,一個(gè)是朝鮮半島的韓國譜系,一個(gè)是中國臺(tái)灣譜系,再有就是分布于歐亞大陸其他地區(qū)的譜系。系統(tǒng)地理學(xué)推斷朝鮮半島大部分南部地區(qū)包括其島嶼在更新世期間扮演了避難所的重要角色[33]。Hope等利用mtDNA的Cytb較長片段(561—1140 bp)對分布于全北區(qū)的姬鼩鼱系統(tǒng)地理分化進(jìn)行分析,其中包括Dokuchaev將分布于美國阿拉斯加類群命名的物種阿拉斯加小鼩鼱(Sorexyukonicus)。分析發(fā)現(xiàn)阿拉斯加小鼩鼱與廣泛分布于歐亞大陸的姬鼩鼱存在較近的親緣關(guān)系,應(yīng)該是同一物種(姬鼩鼱)。推測跨越白令陸橋,它們的分布區(qū)聯(lián)系在一起,在更新世無冰區(qū)域連接亞洲和北美洲。白令陸橋是冰期的避難所,由于更新世間冰期的海平面上升斷裂,當(dāng)進(jìn)入更新世冰期時(shí)又被連接起來。發(fā)現(xiàn)在兩邊大陸的姬鼩鼱存在較低分化,分布于阿拉斯加的姬鼩鼱與歐洲的姬鼩鼱是姊妹群關(guān)系,然而,在歐亞大陸和東北亞沿海地區(qū)譜系之間存在最大的分子系統(tǒng)地理學(xué)上的分化,但還未達(dá)到2個(gè)物種的分化程度[42]。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記,對分布于日本的日本麝鼩進(jìn)行分子系統(tǒng)地理學(xué)進(jìn)行分析,發(fā)現(xiàn)日本麝鼩明顯地分成了2個(gè)譜系,一個(gè)是東部譜系,另一個(gè)是西部譜系,兩個(gè)譜系在遺傳上存在明顯的分化,然而在日本中部地區(qū)并不存在地理和氣候的隔離帶,推測兩個(gè)譜系存在較狹窄的共同分布區(qū)或不存在接觸區(qū)[49]。

3.2 種群歷史擴(kuò)張對系統(tǒng)地理格局的影響

種群歷史擴(kuò)張時(shí)間會(huì)給動(dòng)物分子系統(tǒng)地理格局帶來重要影響。在以往的東北亞地區(qū)分布的鼩鼱科物種分子系統(tǒng)地理學(xué)研究中可以分為兩種類型,一種類型是物種的各個(gè)種群表現(xiàn)出遺傳距離和地理距離正相關(guān),另一種類型則表現(xiàn)出物種的各個(gè)種群表現(xiàn)出遺傳距離和地理距離不相關(guān)[37- 42]。Hutchison和Templeton詮釋了種群分子系統(tǒng)地理格局的踏石模型(stepping-stone model),認(rèn)為在一個(gè)物種(種群)的分布區(qū)內(nèi),遺傳距離和地理距離的關(guān)系能夠很好的說明基因流和遺傳漂變在物種的分布區(qū)擴(kuò)張或擴(kuò)散中的影響。也就是說如果遺傳距離和地理距離表現(xiàn)出正相關(guān),那么說明這個(gè)物種(種群)占據(jù)目前的分布區(qū)已經(jīng)很長一段時(shí)間了,這段時(shí)間足可以使基因流和遺傳漂變達(dá)到平衡。如果遺傳距離和地理距離表現(xiàn)出無相關(guān),種群擴(kuò)張距今不是很久遠(yuǎn),擴(kuò)張后很快占據(jù)了目前的分布,這段時(shí)間還沒能夠使基因流和遺傳漂變達(dá)到平衡[51]。從已有的研究來看,苔原鼩鼱、姬鼩鼱細(xì)鼩鼱表現(xiàn)出遺傳距離和地理距離明顯的正相關(guān)[21,41-42],表現(xiàn)出遺傳距離和地理距離的正相關(guān)[41],長爪鼩鼱和中鼩鼱遺傳距離和地理距離明顯的無相關(guān)[37- 41]。對于細(xì)鼩鼱和長爪鼩鼱東北亞的特有種來說,細(xì)鼩鼱表現(xiàn)出遺傳距離和地理距離的正相關(guān),但長爪鼩鼱無此現(xiàn)象,說明細(xì)鼩鼱存在于目前的分布區(qū)要早于長爪鼩鼱[41],據(jù)對日本北海道兩個(gè)物種的分子系統(tǒng)地理學(xué)顯示長爪鼩鼱是一次性進(jìn)入日本北海道,細(xì)鼩鼱至少3次進(jìn)入日本北海道[41]。對于廣布種中鼩鼱來說,分布于現(xiàn)在的分布區(qū)要晚于苔原鼩鼱和姬鼩鼱[41]。中鼩鼱歐亞分布區(qū)分化為3個(gè)分支,一個(gè)日本北海道的中鼩鼱構(gòu)成的小譜系；另一個(gè)為韓國濟(jì)州島分布的中鼩鼱小譜系,第三個(gè)是歐亞大陸分布的中鼩鼱構(gòu)成的大譜系[38]。

3.3 地理障礙對系統(tǒng)地理格局的影響

地理障礙的出現(xiàn)是解釋物種分布格局成因的前提條件,分布區(qū)的地理隔離程度也是動(dòng)物分子系統(tǒng)地理格局重要的影響因素。尤其是發(fā)生在第三紀(jì)末期和第四紀(jì)中的諸多劇烈的地質(zhì)事件對現(xiàn)存鼩鼱科動(dòng)物的分布格局都有很大直接影響。在第四紀(jì)冰期時(shí),朝鮮半島通過當(dāng)時(shí)為陸地的黃海與中國中部和東北部相連,第四紀(jì)冰期后憑借鴨綠江、長白山和圖們江形成地理隔離。Koh等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記,分析韓國大麝鼩種群與相鄰的俄羅斯遠(yuǎn)東種群之間的分子系統(tǒng)地理分化,發(fā)現(xiàn)韓國的大麝鼩和俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)的大麝鼩為兩個(gè)譜系,推測韓國的大麝鼩與俄羅斯遠(yuǎn)東地區(qū)的大麝鼩在包括末次冰盛期在內(nèi)的很長時(shí)期都沒有進(jìn)行過遺傳交流。目前的測序結(jié)果不支持當(dāng)前認(rèn)為大麝鼩為單系群的亞種分類理論,支持韓國大麝鼩是C.l.thomasi亞種的分類理論[35]。Ohdachi等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記,對分布于中亞和東亞的西伯利亞麝鼩進(jìn)行分子系統(tǒng)地理學(xué)進(jìn)行分析,發(fā)現(xiàn)分布于東北亞蒙古的樣本與分布于中亞存在一定的遺傳分化,而分布于中亞的西伯利亞麝鼩內(nèi)部不存在明顯的遺傳進(jìn)一步分化[49]。隔離不僅能使廣布種產(chǎn)生地理系統(tǒng)分化,局域種也產(chǎn)生了一些分化,例如日本鼩鼱,在日本佐渡島分布的日本鼩鼱產(chǎn)生了明顯分化,這與佐渡島的地質(zhì)分化假說是一致的,在日本四國和本州分布的種群可能已經(jīng)被隔離了,從而保持著了他們的祖先單倍型[41]。

3.4 分布區(qū)域的生態(tài)類型對系統(tǒng)地理格局的影響

分布區(qū)域的生態(tài)類型同樣也是動(dòng)物分子系統(tǒng)地理格局重要的影響因素。有的物種的分布區(qū)的生態(tài)類型是多樣化的,多樣化的生境類型促進(jìn)動(dòng)物分子系統(tǒng)地理格局分化,有的物種的分布區(qū)的生態(tài)類型是單一的,單一的生境類型不利于分子系統(tǒng)地理格局產(chǎn)生分化。水鼩鼱屬動(dòng)物在東北亞地區(qū)只有水鼩鼱1個(gè)物種分布,水鼩鼱是半水生種類,其生境類型較為特殊并且單一。截止到目前未見東北亞分布區(qū)水鼩鼱的報(bào)道,但具有水鼩鼱在歐洲分布區(qū)的分子系統(tǒng)地理學(xué)報(bào)道,利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)作為分子標(biāo)記,分析結(jié)果顯示歐洲分布區(qū)的水鼩鼱,除分布于地理上具有較大距離的意大利南部卡拉布里亞(Calabria)和比利牛斯(法國)的兩個(gè)單倍型與歐洲大陸其他單倍型存在一定的分子系統(tǒng)地理分化,歐洲大陸其他單倍型不存在進(jìn)一步的分子系統(tǒng)地理分化[34]。不同的鼩鼱科動(dòng)物的生境選擇是不同的,適應(yīng)于不同生態(tài)類型的動(dòng)物面對相同的歷史事件產(chǎn)生的分子系統(tǒng)地理格局也是不同的。分布于全北區(qū)的廣布種苔原鼩鼱,由于其生活在更加干旱的草原和開闊地帶,表現(xiàn)出與森林物種不同的分子系統(tǒng)地理學(xué)分析結(jié)果。Bannikova等利用mtDNA的Cytb基因全序列(1140 bp)和部分COⅠ(657 bp)基因序列進(jìn)行分析,苔原鼩鼱被分成5個(gè)主要的線粒體DNA系統(tǒng)發(fā)生譜系。一個(gè)譜系是美國阿拉斯加譜系,另外還確定了4古北區(qū)譜系：西部譜系(烏拉爾北部,哈薩克斯坦,西西伯利亞西南部),東部譜系(從外貝加爾東部和阿穆爾中部到楚科奇),中部的南部譜系(中西伯利亞,阿爾泰,準(zhǔn)噶爾阿拉套山)和中部的北部譜系(北西伯利亞,雅庫特中部)。5個(gè)譜系的最近共同祖先在晚更新世。系統(tǒng)發(fā)育樹種之間較高的遺傳分化,表明所觀察到的系統(tǒng)地理結(jié)構(gòu)是由歷史事件發(fā)生的,這些歷史事件早于末次盛冰期。認(rèn)為苔原鼩鼱在寒冷和干旱的情況下更具耐受性,在最后一個(gè)冰川的早期寒冷階段進(jìn)行了擴(kuò)張,并且比其他大多數(shù)西伯利亞紅齒鼩鼱更早地?cái)U(kuò)散到最近的距離,與森林物種相比,生活在苔原或開放棲息地相關(guān)物種的進(jìn)化歷史顯示出重要差異[50]。

4 研究展望

4.1 東北亞地區(qū)第四紀(jì)冰期避難所的研究

東北亞地區(qū)分布的鼩鼱科動(dòng)物關(guān)于第四紀(jì)冰期避難所的研究,一直受到學(xué)者的關(guān)注,但目前只明確了2個(gè)物種的第四紀(jì)冰期東北亞地區(qū)的避難所：山東小麝鼩利用朝鮮半島作為冰期避難所[33]；姬鼩鼱利用白令地區(qū)作為冰期避難所[42]。白令地區(qū)和朝鮮半島是經(jīng)典的避難所,在東北亞地區(qū)是否還存在其他避難所有待探究。古北區(qū)和全北區(qū)廣布物種也可能利用的不是東北亞地區(qū)的避難所,但也有可能這個(gè)物種利用多個(gè)避難所度過第四紀(jì)冰期,東北亞地區(qū)很可能存在避難所。東北亞地區(qū)分布的局域種應(yīng)該利用的是東北亞地區(qū)的避難所。鼩鼱科物種主要是由于采樣范圍問題,導(dǎo)致大量物種目前還未對其第四紀(jì)冰期避難所進(jìn)行探究,在此方面,未來應(yīng)該針對不同物種對其主要分布區(qū)進(jìn)行采樣,特別是邊緣種群進(jìn)行采樣,進(jìn)一步探究其避難所問題。

4.2 同域分布的鼩鼱科動(dòng)物比較系統(tǒng)地理學(xué)研究

目前多數(shù)報(bào)道是針對一個(gè)物種的分子系統(tǒng)地理學(xué)和遺傳多樣性的報(bào)道,然而不同遺傳背景和生態(tài)習(xí)性的同域物種對相同地質(zhì)歷史環(huán)境的響應(yīng)機(jī)制如何仍然缺乏研究。東北亞地區(qū)由于具有的鼩鼱科動(dòng)物較為豐富,多數(shù)地區(qū)存在同域分布的鼩鼱科動(dòng)物,因此選擇模式的研究區(qū)域并不困難。然而,非優(yōu)勢物種的采樣困難有必然聯(lián)系。東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物與其他高緯度小型哺乳動(dòng)物類似,繁殖集中在氣候較溫暖的幾個(gè)月,進(jìn)行連續(xù)幾窩的繁殖,使得種群數(shù)量明顯增加,進(jìn)入深秋由于前一年出生個(gè)體死亡,種群數(shù)量急劇下降[54]。盡管不同非優(yōu)勢物種的繁殖期和繁殖數(shù)量有所差異,但通常在秋季種群數(shù)量較大,采樣時(shí)間最好集中在秋季進(jìn)行。采樣方法也會(huì)影響這些非優(yōu)勢物種樣本的獲得,鋏捕法對于具有較低種群密度的非優(yōu)勢物種來說捕獲率較低,建議利用陷阱法和誘管法[55]。

4.3 中國東北地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物在東北亞分布區(qū)的系統(tǒng)地理學(xué)地位

中國東北地區(qū)鼩鼱科物種豐富,劉鑄等在對中國東北地區(qū)進(jìn)行鼩鼱科動(dòng)物調(diào)查時(shí),發(fā)現(xiàn)中國東北地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物包括麝鼩屬2種：大麝鼩和山東小麝鼩; 鼩鼱屬9種：大鼩鼱、中鼩鼱、遠(yuǎn)東鼩鼱、苔原鼩鼱、長爪鼩鼱、栗齒鼩鼱、細(xì)鼩鼱、扁顱鼩鼱和姬鼩鼱。除此之外,還有水鼩鼱屬的水鼩鼱存在[6,56]。中國東北地區(qū)是上述多數(shù)物種在東北亞分布區(qū)的重要分布區(qū)。然而,由于中國東北地區(qū)鼩鼱科分類學(xué)研究存在相當(dāng)長的一段空白研究期[3,8- 11],導(dǎo)致整體鼩鼱科生物學(xué)研究與東北亞其他國家相比滯后。已有東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物的分子生物學(xué)報(bào)道多數(shù)缺乏中國東北地區(qū)物種樣本,從地理分布上看,已有的報(bào)道主要集中在俄羅斯遠(yuǎn)東、朝鮮半島和日本,對中國東北地區(qū)呈環(huán)繞之勢,可見明確中國東北地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物在東北亞分布區(qū)的系統(tǒng)地理學(xué)地位至關(guān)重要,是明確東北亞地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物分子生物學(xué)問題的關(guān)鍵。還有,中國東北地區(qū)是上述多數(shù)物種在東北亞分布區(qū)的最南端分布區(qū),邊緣種群是分子生態(tài)學(xué)研究的重點(diǎn),尤其對于分子系統(tǒng)地理學(xué)來說。中國東北地區(qū)是馬鐵菊頭蝠、花鼠和紫貂等哺乳動(dòng)物的冰期避難所[57- 59],因此,進(jìn)一步進(jìn)行中國東北地區(qū)鼩鼱科動(dòng)物分子生態(tài)學(xué)研究對探索其避難所具有一定意義。

4.4 新型分子標(biāo)記和分析方法的發(fā)展

線粒體DNA分子標(biāo)記在未來的分子生態(tài)學(xué)研究依舊會(huì)發(fā)揮著重要作用,特別應(yīng)用在不方便跨國境采樣的分子生物學(xué)研究中。利用線粒體DNA基因組作為分子標(biāo)記進(jìn)行分子生物學(xué)研究必將是未來的發(fā)展趨勢,目前東北亞地區(qū)分布的鼩鼱屬7個(gè)物種(大鼩鼱、中鼩鼱、遠(yuǎn)東鼩鼱、苔原鼩鼱、長爪鼩鼱、細(xì)鼩鼱、扁顱鼩鼱)[60- 66],麝鼩屬2個(gè)物種(大麝鼩、山東小麝鼩)[67-68],以及水鼩鼱屬水鼩鼱[69],都已進(jìn)行了線粒體DNA基因組報(bào)道。鼩鼱科近些年在不斷篩選得到微衛(wèi)星標(biāo)記(microsatellite DNA, STR),這些引物將有助于利用微衛(wèi)星作為分子標(biāo)記開展了一些分子生物學(xué)研究[45,70- 74]。目前諸多核基因位點(diǎn)在不斷嘗試應(yīng)用于鼩鼱科動(dòng)物分子生物學(xué),未來多位點(diǎn)核基因標(biāo)記也將是分子生物學(xué)研究主要發(fā)展方向之一。大規(guī)模的全基因組或簡化基因組等技術(shù)不斷降低成本,不斷提高成熟度和實(shí)用性,將可能成為解決鼩鼱科動(dòng)物分子生態(tài)學(xué)深層次的問題的良好途徑。分子生物學(xué)分析方法在線粒體基因分析方面十分適用,在分析核基因的數(shù)據(jù)顯得乏力,有待進(jìn)一步發(fā)展。