韓云飛 張雯雯 張艷妮 郭月英 蘇琳 段艷

摘 要：肉品的過度氧化嚴重影響產(chǎn)品質(zhì)量，給肉品企業(yè)造成巨大的經(jīng)濟損失。單寧作為天然抗氧化劑具有資源豐富、可再生、價格低廉、食用安全等優(yōu)勢，且抗氧化效果與合成抗氧化劑相當。單寧在生物體內(nèi)對機體具有抗氧化作用，其調(diào)控機制是一個多途徑、多靶點的復雜過程。在肉品加工貯藏過程中，單寧也可通過清除自由基、螯合金屬離子等機制發(fā)揮抗氧化作用。因此單寧不僅可添加到動物日糧中減緩屠宰后肉的氧化，而且可通過直接添加到肉或肉品包裝材料中等方式發(fā)揮作用。本文綜述單寧在動物體內(nèi)及肉品加工貯藏過程中的抗氧化調(diào)控機制和氧化評價方法，并分析單寧的抗氧化作用在肉品中的應(yīng)用現(xiàn)狀，以期為單寧作為抗氧化劑的廣泛應(yīng)用提供理論參考。

關(guān)鍵詞：單寧;天然抗氧化劑;氧化還原系統(tǒng);抗氧化信號通路;肉品

Abstract： Excessive oxidation of meat products seriously and negatively affects their quality， causing huge economic losses to meat companies. As a natural antioxidant， tannin has the advantages of rich sources， renewability， low price， and being safe for humans to eat， and its antioxidant effect can be comparable to that of synthetic antioxidants. Tannin has an antioxidant effect in living organisms， and the underlying mechanism is a complex process with the involvement of multiple pathways and targets. During meat processing and storage， tannin can exert an antioxidant effect by removing free radicals， chelating metal ions， and so forth. Therefore， tannin can not only be added to animal diets to retard the oxidation of meat after slaughter， but also can be used directly by adding it to meat or meat packaging materials. This article reviews the antioxidant mechanism of tannin in animals and in meat products during processing and storage as well as the methods used to evaluate its antioxidant effect， and it also summarizes the current status of the application of tannin as an antioxidant in meat products， hoping to provide scientific reference for the widespread application of tannin as an antioxidant.

Keywords： tannins; natural antioxidant; oxidation-reduction system; antioxidant signaling pathway; meat products

DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20200417-097

中圖分類號：TS251.1? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ? ?文獻標志碼：A 文章編號：1001-8123（2020）07-0091-06

引文格式：

韓云飛， 張雯雯， 張艷妮， 等. 單寧的抗氧化調(diào)控機制及其在肉品中的應(yīng)用[J]. 肉類研究， 2020， 34（7）： 91-96. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20200417-097.? ? http：//www.rlyj.net.cn

HAN Yunfei， ZHANG Wenwen， ZHANG Yanni， et al. Antioxidant mechanism of tannin and its application in meat products[J]. Meat Research， 2020， 34（7）： 91-96. DOI：10.7506/rlyj1001-8123-20200417-097.? ? http：//www.rlyj.net.cn

單寧，又稱單寧酸，是一類結(jié)構(gòu)復雜的植物次級代謝產(chǎn)物，屬于酚類聚合物[1]。人類對單寧的應(yīng)用始于鞣革，將這種能夠?qū)游锏钠まD(zhuǎn)化為柔軟的革的植物提取物描述為植物多酚[2]。雖然經(jīng)研究，多酚概念明確但單寧很難被準確定義，因為它是包含多種不同寡聚物和多聚物的一類聚合物的總稱。目前，普遍認為分子質(zhì)量500～3 000 Da、可與蛋白質(zhì)、生物堿及明膠發(fā)生沉淀反應(yīng)的酚類聚合物為單寧[3-4]。單寧存在于植物的各個部位，高溫、干旱、紫外線照射及貧瘠土壤等條件會使植物中單寧的含量增加，我國西部單寧資源豐富，優(yōu)質(zhì)植物品種中單寧含量在40%以上，如五倍子中單寧含量約為70%[5-7]。單寧的基本結(jié)構(gòu)是苯環(huán)上連接鄰-二羥基或

鄰-三羥基，分為水解單寧和縮合單寧兩類。水解單寧由酚酸和羥基通過苷鍵或酯鍵形成，容易在酸或酶的作用下水解。根據(jù)水解產(chǎn)物的不同，水解單寧可分為沒食子單寧和鞣花單寧。沒食子單寧的產(chǎn)物是沒食子酸，鞣花單寧的產(chǎn)物是六羥基聯(lián)苯二酸和鞣花酸。水解單寧主要來源于堅果、栗子、橡樹、石榴樹皮等[8-10]?？s合單寧，又稱原花青素，由羥基黃烷類化合物以碳-碳鍵相連縮合而成，其主要來源于蔬菜、水果和茶葉，如葡萄中的單寧、柿單寧、茶葉中的兒茶素等[11-14]。

近年來，學者對抗氧化劑的研究越來越多，常用的合成抗氧化劑已被證明與腸胃疾病及癌變有關(guān)，因此，天然抗氧化劑的開發(fā)利用勢在必行[15-16]。目前，單寧的抗氧化作用被廣泛應(yīng)用于食品包裝、釀酒、醫(yī)學、化妝品等各個領(lǐng)域[17-20]。單寧在食品中的抗氧化效果與合成抗氧化劑相當，并且具有資源豐富、價格低廉等優(yōu)勢，可作為天然抗氧化劑深度開發(fā)應(yīng)用[21]。本文綜述單寧清除自由基、螯合金屬離子、誘導氧化還原系統(tǒng)及調(diào)控Kelch樣環(huán)氧氯丙烷相關(guān)蛋白1-核因子E2相關(guān)因子2/抗氧化反應(yīng)元件（Kelch-like epoxy chloropropane-associated protein 1-nuclear factor erythroid 2-related factor/antioxidant response elements，Keap1-Nrf2/ARE）抗氧化信號通路等抗氧化機制，分析單寧的抗氧化作用在肉品中的應(yīng)用現(xiàn)狀，為其廣泛應(yīng)用提供參考。

1 單寧抗氧化機制

1.1 清除活性氧（reactive oxygen species，ROS）

在機體代謝及肉品氧化過程中會產(chǎn)生大量ROS，因其含不成對電子而具有較強的氧化反應(yīng)活性，單寧可通過提供氫或電子增強其穩(wěn)定性[22]。國內(nèi)外對單寧的自由基清除作用已有較多報道，如咎志惠[23]研究表明，核桃揪外果皮及葉單寧提取物具有羥自由基、超氧陰離子自由基清除能力，且在質(zhì)量濃度1～7 mg/mL范圍內(nèi)清除能力隨提取物質(zhì)量濃度增大而增強。Panzella等[24]研究栗樹纖維、枯竭的栗樹木、新鮮的栗樹木、白堅木纖維、枯竭的白堅木、新鮮的白堅木等材料中提取單寧的抗氧化性，發(fā)現(xiàn)所提取單寧均具有1，1-二苯基-2-三硝基苯肼（1，1-diphenyl-2-picrylhydrazyl，DPPH）自由基清除能力。Cao Peng等[25]研究發(fā)現(xiàn)，原花青素二聚體可降低由過量乙醇誘導的細胞損傷過程中ROS的生成，減少細胞的氧化損傷。綜上所述，單寧具有較強的ROS清除能力。

1.2 螯合金屬離子

在機體及肉品中，金屬離子不僅可以催化過氧化物進一步氧化，還可以通過Fenton反應(yīng)產(chǎn)生大量自由基，是促進氧化反應(yīng)的重要因素之一[26]。單寧中2 個相鄰的酚羥基能以氧負離子的形式與金屬離子形成穩(wěn)定的五元環(huán)螯合物，第3個酚羥基雖未參與絡(luò)合，但可促進另2 個酚羥基的離解，增強絡(luò)合物的形成及穩(wěn)定，從而降低金屬離子催化能力[27-28]。根據(jù)Chen[29]、孫世利[30]等的報道，兒茶素（單寧的一種）可以與Fe2+、Cu2+形成穩(wěn)定的絡(luò)合物，是很好的金屬螯合劑。單寧可以增強機體及肉品的金屬離子螯合能力，因此可降低金屬對脂質(zhì)氧化的催化作用，進而發(fā)揮抗氧化效果。

1.3 誘導氧化還原系統(tǒng)

還原型谷胱甘肽（glutathione，GSH）系統(tǒng)和硫氧還蛋白（thioredoxin，Trx）系統(tǒng)是機體中2 個主要氧化還原系統(tǒng)，二者相互關(guān)聯(lián)，共同維護機體的還原狀態(tài)以及保護其免受氧化損傷[31-32]。還原型GSH系統(tǒng)主要由GSH、谷胱甘肽過氧化物酶（glutathione peroxidase，GPx）、谷胱甘肽還原酶及谷胱甘肽轉(zhuǎn)硫酶組成，是抗氧化損傷的第1道防線[33]。GSH是一種非蛋白肽（Glu-Cys-Gly），通過上調(diào)抗凋亡基因Bcl-2、下調(diào)促凋亡基因Bcl-2相關(guān)Bax基因表達，調(diào)節(jié)Bcl-2/Bax比值，清除機體內(nèi)自由基，發(fā)揮抗氧化作用[34]。GPx在GSH的激活下可降解過氧化物H2O2[35]。Cao Peng等[25]用原花青素二聚體飼喂大鼠，其脂肪組織中脂肪沉積減少，GSH水平顯著提高，ROS含量減少。賈玉潔等[35]研究顯示，將原花青素以低（100 mg/kg）、中劑量（200 mg/kg）灌胃大鼠，大鼠大腦皮質(zhì)Bcl-2基因表達量明顯增加，Bax基因表達量明顯減少。可見，單寧可調(diào)控機體GSH系統(tǒng)發(fā)揮抗氧化作用。

Trx系統(tǒng)是由Trx、硫氧還蛋白還原酶（thioredoxin reductase，TrxR）、過氧化物酶等組成的還原系統(tǒng)，對清除ROS、維持氧化還原系統(tǒng)具有重要作用[31，36]。

Trx是一種分子質(zhì)量為12 kDa的蛋白質(zhì)，包括還原型和氧化型2 種形式，氧化型Trx-S2可被TrxR還原成還原型Trx-（SH）2，調(diào)節(jié)多種底物的氧化還原狀態(tài)，并且還原型Trx-（SH）2還可直接清除ROS[37]。此外，Trx通過調(diào)控細胞凋亡信號調(diào)節(jié)激酶1（apoptosis signal regulating kinase 1，ASK1）促進絲裂原活化蛋白激酶的表達或調(diào)控核因子κB（nuclear factor κB，NF-κB）通路等參與氧化還原反應(yīng)。黃衛(wèi)梅[38]研究表明，原花青素B2（縮合單寧）可使氧化損傷細胞超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、GPx、過氧化氫酶（catalase，CAT）活性和GSH含量升高，丙二醛、ROS含量降低，同時ASK1蛋白的表達下降，因此證明原花青素B2具有抗氧化保護作用。Tyagi等[39]報道，葡萄籽提取的原花青素B2可抑制前列腺癌細胞NF-κB的表達，發(fā)揮抗氧化作用。

1.4 調(diào)控氧化應(yīng)激相關(guān)信號通路

單寧能夠調(diào)控機體與氧化應(yīng)激相關(guān)的信號通路，以緩解氧化損傷。目前，單寧主要調(diào)控通路為Keap1-Nrf2/ARE。

Nrf2是CNC-bZip家族的一員，是維持氧化還原反應(yīng)必不可少的轉(zhuǎn)錄因子，其上游調(diào)控基因有JNK、ERK、p38[35，40]。正常狀態(tài)下Nrf2與Keap1結(jié)合存在于細胞質(zhì)中，當發(fā)生氧化應(yīng)激時，Nrf2迅速轉(zhuǎn)移到細胞核中，與ARE結(jié)合，誘導SOD、CAT、GPx、NAD（P）H∶醌氧化還原酶1、血紅素加氧酶-1（heme oxygenase-1，HO-1）、Trx、p53等抗氧化酶/蛋白的表達，如圖1所示[33，40-43]。單寧可通過調(diào)控JNK、p38基因激活Keap1-Nrf2/ARE信號通路，產(chǎn)生抗氧化酶及蛋白，發(fā)揮抗氧化作用。Xu Haiyan[40]、Han Hedan[41]等通過細胞誘導實驗表明，JNK、p38基因調(diào)控原花青素，激活Nrf2。根據(jù)Han Shan等[42]研究報道，原花青素A1可降低RAW264.7細胞中Keap1的表達，促進Nrf2進入細胞核，增強HO-1的表達。Truong等[43]報道，經(jīng)杏仁皮提取的原花青素誘導細胞Nrf2和ARE調(diào)控基因表達量增高，而且抗氧化蛋白SOD-2、CAT、GPx的表達量顯著提高。可見，單寧可通過激活機體Keap1-Nrf2/ARE信號通路，從而產(chǎn)生抗氧化酶等，對機體發(fā)揮抗氧化作用。

2 單寧抗氧化作用評價方法

2.1 化學評價法

化學評價法簡單易行，費用較低，適用于物質(zhì)抗氧化活性的初步探究，且實驗條件單一，評價指標更具針對性。通過供氫原子和電子發(fā)揮抗氧化作用進行實驗設(shè)計，目前常用的化學抗氧化評價法有DPPH自由基、2，2-聯(lián)氮-雙（3-乙基-苯并噻唑啉-6-磺酸）二銨鹽（2，2-azino-bis（3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid）ammonium salt，ABTS）陽離子自由基、羥基、超氧陰離子自由基、總氧自由基、過氧化氫自由基清除法、鐵還原法、氧化自由基吸收能力法、金屬離子螯合能力法等[26，44]。Zarin等[45]通過鐵離子還原能力、DPPH和ABTS陽離子自由基清除能力測定研究表明，單寧具有較強的抗氧化性。

2.2 生物評價法

生物學評價方法包括細胞模型、動物模型和人體實驗，價格相對較昂貴，實驗要求較高，因此不適于抗氧化劑抗氧化活性的初步研究工作，生物評價法可模擬人體生長環(huán)境，更接近生物體真實的調(diào)控系統(tǒng)，在化學評價法基礎(chǔ)上可應(yīng)用于深入研究。目前建立細胞及動物模型研究單寧抗氧化作用的研究較多，人體實驗還有待探究。

2.2.1 細胞模型評價方法

細胞模型以細胞為載體，因未脫離生物體本身，故比化學評價法能更真實地體現(xiàn)氧化還原反應(yīng)。相對于動物模型，細胞模型周期短、影響因素少，是現(xiàn)代生物學研究常用的實驗評價方法之一[46]。其基本原理是物質(zhì)作用于細胞，引起細胞內(nèi)氧化還原反應(yīng)，監(jiān)測特異性指標四甲基偶氮唑鹽、乳酸脫氫酶、三磷酸腺苷等標志物及熒光值的變化，反映物質(zhì)的細胞抗氧化活性[41，47]。Ho[47]、Han Hedan[41]等分別采用人骨骼肌細胞和人胚胎腎細胞研究單寧對人體細胞ROS、抗氧化酶/蛋白等的影響，發(fā)現(xiàn)單寧具有較強的抗氧化活性。

2.2.2 動物模型評價方法

化學評價和細胞模型評價方法等體外實驗只能通過模擬機體內(nèi)部的環(huán)境對單寧的抗氧化特性進行初步評價，不能確定其在機體內(nèi)部是否能夠同樣發(fā)揮作用，因此需要建立動物模型，測定其血液、組織中與氧化相關(guān)的指標，驗證單寧緩解氧化應(yīng)激的能力[48-49]。Tian Yan等[48]將單寧添加到氧化損傷小鼠飼料中，研究其抗氧化性，結(jié)果表明，攝取單寧小鼠血清中的SOD、CAT等抗氧化酶含量均顯著上升。除利用動物模型評價單寧的抗氧化能力外，對于食用性物質(zhì)毒理實驗的測試必不可少。Lluís等[49]研究證明，葡萄皮及種子中提取的原花青素無急性口服毒性，致死劑量高于5 000 mg/kg，可控制其添加量作為抗氧化劑。

上述抗氧化評價方法相對易于實行，人體單寧抗氧化實驗的實行受多重因素的影響，還有待深入研究。抗氧化評價方法各具優(yōu)勢，可根據(jù)目的、實際情況、研究進展采取合適的評價方法。

3 單寧抗氧化作用在肉品中的應(yīng)用現(xiàn)狀

天然抗氧化劑具有安全性高、無毒或低毒等特點，有很大的應(yīng)用前景[15-16]。單寧不僅可添加到動物飼料中，影響屠宰后肉質(zhì)的氧化，而且可通過直接添加到肉品中或以涂膜的形式包裹在肉品表面發(fā)揮抗氧化作用。

3.1 單寧在動物體內(nèi)的抗氧化作用

目前單寧添加到飼料中應(yīng)用于肉畜（肉禽）的飼養(yǎng)研究已相對廣泛，諸多研究證明，飼喂單寧能顯著增強動物體內(nèi)的抗氧化酶活性和ROS清除能力，在動物屠宰后也可發(fā)揮作用，從而減緩肉的氧化反應(yīng)，達到延長貯藏期的目的[50-51]。Liu Huawei等[50]將板栗單寧以5、10 g/kg添加量喂養(yǎng)羔羊，以飼料中不添加單寧為對照，結(jié)果表明，板栗單寧可提高肉中抗氧化酶（GPx、SOD）活性，降低羊血清中丙二醛濃度。García等[51]研究表明，用2 種富含單寧的植物提取物飼喂山羊，屠宰后將羊肉分別在26 ℃貯藏6 h和在-18 ℃冷凍30 d，對羊肉DPPH自由基和硫代巴比妥酸反應(yīng)物（thiobarbituric acid reactive substance，TBARs）值等指標進行測定，結(jié)果表明，羊肉的抗氧化活性及氧化穩(wěn)定性顯著提高。Mancini等[52]在兔子基礎(chǔ)日糧中添加0.3%和0.6%的單寧，飼養(yǎng)60 d后屠宰，將兔肉在4 ℃貯藏11 d，TBARs值測定結(jié)果顯示，添加單寧可抑制肉的氧化。因此，單寧作為抗氧化劑添加于動物飼料中可有效降低宰后肉的氧化，延長保質(zhì)期。

3.2 單寧在肉品中的抗氧化作用

目前，單寧作為抗氧化劑在食品領(lǐng)域應(yīng)用于油脂和魚肉制品較多，在加工及貯藏過程中，單寧可通過清除自由基、抑制微生物生長、螯合金屬離子及抑制氧化酶活性等方式減緩產(chǎn)品氧化。許多研究證明，單寧在油脂中的抗氧化效果與市場上常用的抗氧化劑異抗壞血酸、二丁基羥基甲苯（butylated hydroxytoluene，BHT）、特丁基對苯二酚（tertiary butylhydroquinone，TBHQ）等相當。金帥坤[21]將不同量的柿單寧添加到豬油中，與常用的人工合成抗氧化劑BHT、TBHQ的抗氧化效果進行對比發(fā)現(xiàn)，同一添加量下柿單寧的抗氧化能力大于BHT，而小于TBHQ，0.05%柿單寧的抗氧化效果與0.02%的TBHQ基本相同。Buamard[53]研究表明，添加椰殼中提取的單寧可明顯降低蝦油的共軛二烯、硫代巴比妥酸含量和茴香胺值，抑制蝦油氧化。單寧在油脂中的抗氧化作用不僅效果顯著且相比于合成抗氧化劑安全性更高，因此單寧作為抗氧化劑應(yīng)用于抑制肉制品的脂肪氧化具有巨大潛力。

肉品因蛋白質(zhì)、脂肪、水等物質(zhì)含量較高，在貯藏不當或貯藏時間較長的情況下容易變質(zhì)。魚肉及其制品營養(yǎng)物質(zhì)含量豐富，特別是多不飽和脂肪酸含量較高，但多不飽和脂肪酸易發(fā)生酶促氧化，因此魚肉不易保存[54]。單寧可抑制肉中氧化酶的活性，Maqsood等[55]研究單寧對魚肉糜脂肪氧化的影響，結(jié)果表明，單寧添加量越高，對脂肪氧合酶的抑制能力越強。Banerjee[56]研究5 種單寧（兒茶素、表兒茶素、表沒食子兒茶素、表兒茶素沒食子酸酯及表沒食子兒茶素沒食子酸酯）對鯉魚脂肪氧合酶的抑制能力，發(fā)現(xiàn)表沒食子兒茶素沒食子酸酯的抑制作用最強。除魚肉制品外，Jeong等[57]研究添加單寧對豬肉餅品質(zhì)的影響，結(jié)果表明，縮合單寧（原花青素）能夠降低豬肉餅的總揮發(fā)性鹽基氮（total volatile basic nitrogen，TVB-N）含量和TBARs值，延緩豬肉餅的氧化。上述研究證明，單寧作為抗氧化劑其抗氧化效果較好，可用于肉制品加工生產(chǎn)。

3.3 單寧在肉品包裝中的抗氧化作用

消費者對食品安全及健康的追求不斷增長，意識到不可生物降解包裝會對環(huán)境產(chǎn)生不良影響，促使由多糖、蛋白質(zhì)、脂質(zhì)等組成的可食用涂膜在食品工業(yè)中的應(yīng)用越來越廣泛[58-59]?？墒秤猛磕な窃谑称繁砻嫘纬梢粚颖∧?，通過控制食品系統(tǒng)中水分、氣體、香氣等，保證食品質(zhì)量及安全[60]。目前，可食用涂膜中添加單寧的研究已有很多，其抑菌、抗氧化效果也很顯著[59，61]。Ramziia等[62]將不同質(zhì)量濃度的原花青素添加到魚明膠-殼聚糖制成的可食用膜中，結(jié)果顯示，添加原花青素的可食用涂膜DPPH、ABTS陽離子、羥基等自由基的清除能力和還原能力均隨原花青素質(zhì)量濃度增大而增強，其中原花青素質(zhì)量濃度為1 mg/mL的可食用涂膜的ABTS陽離子自由基清除率達95.63%，說明原花青素的添加顯著增強了食用膜的抗氧化能力。Kim等[61]報道，在可食用涂膜中添加0.0%、0.1%、0.3%原花青素，應(yīng)用于豬腰肉的保藏，保藏7 d以后，添加原花青素的可食用涂膜能夠降低豬腰肉TVB-N含量和TBARs值，抗氧化效果顯著。

Sáez等[63]研究表明，單寧酸和白堅木單寧對虹鱒魚魚片的抗氧化作用與鮮魚最常用的抗氧化劑抗壞血酸相當，并增加了魚片亮度，但對魚片劣化所涉及的其他參數(shù)幾乎沒有影響。因此，將單寧添加于藻酸鹽涂層可增強抗氧化效果，尤其是在微生物和脂質(zhì)氧化參數(shù)方面，可以延長魚片保質(zhì)期。將單寧添加于可食用膜不僅可以起到抗氧化、抑菌等作用，還可以提高水產(chǎn)品亮度，進而提高產(chǎn)品視覺效果。

4 結(jié) 語

植物單寧作為天然抗氧化劑具有資源豐富、安全等優(yōu)勢，且其抗氧化能力與合成抗氧化劑相當，必將成為將來廣泛應(yīng)用的抗氧化劑之一。單寧可以通過清除自由基、螯合金屬離子、調(diào)控Trx和GSH氧化還原系統(tǒng)及Keap-Nrf2/ARE信號通路等途徑發(fā)揮抗氧化作用。目前對單寧抗氧化性評價的化學實驗、細胞實驗及動物模型實驗研究很多，但人體實驗還有待研究。目前對單寧的抗氧化作用研究多拘于局部（特定通路、酶及蛋白），可利用組學分析技術(shù)進一步系統(tǒng)研究單寧對機體和肉品的抗氧化代謝物及調(diào)控基因的作用，全面剖析單寧的抗氧化調(diào)控系統(tǒng)。單寧作為抗氧化劑添加到油脂或魚類產(chǎn)品中應(yīng)用較多，在畜禽肉制品深加工方面應(yīng)用較少，可進一步研究，以期得到廣泛應(yīng)用。肉制品加工過程是否會減弱單寧活性尚不明確，單寧活性是否受溫度、滾揉、高壓等加工程序的影響有待深入研究。除抗氧化作用以外，單寧還有抑制有害微生物生長、抑制生物胺產(chǎn)生、改善肉品色澤、提高多不飽和脂肪酸比例和短鏈脂肪酸含量等作用，在肉品加工中具有良好發(fā)展前景和巨大發(fā)展空間。

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