不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌群落結(jié)構(gòu)和多樣性研究

林忠鑫，王志超，竹萬寬，杜阿朋，許宇星*

不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌群落結(jié)構(gòu)和多樣性研究

林忠鑫，王志超，竹萬寬，杜阿朋，許宇星

(1. 嶺南師范學(xué)院，廣東 湛江 524048；2. 國家林業(yè)和草原局桉樹研究開發(fā)中心，廣東 湛江 524022)

為了研究不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌群落結(jié)構(gòu)和多樣性的變化，選取廣西七坡林場(chǎng)不同連栽代次桉樹人工林作為研究對(duì)象，在調(diào)查9項(xiàng)化學(xué)指標(biāo)基礎(chǔ)上，應(yīng)用高通量測(cè)序平臺(tái)、冗余分析對(duì)不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌多樣性進(jìn)行研究。結(jié)果表明：多代連栽經(jīng)營模式對(duì)土壤化學(xué)性質(zhì)及真菌群落產(chǎn)生顯著影響。連栽模式引起土壤養(yǎng)分含量、真菌多樣性及豐富度在第2代桉樹人工林顯著升高后，在第3代和第4代人工林土壤中顯著下降。同時(shí)，多代連栽導(dǎo)致真菌群落結(jié)構(gòu)的顯著變化，第3、4代人工林土壤優(yōu)勢(shì)真菌擔(dān)子菌門相對(duì)豐度顯著下降，而子囊菌門相對(duì)豐度顯著升高。速效鉀和硝態(tài)氮作為土壤關(guān)鍵因子驅(qū)動(dòng)土壤真菌群落結(jié)構(gòu)的演變過程。

桉樹人工林；高通量測(cè)序；土壤真菌；群落結(jié)構(gòu)；多樣性

桉樹()原產(chǎn)地為澳大利亞，我國廣東、廣西、四川、云南、福建等地均有種植。桉樹生長快、周期短，在一定程度上緩解了全球范圍內(nèi)的木材供需矛盾。由于桉樹萌芽更新能力強(qiáng)，成林時(shí)間短，造林成本低，留萌連栽成為了國有林場(chǎng)及林農(nóng)的主要營林措施。在華南地區(qū)，近60%的桉樹林地選擇連栽經(jīng)營模式，部分林場(chǎng)甚至連栽4 ～ 5代桉樹人工林仍未改變林地用途，導(dǎo)致人工林地面臨養(yǎng)分流失、甚至地力衰退的風(fēng)險(xiǎn)，由多代經(jīng)營模式所帶來的生產(chǎn)力及生態(tài)問題已引起社會(huì)及相關(guān)專家的廣泛關(guān)注。

微生物作為土壤養(yǎng)分循環(huán)和土壤質(zhì)量改善的核心驅(qū)動(dòng)力，在生態(tài)系統(tǒng)調(diào)控土壤生物地球化學(xué)過程中起著重要作用。土壤微生物群落結(jié)構(gòu)對(duì)環(huán)境質(zhì)量變化高度敏感，其多樣性及群落結(jié)構(gòu)常被用于評(píng)估生態(tài)系統(tǒng)對(duì)環(huán)境擾動(dòng)的響應(yīng)。在人工林經(jīng)營中，林業(yè)實(shí)踐過程對(duì)人工林生態(tài)系統(tǒng)植被結(jié)構(gòu)及土壤養(yǎng)分可利用性造成顯著影響，而這些擾動(dòng)會(huì)被土壤微生物記錄下來。多代連栽模式被廣泛應(yīng)用于速生人工林經(jīng)營中，然而針對(duì)多代連栽模式對(duì)土壤真菌群落結(jié)構(gòu)變化的研究報(bào)道較少。本文通過高通量測(cè)序分析對(duì)廣西4個(gè)不同連栽代次桉樹人工林土壤化學(xué)性質(zhì)及真菌群落進(jìn)行對(duì)比研究，將傳統(tǒng)土壤評(píng)價(jià)指標(biāo)與微生物群落結(jié)構(gòu)及其多樣性相結(jié)合，以期更深入地探索連栽桉樹人工林土壤質(zhì)量演變過程。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于廣西國有七坡林場(chǎng)(21°85' ～ 22°10' N，107°61' ～ 107°96' E)。屬南亞熱帶季風(fēng)氣候，年平均溫度21.7 ℃，年平均降雨量為1 200 ～ 1 300 mm。試驗(yàn)地選取林場(chǎng)內(nèi)海拔416 ～ 583 m、坡度15 ～ 21°的丘陵地帶。以具有相同起源、直線分布距離小于1 km 的4片5年生尾巨桉()人工林作為研究對(duì)象(包含4個(gè)代次)。人工林代次即1種經(jīng)營措施，5年為1個(gè)輪伐期，皆伐后萌芽更新形成新一代桉樹人工林，依次循環(huán)。所有桉樹人工林植苗造林前，均為20年生馬尾松()人工林。

1.2 樣品采集

2019年7月，在4片桉樹人工林中分別設(shè)置4個(gè)20 m × 20 m 標(biāo)準(zhǔn)樣地。沿各樣地對(duì)角線利用土鉆隨機(jī)采集18個(gè)0 ～ 10 cm表土樣本，去除腐殖質(zhì)與根系并均勻混合形成土壤樣本，每代次桉樹人工林得到4個(gè)重復(fù)土壤樣本。從每個(gè)樣品中取10 g土壤(過篩2 mm)置于10 ml冷存管中，立即浸泡在液氮中，用于后續(xù)微生物分析。剩余土壤風(fēng)干后用于土壤化學(xué)分析。

1.3 土壤化學(xué)性質(zhì)分析

土壤pH值采用pH計(jì)進(jìn)行測(cè)定(1：2.5土水比)；土壤有機(jī)質(zhì)采用重鉻酸鉀-硫酸-比色法測(cè)定。全氮、全磷和全鉀分別采用凱氏定氮法、堿熔-鉬銻抗比色法以及堿熔-火焰光度法測(cè)定；銨態(tài)氮和硝態(tài)氮分別采用2 mol·LKCL浸出-靛酚藍(lán)比色法和紫外分光光度法測(cè)定；有效磷和速效鉀分別采用硫酸-鹽酸雙酸法和火焰光度法測(cè)定。

1.4 土壤真菌DNA提取與測(cè)序

根據(jù) E.Z.N.A.? soil DNA kit (Omega Bio-tek, Norcross, GA, U.S.)說明書進(jìn)行微生物群落總 DNA 抽提，使用1%的瓊脂糖凝膠電泳檢測(cè)DNA的提取質(zhì)量，使用NanoDrop2000測(cè)定DNA 濃度和純度；真菌ITS 序列使用引物ITS1F(5'-CTTGGTCATTTAGAGGAAGTAA-3')-ITS2R(5'-GCTGCGTTCTTCATCGATGC-3')。梯度PCR采用PCR儀(T100 Thermal Cyeler)進(jìn)行，將同一樣本的PCR產(chǎn)物混合后使用2%瓊脂糖凝膠回收PCR產(chǎn)物，利用AxyPrep DNA Gel Extraction Kit(Axygen Biosciences，Union City，CA，USA)進(jìn)行回收產(chǎn)物純化，2%瓊脂糖凝膠電泳檢測(cè)，并使用QuantusFluorometer(Promega, USA)對(duì)回收產(chǎn)物進(jìn)行檢測(cè)，定量。使用DNA快速建庫試劑盒(NEXTFLEX Rapid DNA-Seq Kit)進(jìn)行建庫后利用Illumina公司的Miseq PE300平臺(tái)進(jìn)行測(cè)序。為了減少測(cè)序深度對(duì)后續(xù)群落組成分析的影響，將每個(gè)樣本的序列數(shù)量細(xì)化到最小樣本量。利用Usearch 7.0 (http://www.drive5.com/usearch/)將所有樣本序列按照序列間的距離進(jìn)行聚類，后根據(jù)序列之間的相似性將序列分成不同的操作分類單元(OTU)，通常對(duì)97%相似水平下的OTU進(jìn)行生物信息統(tǒng)計(jì)分析。調(diào)用Mothur軟件(v1.30.2)計(jì)算各個(gè)樣本Chao1、Ace、Shannon、Simpson指數(shù)值。

1.5 統(tǒng)計(jì)方法

土壤化學(xué)性質(zhì)的數(shù)據(jù)利用EXCEL和SPSS 26.0軟件進(jìn)行ANOVA單因素方差分析(LSD)完成。利用R語言進(jìn)行真菌群落結(jié)構(gòu)和土壤化學(xué)性質(zhì)的冗余分析(RDA)。利用SPSS 26.0軟件進(jìn)行真菌群落多樣性和土壤化學(xué)性質(zhì)的相關(guān)性分析。對(duì)土壤真菌群落結(jié)構(gòu)進(jìn)行基于Unweighted_unifrac距離的主坐標(biāo)分析(PCoA)，并通過置換多元方差分析PERMANOVA (Permutational Multivariate Analysis of Variance) 確定群落結(jié)構(gòu)的差異水平。

2 結(jié)果與分析

2.1 土壤化學(xué)性質(zhì)

不同連栽代次桉樹人工林之間土壤化學(xué)性質(zhì)存在顯著差異(<0.05，圖1)。其中，第2代桉樹人工林的pH值最高并達(dá)到顯著水平，至3 ～ 4代后有所下降，說明連栽代次的增加可能改變了林地土壤的酸度。隨著連栽代次的增加，土壤有機(jī)質(zhì)含量顯著下降，表現(xiàn)為第1代桉樹人工林>第2代桉樹人工林>第3代桉樹人工林>第4代桉樹人工林(圖1)。土壤全氮、全磷、全鉀、銨態(tài)氮、硝態(tài)氮、速效鉀含量均表現(xiàn)為第1、2代人工林顯著高于第3、4代人工林土壤。該結(jié)論同王嘉琛等對(duì)桂北不同連栽代次桉樹人工林土壤養(yǎng)分研究的部分結(jié)果一致。

2.2 測(cè)序數(shù)據(jù)結(jié)果

對(duì)不同連栽代次桉樹人工林進(jìn)行測(cè)序，經(jīng)篩選后獲得的各個(gè)樣品的可注釋序列總數(shù)Counts，按照97%的相似度進(jìn)行OTUs劃分，結(jié)果見表1。根據(jù)測(cè)序數(shù)量Counts可知，每個(gè)樣品的測(cè)序數(shù)量均在3萬條左右，說明測(cè)序的質(zhì)量高，測(cè)序可信度高。

圖1 不同連栽代次桉樹人工林土壤化學(xué)性質(zhì)

注：柱形圖中不同小寫字母表示<0.05。

表1 不同連栽代次桉樹人工林土壤OTU測(cè)序結(jié)果

注：First：第1代，Second：第2代，Third：第3代，F(xiàn)ourth：第4代。

2.3 真菌OTU分析

將測(cè)序得出的有效序列按照97%的相似性聚類為操作分類單元(OTU)后，統(tǒng)計(jì)出不同連栽代次桉樹人工林共有654個(gè)OTU，數(shù)量由高到低依次為：第2代桉樹人工林493個(gè)、第3代桉樹人工林451個(gè)、第1代桉樹人工林406個(gè)、第4代桉樹人工林294個(gè)。使用韋恩圖將OTUs進(jìn)行劃分及可視化。不同連栽代次桉樹人工林共有OTU數(shù)目為150個(gè)，特有OTU數(shù)目由高到低依次為：第2代桉樹人工林54個(gè)、第3代桉樹人工林40個(gè)、第1代桉樹人工林32個(gè)、第4代桉樹人工林25個(gè)(圖2)。

圖2 真菌OTU的韋恩圖

2.4 真菌群落PCoA分析

整體系統(tǒng)真菌群落組成在不同連栽代次桉樹人工林之間存在顯著差異(<0.05，圖3)。第1代桉樹人工林、第2代桉樹人工林、第3代桉樹人工林、第4代桉樹人工林之間距離較遠(yuǎn)，差異性較大。根據(jù)不同連栽代次桉樹人工林土壤的OTU，構(gòu)建了一個(gè)主坐標(biāo)排序，說明不同連栽代次桉樹人工林土壤群落的系統(tǒng)發(fā)育差異。主坐標(biāo)分析(PCoA)結(jié)果表明，PC1的貢獻(xiàn)率為58.82%，PC2的貢獻(xiàn)率為16.19%，兩者共解釋了75.01%的方差變化。從不同連栽代次桉樹人工林的真菌群落組成來看，不同連栽代次桉樹人工林組內(nèi)真菌組成較為相似，組間差異較大。

圖3 真菌OTU主坐標(biāo)分析

2.5 真菌群落結(jié)構(gòu)分析

為了研究不同連栽代次桉樹人工林土壤樣品中真菌物種組成的多樣性，進(jìn)行OTU聚類分析，根據(jù)OTUs聚類結(jié)果，對(duì)每個(gè)OTU的代表序列做物種注釋，共統(tǒng)計(jì)得到11門。與其森林土壤相似，擔(dān)子菌門()和子囊菌門()為土壤優(yōu)勢(shì)真菌菌門類，占據(jù)總真菌豐度的88.85% ～ 93.63%。此外，第3代和第4代桉樹人工林的擔(dān)子菌門相對(duì)豐度均顯著高于第1、2代人工林，占據(jù)63.98% ～ 76.08%；第1、2代桉樹人工林的子囊菌門相對(duì)豐度顯著高于第3、4代人工林，其值為36.25% ～ 54.54%。桉樹人工林土壤擔(dān)子菌門相對(duì)豐度的顯著增加，可能同擔(dān)子菌門通常與根系形成共生關(guān)系有關(guān)。相關(guān)研究證實(shí)，外生菌根真菌與營養(yǎng)受限植物的養(yǎng)分吸收密切相關(guān)，其相對(duì)豐度增加被認(rèn)為與它們從腐真菌物種的活菌絲或死菌絲捕獲和轉(zhuǎn)移營養(yǎng)物質(zhì)有關(guān)。因此，本研究推測(cè)第3代和第4代桉樹人工林的養(yǎng)分脅迫可能通過增加樹木對(duì)真菌共生體的依賴來補(bǔ)償。此外，球囊菌門、壺菌門、單毛壺菌門、梳霉門在不同連栽代次中含量極少(圖4，表2)。

2.6 真菌群落多樣性

多代連栽模式顯著影響了桉樹人工林土壤真菌多樣性及豐富度(<0.01，表3)。Ace指數(shù)和Chao1指數(shù)可以衡量土壤真菌群落物種數(shù)量的多少，指數(shù)數(shù)值越大說明真菌物種數(shù)量越高。本研究中，第2代桉樹人工林的Ace指數(shù)和Chao1指數(shù)均顯著高于第1代人工林。然而，隨著連栽代次的增加，第3代和第4代桉樹人工林豐富度指數(shù)顯著下降。Simpson指數(shù)和Shannon指數(shù)反映土壤真菌群落物種多樣性，Simpson指數(shù)越小，Shannon指數(shù)越大，說明樣品的物種多樣性越高，同時(shí)前者側(cè)重于均勻度對(duì)優(yōu)勢(shì)OTU更敏感，而后者側(cè)重于群落的豐富度以及對(duì)稀有的OTU更敏感。與群落豐富度一致，隨著連栽代次的增加，土壤真菌多樣性表現(xiàn)為在第2代顯著升高后，在第3、4代人工林土壤中顯著下降(<0.01，表3)。原因可能在于：由前茬松樹樹種轉(zhuǎn)變?yōu)殍駱淙斯ち郑殡S著大量新鮮的高質(zhì)量有機(jī)物質(zhì)的累積，這為第1、2代桉樹人工林土壤真菌的定殖提供了良好的棲息條件。隨著連栽代次增加，土壤含水量及養(yǎng)分狀況顯著下降，且分解進(jìn)入后期階段的低質(zhì)量凋落物大量累積，這些因素均導(dǎo)致真菌群落多樣性受到顯著負(fù)面影響。本文結(jié)論與ZHU等研究結(jié)果存在差異，該研究表明連栽第2、3、4代人工林土壤間真菌多樣性并未產(chǎn)生顯著變化。這可能歸因于采樣地地理位置，氣候海拔及采樣時(shí)間的差異。

圖4 不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌群落結(jié)構(gòu)

表2 不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌主要菌門

注：同行數(shù)據(jù)后不同小寫字母表示<0.05。

2.7 土壤真菌群落多樣性及結(jié)構(gòu)與土壤化學(xué)性質(zhì)的關(guān)系

對(duì)真菌群落多樣性與土壤化學(xué)性質(zhì)進(jìn)行相關(guān)性分析發(fā)現(xiàn)，真菌群落豐富度指數(shù)Ace和Chao1同土壤pH值、全磷、全鉀、硝態(tài)氮、銨態(tài)氮、有效磷和速效鉀呈顯著正相關(guān)關(guān)系，真菌群落多樣性指數(shù)Shannon同所有化學(xué)性質(zhì)(除pH值)呈顯著正相關(guān)關(guān)系，而Simpson指數(shù)與大多數(shù)化學(xué)性質(zhì)呈負(fù)相關(guān)(表4)。

RDA結(jié)果顯示，土壤真菌群落結(jié)構(gòu)受到土壤速效鉀和硝態(tài)氮的驅(qū)動(dòng)，進(jìn)一步Monte Calo Permutation檢驗(yàn)證實(shí)了其顯著性(圖5)。RDA1解釋了98.15%的變化，RDA2解釋了1.72%的變化，兩者共解釋了99.87%的方差變化。速效鉀與RDA1負(fù)相關(guān)性最強(qiáng)，相關(guān)系數(shù)為?0.96，主要表現(xiàn)在與子囊菌門和毛霉菌門呈現(xiàn)正相關(guān)性，與擔(dān)子菌門呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)性。pH值與RDA2正相關(guān)性最強(qiáng)，相關(guān)系數(shù)為0.82，主要表現(xiàn)在與隱真菌門、被孢霉門和球囊菌門呈現(xiàn)正相關(guān)性，與擔(dān)子菌門、子囊菌門和毛霉菌門呈現(xiàn)負(fù)相關(guān)性。根據(jù)不同連栽代次桉樹人工林的歐幾里得距離，不同連栽代次桉樹人工林的采樣點(diǎn)存在一定的差異性，第3代桉樹人工林和第4代桉樹人工林之間的距離較小，表明其真菌群落較為相似?？傮w而言，不同連栽代次桉樹人工林之間距離存在顯著差異，速效鉀對(duì)土壤真菌群落結(jié)構(gòu)的影響最大。

表3 不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌群落多樣性分析

注：同列數(shù)據(jù)后不同大寫字母表示<0.01。

表4 真菌群落多樣性與土壤性質(zhì)的相關(guān)性

注：**在0.01水平(雙側(cè))上顯著相關(guān)；*在0.05水平(雙側(cè))上顯著相關(guān)。

圖5 土壤真菌群落結(jié)構(gòu)與土壤化學(xué)性質(zhì)的RDA分析

注：擔(dān)子菌門，子囊菌門，毛霉菌門，被孢霉門，隱真菌門，球囊菌門，壺菌門，單毛壺菌門，，梳霉門，pH：pH 值，SOM：有機(jī)質(zhì)，NO-N：硝態(tài)氮，NH-N：銨態(tài)氮，TN：全氮，TP：全磷，TK 全鉀，AP：有效磷，AK：速效鉀。

3 結(jié)論

通過在不同連栽代次桉樹人工林內(nèi)布置16塊標(biāo)準(zhǔn)地，結(jié)合9項(xiàng)化學(xué)指標(biāo)，應(yīng)用高通量測(cè)序平臺(tái)、冗余分析和相關(guān)性分析，對(duì)不同連栽代次桉樹人工林土壤真菌多樣性進(jìn)行研究，得出主要結(jié)論如下：

(1)不同連栽代次桉樹人工林之間土壤化學(xué)性質(zhì)存在顯著差異。其中第2代桉樹人工林的大多數(shù)化學(xué)指標(biāo)的含量均顯著高于其他連栽代次桉樹人工林。而在不同連栽代次桉樹人工林土壤中pH值、全磷、全鉀、銨態(tài)氮、硝態(tài)氮含量均表現(xiàn)出第2代桉樹人工林顯著高于其他連栽代次桉樹人工林，且到第3代桉樹人工林、第4代桉樹人工林后顯著降低。有機(jī)質(zhì)含量隨著連栽代次的增加而逐代減少。這些結(jié)果說明，隨著連栽代次的增加會(huì)導(dǎo)致大多數(shù)化學(xué)指標(biāo)出現(xiàn)降低的趨勢(shì)。

(2)測(cè)序結(jié)果表明真菌OTU在不同連栽代次桉樹人工林之間存在差異。PCoA結(jié)果顯示整體系統(tǒng)真菌群落組成在不同連栽代次桉樹人工林之間存在顯著差異，不同連栽代次桉樹人工林組內(nèi)真菌組成較為相似，組間差異較大。高通量測(cè)序結(jié)果表明：擔(dān)子菌門和子囊菌門為桉樹人工林的優(yōu)勢(shì)真菌菌門類，隨著連栽代次的增加，擔(dān)子菌門的相對(duì)豐度是先減少后增加再減少，而子囊菌門的相對(duì)豐度是先增加后減少再增加。

(3)土壤真菌群落豐富度指數(shù)(Ace、Chao1)和多樣性指數(shù)(Simpson、Shannon)在不同連栽代次之間存在極顯著差異。土壤真菌群落豐富度和多樣性表現(xiàn)為在第2代顯著升高，后隨著連栽代次的增加顯著下降，且真菌各項(xiàng)多樣性指數(shù)與土壤化學(xué)性質(zhì)之間存在密切相關(guān)性。冗余分析結(jié)果表明速效鉀和硝態(tài)氮是驅(qū)動(dòng)土壤真菌群落結(jié)構(gòu)變化的關(guān)鍵環(huán)境因子。

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Structure and Diversity of Soil Fungal Communities Under Successive Rotations of

LIN Zhongxin, WANG Zhichao, ZHU Wankuan, DU Apeng, XU Yuxing

(1.2.)

This study examined changes of soil fungal community structure and diversity inplantations over successive rotations in Qipo Forest Farm, Guangxi. The soil fungal communities and their diversity were analysed using a high-throughput sequencing platform and redundancy analysis to evaluate nine chemical indicators. The results showed that multiple successive rotations had significant effects on soil chemical properties and fungal communities. Successive rotations caused a significant increase in nutrient content, fungal diversity and richness in the soil of second rotationplantations, followed by a significant decrease in these soil parameters in the third and fourth rotations. At the same time, multiple successive rotations led to significant changes in fungal community structures, with the relative abundance of the dominant fungal phylumdecreasing significantly and the relative abundance of phylumincreasing significantly in the soils by the third and fourth rotation of. The development and changes in soil fungal community structure appeared to be driven by the key soil factors of available potassium and nitrate nitrogen.

plantation; high-throughput sequencing; soil fungi; community structure; diversity

10.13987/j.cnki.askj.2021.04.001

S718.5

A

廣東省自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目(2020A1515011404)；雷州半島多功能人工林構(gòu)建技術(shù)及綜合效益評(píng)價(jià)(2018KJCX014)；廣東林業(yè)生態(tài)監(jiān)測(cè)網(wǎng)絡(luò)平臺(tái)建設(shè)項(xiàng)目及廣東省湛江桉樹森林生態(tài)系統(tǒng)國家定位觀測(cè)研究站運(yùn)營項(xiàng)目

林忠鑫(2000— )，男，在讀本科，E-mail:1205003260@qq.com

許宇星(1987— )，男，助理研究員，主要從事桉樹可持續(xù)經(jīng)營研究，E-mail:cercxuyx@caf.ac.cn