高珊珊，李金良，楊佳妮，周通，劉瑞，王曉萍，于黎

哺乳動物滑翔和飛行性狀適應(yīng)性演化研究進(jìn)展

高珊珊，李金良，楊佳妮，周通，劉瑞，王曉萍，于黎

云南大學(xué)省部共建云南生物資源保護(hù)與利用國家重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室，生命科學(xué)學(xué)院，昆明 650091

運(yùn)動形式的適應(yīng)性演化與生物的捕食、防御、繁殖和通訊等生存行為緊密相關(guān)。哺乳動物演化出的多種多樣的運(yùn)動方式對占領(lǐng)新棲息地和獲取新生存資源有著舉足輕重的作用，其中滑翔和飛行能力是哺乳動物為適應(yīng)環(huán)境而演化出的特殊運(yùn)動形式，該類群動物已成為適應(yīng)性演化研究的熱點(diǎn)模型之一。為了適應(yīng)生存，滑翔和飛行哺乳動物在形態(tài)、生理和行為方面都發(fā)生了一系列的適應(yīng)性改變。近年來，隨著基因組和轉(zhuǎn)錄組等高通量測序技術(shù)的日益發(fā)展，適應(yīng)性演化研究進(jìn)入了組學(xué)時(shí)代，能夠更系統(tǒng)更全面地揭示適應(yīng)性演化背后的分子基礎(chǔ)。本文對哺乳動物滑翔和飛行能力的起源、適應(yīng)性形態(tài)特征，包括翼膜和肢體演化，以及能量代謝等生理特征及其分子機(jī)制方面的研究進(jìn)展進(jìn)行了綜述，以期為今后開展哺乳動物運(yùn)動方式適應(yīng)性演化的分子機(jī)制研究提供理論基礎(chǔ)，同時(shí)對該類群研究所面臨的挑戰(zhàn)和未來的研究方向進(jìn)行了展望。

哺乳動物；飛行；滑翔；適應(yīng)性演化；分子機(jī)制

適應(yīng)性演化(adaptive evolution)是指自然界中的生物為了在不同環(huán)境條件下生存繁衍，在演化過程中，經(jīng)歷長期的自然選擇，結(jié)構(gòu)和功能發(fā)生了變化以適應(yīng)各種各樣的生存環(huán)境，從而占據(jù)更多的生態(tài)位[1]。適應(yīng)性演化在自然界中廣泛存在，其中哺乳動物多種多樣的運(yùn)動形式的適應(yīng)性演化備受關(guān)注。運(yùn)動形式的適應(yīng)性演化與生物的捕食、防御、繁殖和通訊等生存行為緊密相關(guān)[2]。在以陸生行走為主要運(yùn)動形式的哺乳動物中，滑翔或飛行能力的獲得無疑是哺乳動物占領(lǐng)新棲息地和獲取新的生存資源而適應(yīng)環(huán)境的關(guān)鍵。飛行和滑翔的運(yùn)動方式增加了動物捕食獵物的機(jī)會和更有效的防御和躲避天敵，對動物的自身生存和繁衍有著十分重要的意義。

在現(xiàn)生哺乳動物中，滑翔運(yùn)動方式總共經(jīng)歷了6次獨(dú)立演化，包括嚙齒目(Rodentia)的鱗尾松鼠科(Anomaluridae)和鼯鼠科(Pteromyidae)、皮翼目(Dermoptera)的鼯猴科(Cynocephalidae)以及有袋目(Marsupialia)的環(huán)尾袋貂科(Pseudocheiridae)、袋鼯科(Petauridae)和樹袋貂科(Acrobatidae)[3]。翼手目(Chiroptera)是哺乳動物中唯一具有飛行能力的類群(圖1)。

為了適應(yīng)生存，滑翔和飛行哺乳動物在形態(tài)、生理和行為方面都發(fā)生了一系列的適應(yīng)性改變。例如，它們都具有翼膜(patagium)和支撐翼膜展開的附肢軟骨(appendage cartilage)，有益于滑翔或飛行時(shí)翼膜更大限度的展開[7,8]；具有更長的前肢和后肢，有利于其翼膜表面積的擴(kuò)大，更好的行使滑翔或飛行運(yùn)動；具有扁平的尾巴，以控制滑翔或飛行時(shí)的方向和平衡[5]；具有高效的能量供應(yīng)系統(tǒng)，提供滑翔或飛行時(shí)快速的能量代謝消耗[9]。此外，唯一具有飛行能力的蝙蝠中的小蝙蝠亞目(Microchiroptera)蝙蝠和大蝙蝠亞目(Machiroptera)的果蝠屬(如美洲果蝠屬)蝙蝠為了適應(yīng)夜間生活而進(jìn)化出復(fù)雜的回聲定位系統(tǒng)，使其在夜間或者昏暗環(huán)境下能夠精確定位獵物位置和調(diào)整飛行方向[10]。

圖1 滑翔和飛行哺乳類動物及其近緣物種的系統(tǒng)發(fā)育樹

在系統(tǒng)發(fā)育樹中，鱗尾松鼠科和鼯鼠科所在的枝系為藍(lán)色枝，鼯猴科所在的枝系為紫色枝，環(huán)尾袋貂科、樹袋貂科和袋鼯科所在的枝系為綠色枝，翼手目所在的枝為紅色枝。圖根據(jù)文獻(xiàn)[4～6]修改繪制。

最初對滑翔和飛行哺乳動物的研究，主要是對形態(tài)學(xué)、空氣動力學(xué)和解剖學(xué)等方面的描述[11～15]。隨著分子生物學(xué)的快速發(fā)展，對哺乳動物運(yùn)動形式，尤其是蝙蝠的飛行能力的適應(yīng)性演化分子機(jī)制的研究不斷涌現(xiàn)，成為進(jìn)化生物學(xué)的研究熱點(diǎn)。近年來，隨著基因組和轉(zhuǎn)錄組等高通量測序技術(shù)的日益發(fā)展，適應(yīng)性演化研究進(jìn)入了組學(xué)時(shí)代，能夠更系統(tǒng)更全面地揭示適應(yīng)性演化背后的分子基礎(chǔ)[16,17]。本文對哺乳動物滑翔和飛行能力的起源、適應(yīng)性形態(tài)特征，包括翼膜和肢體演化，以及能量代謝等生理特征及其分子機(jī)制方面的研究進(jìn)展進(jìn)行綜述，以期為今后開展哺乳動物運(yùn)動方式適應(yīng)性演化的分子機(jī)制研究提供理論基礎(chǔ)。目前，關(guān)于蝙蝠在飛行過程中回聲定位能力的適應(yīng)性進(jìn)化研究已經(jīng)有大量綜述報(bào)道[17～23]，本文將不再贅述。

2.精心設(shè)計(jì)微課，提供有趣的學(xué)習(xí)資料。教師根據(jù)內(nèi)容重難點(diǎn)制作微課，用精彩的微課激發(fā)學(xué)習(xí)興趣，促使學(xué)生主動獲取知識。

1 哺乳動物滑翔和飛行能力的起源及假說

哺乳動物滑翔和飛行運(yùn)動形式具有趨同和趨異的形態(tài)適應(yīng)性特征，如兩者都演化出獨(dú)特的體側(cè)翼膜和尾翼膜(蝙蝠為股間膜)，在滑翔或飛行中行使控制方向和保持平衡的功能，并利用空氣動力進(jìn)行長距離移動[37]；同時(shí)，兩者的翼膜和前肢骨骼結(jié)構(gòu)表現(xiàn)出差異，例如蝙蝠寬闊的指翼膜和強(qiáng)勁的前肢都為遠(yuǎn)距離飛行提供了所需的持續(xù)動力，這與滑翔哺乳動物利用張開翼膜滑翔有著顯著不同。

作為現(xiàn)存哺乳動物中唯一具有飛行能力的物種，翼手目蝙蝠的化石證據(jù)可以追溯到距今約5000萬年和5250萬年之前的古新世早期至白堊紀(jì)晚期的食指伊神蝠()和爪蝠()，它們均在美國懷俄明州綠河組發(fā)現(xiàn)[27,28]。食指伊神蝠具備現(xiàn)生蝙蝠所有的特征，如前肢的拇指短小而有力量，后肢的力量則較弱且相對短小[27,29]。而爪蝠的體型比食指伊神蝠大，擁有強(qiáng)健的鎖骨、椎骨和肩胛骨，與食指伊神蝠相似，但是具有更原始的前肢形態(tài)結(jié)構(gòu)：每個(gè)翼指都有三節(jié)指骨，在所有的翼指上都有發(fā)育良好的爪子以及翅膀形態(tài)[28,30,31]。目前，關(guān)于蝙蝠飛行起源的假說有兩種[28,32,33]：一是“樹棲起源”假說(“trees-down” hypothesis)，即飛行是通過樹棲和滑翔階段獲得的；二是“奔跑起源”(“ground-up” hypothesis)假說，即飛行從地面運(yùn)動起飛。但大多數(shù)研究者認(rèn)為，“樹棲起源”假說更有可能[34]，因?yàn)榧僭O(shè)蝙蝠飛行祖先起源于“地面”，那么需要蝙蝠能夠達(dá)到足夠高的地面運(yùn)動速度，使它能夠從地面起飛。盡管缺乏化石證據(jù)，但蝙蝠的形態(tài)特征使得人們很難想象樹棲和滑翔起源之外的任何其他起源，因?yàn)轵鸬暮笾约八鞋F(xiàn)存的滑翔哺乳動物的后肢都被翼膜覆蓋，所以滑翔和飛行哺乳動物的祖先不可能獨(dú)立使用前肢和后肢來同時(shí)高速奔跑和撲動。

以上研究均支持滑翔和飛行哺乳動物的祖先可能為樹棲物種，該結(jié)論也得到了化石證據(jù)和形態(tài)數(shù)據(jù)的支持[24,25,28]，飛行源自于從樹上降落，同時(shí)也暗示滑翔可能是樹棲和飛行之間重要的過渡運(yùn)動形式[35,36]。

2 哺乳動物滑翔和飛行的形態(tài)適應(yīng)性特征及分子機(jī)制

對哺乳動物滑翔能力起源的研究，主要來自于北京自然博物館孟慶金研究團(tuán)隊(duì)。2017年孟慶金等[24,25]分別在中國遼寧省建昌縣和河北省青龍縣距今約1.6億年前的晚侏羅紀(jì)地層中，發(fā)現(xiàn)了迄今為止最原始的具有翼膜的滑翔哺乳動物化石，分別被命名為似叉骨祖翼獸()和雙缽翔齒獸()，它們均位于哺乳動物的祖先支系，是現(xiàn)代哺乳動物有袋目和胎盤類以及其他中生代哺乳動物的祖先類群。研究發(fā)現(xiàn)它們的身體結(jié)構(gòu)與現(xiàn)存的滑翔哺乳動物相似，其鎖骨與間鎖骨的構(gòu)造與鳥的叉骨形狀近似趨同。該研究成果揭示了早在1.6億年前哺乳動物就演化出滑翔功能，明顯早于2006年Meng等[26]在中國東北發(fā)現(xiàn)的7000萬年前的中生代滑翔哺乳動物化石，揭開了早期哺乳動物由樹棲向空中滑翔演化的面紗。

2.1 翼膜的適應(yīng)性特征

工業(yè)生產(chǎn)服務(wù)機(jī)器人是一種半自主式或全自主式工作的可以自由編程的移動設(shè)備.它從事的服務(wù)是使參與工業(yè)生產(chǎn)的設(shè)備能夠更好地工作.主要從事倉庫環(huán)境的動態(tài)監(jiān)測與預(yù)警，工廠設(shè)備的遠(yuǎn)程監(jiān)視、維護(hù)檢查和故障診斷.作為家庭智能設(shè)備的網(wǎng)絡(luò)控制終端，進(jìn)行日常事務(wù)的助理、安防工作[3].

滑翔哺乳動物的翼膜包括4個(gè)部分，即脖頸和前肢之間的前翼膜(propatagium, prp)、前肢指間或后肢腳趾間的指翼膜(digipatagium, dp)、前肢和后肢之間的體側(cè)膜(plagiopatagium, plp)以及后肢與尾巴之間的尾翼膜(uropatagium, up)[7]。在現(xiàn)存的滑翔類哺乳動物中，鱗尾松鼠科和鼯鼠科類群的翼膜僅包含翼膜系統(tǒng)中的前翼膜、體側(cè)膜和尾翼膜三部分，而不存在指翼膜[5](圖2：A，B)。其中，它們的體側(cè)膜都是從前肢(手腕或肘部之間)和腳踝之間延伸出來，鱗尾松鼠()體側(cè)膜是由肘部的鉤狀軟骨支撐，鼯鼠科類群體側(cè)膜則是由手腕的針狀軟骨支撐[5]。除此之外，鼯鼠科類群的前翼膜處，還附著有獨(dú)特的肌肉復(fù)合體結(jié)構(gòu)枕-拇肌(occipito-pollicalis, OP)，其沿著前翼膜延伸，由外側(cè)翼膜的喙-皮神經(jīng)(coraco-cutaneus, CC)、肱骨干肌(humeropatagialis, HP)和斜肌(plagiopatagialis, PP)以及內(nèi)側(cè)翼膜內(nèi)的尾肌 (uropatagialis, UP)組成，滑翔時(shí)該肌肉群能伸張前翼膜保證滑翔平穩(wěn)，其中枕–拇肌是細(xì)而微有彈性的帶狀肌肉，有助于滑翔時(shí)展開前翼膜[38](圖2B)。鼯猴()的翼膜則是從耳后的頸部兩側(cè)開始，由皮膚延伸形成，翼膜從前、后肢一直延伸到指(趾)端和尾部，包含了前翼膜、指翼膜、體側(cè)膜和尾翼膜4部分[39]，是唯一擁有完整翼膜結(jié)構(gòu)的滑翔哺乳動物[5](圖2C)。其中，鼯猴前掌光滑，可以減小滑翔的空氣摩擦力，而指與指之間附著特有的指翼膜，可以更好的完成滑翔過程[40]。有袋目的環(huán)尾袋貂科、樹袋貂科和袋鼯科物種包含體側(cè)膜和尾翼膜兩部分，不包含前翼膜和指翼膜，其體側(cè)膜在前后肢之間，從第五趾的第二和第三關(guān)節(jié)延伸到腳踝，腳伸直時(shí)體側(cè)翼膜張開，濃密的尾巴上還附有尾翼膜，增加了滑翔和降落時(shí)的穩(wěn)定性[5](圖2D)；袋鼯科的蜜袋鼯()在其翼膜最外側(cè)區(qū)域還具有發(fā)育良好的脛腕肌(tibiocarpalis muscle)，有助于控制滑翔的方向和平穩(wěn)性[37]。

翼膜是滑翔和飛行哺乳動物區(qū)別于其他哺乳動物運(yùn)動形式最顯著的身體特征，是滑翔和飛行哺乳動物借助空氣阻力完成滑翔和飛行運(yùn)動過程最重要的身體結(jié)構(gòu)。翼膜連接在身體兩側(cè)前后肢間且具有被毛，哺乳動物可以通過這一特殊形態(tài)結(jié)構(gòu)從一個(gè)地方滑翔或飛行到另一個(gè)地方，也可以通過翼膜扭轉(zhuǎn)身體躲避障礙物，安全降落于樹木而不需要著陸[36]。

圖2 滑翔和飛行哺乳類動物代表物種的翼膜結(jié)構(gòu)

A：嚙齒目鱗尾松鼠；B：嚙齒目鼯鼠；C：皮翼目鼯猴；D：有袋類(袋鼯科、環(huán)尾袋貂科和樹袋貂科)；E：蝙蝠。prp：前翼膜(propatagium)；dp：指翼膜(digipatagium)；plp：體側(cè)膜(plagiopatagium)；up：尾翼膜(蝙蝠為股間膜)(uropatagium)；OP：枕-拇肌(occipito-pollicalis)。圖根據(jù)文獻(xiàn)[5,10]修改繪制，翼膜結(jié)構(gòu)根據(jù)文獻(xiàn)[44,45]標(biāo)注。

與滑翔哺乳動物相比，具有飛行能力蝙蝠的翼膜包含脖頸與前肢之間形成前翼膜，從前肢第DII指(蝙蝠前肢第二肢)至第DV指(蝙蝠前肢第五肢)之間延伸，指間組織在胚胎發(fā)育階段并沒有凋亡和消融，而是發(fā)育成富有彈性的指翼膜[41]，第V指連接至后肢形成體側(cè)膜，后肢與尾部之前形成股間膜。因此，除了DI指(蝙蝠前肢第一指)和后肢趾外，在前肢指之間具有指翼膜，前后肢與體側(cè)、后肢與尾之間分別具有前翼膜、體側(cè)膜和尾翼膜 (圖2E)，蝙蝠前肢的DII-V指相較于后肢的II-V趾明顯延長，延長的前肢指骨有助于前肢指翼膜的延伸和擴(kuò)張[42]。此外，蝙蝠前翼膜還具有與鼯鼠科類群相似的肌肉復(fù)合體結(jié)構(gòu)枕–拇肌，該肌肉組織除了在飛行時(shí)有助于展開前翼膜的作用，同時(shí)是蝙蝠動力飛行中能量代謝所必需的場所，促使蝙蝠實(shí)現(xiàn)持續(xù)的動力飛行[36,43](圖2E)。

35例觀察組:年齡[上限67歲、下限42歲、平均值(53.50±2.93)歲],男女之比為18:17,病程(3.43±0.71)年。

2.2 骨骼結(jié)構(gòu)適應(yīng)性特征

專業(yè)綜合實(shí)訓(xùn)實(shí)驗(yàn)室是高校實(shí)驗(yàn)室的一個(gè)重要組成部分，通過專業(yè)綜合實(shí)訓(xùn)環(huán)節(jié)，將學(xué)生的創(chuàng)新能力的培養(yǎng)具體規(guī)范地納入實(shí)訓(xùn)教學(xué)計(jì)劃之中。建立各種系統(tǒng)的、操作性強(qiáng)、特色鮮明的大學(xué)生創(chuàng)新能力培養(yǎng)的實(shí)訓(xùn)體系，可以把創(chuàng)新能力培養(yǎng)貫穿于實(shí)訓(xùn)教學(xué)全過程。在實(shí)訓(xùn)過程中，培養(yǎng)學(xué)生的設(shè)計(jì)能力、創(chuàng)新能力、動手能力和跨專業(yè)的綜合應(yīng)用能力。系統(tǒng)從設(shè)計(jì)到實(shí)現(xiàn)需要多學(xué)科的結(jié)合及團(tuán)隊(duì)各成員的分工協(xié)作、共同努力,培養(yǎng)了學(xué)生的團(tuán)隊(duì)協(xié)作精神。另外構(gòu)筑開放式實(shí)訓(xùn)教學(xué)新體系，還可以為大學(xué)生各類科技競賽及創(chuàng)新創(chuàng)業(yè)訓(xùn)練，營造良好的科研環(huán)境、創(chuàng)新環(huán)境和創(chuàng)新氛圍。

與僅分布在非洲中西部森林地區(qū)的鱗尾松鼠科相比，鼯鼠科類群分布廣泛，數(shù)量眾多，故對其針狀軟骨的形態(tài)學(xué)、解剖學(xué)特征開展了大量的研究，并根據(jù)針狀軟骨的所處位置以及與腕關(guān)節(jié)骨骼的連接方式對其同源性提出了多種假說[29～34,48]。1966年Gupta[47]根據(jù) SC與尺骨部籽骨的空間位置和其肌肉、韌帶的連接方式等結(jié)果提出SC與尺骨部籽骨同源的假說。1998年，Stafford等[49]認(rèn)為，SC不可能與尺骨部籽骨同源，因?yàn)樗且环N不同于腕部籽骨的骨骼，似乎是與松鼠手掌中的小魚際軟骨同源，因?yàn)槎吲c豌豆骨和第五掌骨有著同樣的連接方式。2000年，Oshida等[50]則根據(jù)尺側(cè)腕屈肌(flexor carpi ulnaris)在前肢中的存在方式提出鼯鼠的SC與豌豆骨同源。2001年，Thorington等[51]認(rèn)為鼯鼠隨著年紀(jì)的增大其SC逐漸骨化來支持SC與豌豆骨的同源性這一假設(shè)并不成立，推測在胚胎發(fā)育過程中SC可能是尺骨邊界軟骨發(fā)育而來，SC與尺骨骨骺具有同源性。直到2017年，Kawashima等[52]總結(jié)前人的研究結(jié)果，基于更多不同種類鼯鼠的形態(tài)學(xué)和解剖學(xué)方法進(jìn)行研究，提出SC同源性的兩大主要假說：(1)與腕部的豌豆骨同源；(2)與尺骨骨骺或者與其他腕部骨骼同源。但是，到目前為止，還沒有其他的證據(jù)進(jìn)一步解決SC的同源性。

2006年，Weatherbee等[60]通過原位雜交技術(shù)(hybridization, ISH)探究已知在哺乳動物小鼠肢體發(fā)育方面有重要作用的成纖維細(xì)胞生長因子8(fibroblast growth factor 8,)基因和(DAN family BMP antagonist,)基因在蝙蝠翼膜發(fā)育中是否有作用。研究發(fā)現(xiàn)蝙蝠指翼膜組織的維持依賴于高水平的Fgf信號以及低水平的Bmp信號，從而抑制了指翼膜的細(xì)胞凋亡，有助于翼膜的發(fā)育形成；同年，Sears等[43]利用免疫熒光(immunofluorescence)和實(shí)時(shí)熒光半定量PCR (semiquantitative RT-PCR)方法研究短尾葉鼻蝠()不同胚胎發(fā)育階段(carnegie stages：CS18、CS19、CS20、CS21和CS22)，結(jié)果發(fā)現(xiàn)骨形態(tài)發(fā)生蛋白2(bone morphogenetic protein 2,)基因可以刺激蝙蝠胚胎前肢中軟骨的增殖和分化，并增加前肢指長度。此外，相對于小鼠或蝙蝠后肢指，蝙蝠前肢指中基因的表達(dá)顯著增加，Bmp信號顯著上調(diào)。Bmp信號上調(diào)是蝙蝠前肢指發(fā)育伸長的主要因素之一，也可能是蝙蝠前肢指伸長的關(guān)鍵分子機(jī)制。

滑翔和飛行哺乳動物除了具有翼膜結(jié)構(gòu)外，前肢骨骼結(jié)構(gòu)為了適應(yīng)滑翔或飛行也發(fā)生了改變?；璨溉閯游锒鄶?shù)都具有從前肢腕部或肘部延伸的附肢軟骨，以增大翼膜面積和加固支撐翼膜而增強(qiáng)物種滑翔的穩(wěn)定性和高效性[38]。比如：嚙齒目鱗尾松鼠的肘部鷹嘴突(olecranon)處的鉤狀軟骨(unciform cartilage, UC)用來支撐翼膜的前緣，有效地增加了翼膜的面積[5]。而鼯鼠科相較于其近緣物種，腕部具有獨(dú)特的針狀軟骨(styliform cartilage, SC)支撐翼膜，針狀軟骨帶動前翼膜張開實(shí)現(xiàn)滑翔[5,46]。除此之外，鼯鼠科與鱗尾松鼠科物種的不同之處在于鼯鼠科物種的尺骨退化顯著，其遠(yuǎn)端貼附于橈骨且不能活動，有與橈骨融合的趨勢。鼯鼠()的腕關(guān)節(jié)豌豆骨不僅與第五掌骨連接，且與SC連接，SC在運(yùn)動過程中便以豌豆骨為軸心進(jìn)行旋轉(zhuǎn)運(yùn)動[47]，而鱗尾松鼠科物種肘部延伸的鉤狀軟骨不具備旋轉(zhuǎn)功能[40]。

與以陸生行走為主要運(yùn)動形式的哺乳動物相比，除了翼膜及骨骼形態(tài)特征的變化，滑翔和飛行的哺乳動物還需要高效率的能量供應(yīng)系統(tǒng)，以滿足滑翔和飛行運(yùn)動方式帶來的能量劇烈變化。Byrnes等[73]采用三維加速度(three-dimensional acceleration)數(shù)據(jù)系統(tǒng)記錄了皮翼目鼯猴的爬升和滑翔的連續(xù)數(shù)據(jù)，結(jié)果顯示，在運(yùn)動相同的水平距離中，攀爬滑翔所需的能量約是陸棲奔跑所需能量的1.5 倍，這是由于垂直攀爬的代謝成本約是陸棲的10倍。Flaherty等[74]通過開放式呼吸測量法(open-flow respirometry)和變速跑步機(jī)(variable-speed treadmill )計(jì)算鼯鼠運(yùn)動成本、運(yùn)動時(shí)耗氧量和運(yùn)動后耗氧量，結(jié)果顯示在滑翔運(yùn)動全過程中的耗氧量比基礎(chǔ)代謝高1.25～2.65倍，并隨著速度呈指數(shù)增長，滑翔比自身代謝更耗能。而持續(xù)拍打飛行的蝙蝠比滑翔的物種有更高需求的能量代謝[75]。蝙蝠是唯一能夠保持動力飛行的哺乳動物，飛行是最耗能的運(yùn)動形式之一，因此能量供應(yīng)在蝙蝠飛行演化過程中占重要地位。已有研究顯示，蝙蝠飛行所需的能量代謝是其身體大小相仿的陸地哺乳動物運(yùn)動中的最大代謝率的3～5倍，是其自身基礎(chǔ)代謝的15倍[76,77]。以上研究結(jié)果表明，滑翔和飛行是一項(xiàng)耗能的運(yùn)動，需要高效的能量供應(yīng)系統(tǒng)來維持生命活動所需的能量代謝，以適應(yīng)滑翔和飛行過程中的能量需求。

與滑翔類哺乳動物相比，蝙蝠是唯一具有飛行能力的哺乳動物，對飛行的關(guān)鍵適應(yīng)是一對顯著延長的前肢指以及極其寬闊的翼膜。蝙蝠的指翼膜主要由細(xì)長的DI-DV和附著其上的肌肉組成，它們的前肢指極度延伸以支撐指翼膜，形成翼膜的主體支架結(jié)構(gòu)[44]。通常蝙蝠的DIII (前肢的第三指)是其頭部至身體長度的1.54倍，相當(dāng)于人類手指延長至原長的9倍，但并不是每個(gè)指都是延伸拉長。蝙蝠前肢的DII-V指相較于后肢的II-V趾是明顯延長的，DI保持著與后肢趾相似的短小形態(tài)，用來抓取或者在地面上移動[56]。

與滑翔動物相比，蝙蝠的前肢具備4根極度延長的指用來支撐寬大的指翼膜，這是滑翔哺乳動物所沒有的，寬大的指翼膜結(jié)構(gòu)在飛行過程中配合著翼膜上20多個(gè)關(guān)節(jié)可靈活的行使振“膜”拍打行為，指翼膜的變形極大，包含了骨骼控制的主動大變形和指翼膜控制的被動變形，從而獲得主動飛行的動力[57～59]。這些不同于滑翔哺乳動物獨(dú)特的身體結(jié)構(gòu)，使蝙蝠成為唯一能夠飛行的哺乳動物，更有利于占據(jù)天空生態(tài)位獲取生存資源。

2.3 翼膜和前肢骨骼適應(yīng)性演化的分子機(jī)制

生物運(yùn)動形式的適應(yīng)性演化是自然選擇、基因和基因相互作用的綜合性結(jié)果[1]。通過解析關(guān)鍵發(fā)育基因是如何調(diào)控滑翔和飛行哺乳動物的翼膜產(chǎn)生和前肢骨骼獨(dú)特發(fā)育的分子機(jī)制，是深入理解和認(rèn)識哺乳動物滑翔和飛行能力適應(yīng)性演化的重要途徑和主要方法[7,43,44]。目前，相關(guān)研究主要集于具有飛行能力的翼手目蝙蝠的研究。

鼯猴科不具備前肢外側(cè)延伸的附肢骨骼結(jié)構(gòu)，但是具有能夠支撐指翼膜的指骨結(jié)構(gòu)。鼯猴的中間指骨和近端指骨間很難連成一條直線，一直處于彎曲狀態(tài)以適應(yīng)攀爬和抓握[53]。2020年，Geng等[54]通過對包括鼯鼠科和鼯猴科在內(nèi)的靈長類總目共4個(gè)目122個(gè)不同運(yùn)動形式物種，包括陸棲、樹棲、滑翔哺乳動物類群，根據(jù)前掌第三指骨的3個(gè)指標(biāo)數(shù)據(jù)，包括掌骨(MC3)、近端指骨(MPP3)和中端指骨(MIP3)的比例進(jìn)行比較分析，發(fā)現(xiàn)滑翔類哺乳動物中端指骨(MIP3)比例與近緣物種相比都顯著拉長，具有較長的指骨特征，且指骨比例將滑翔類哺乳動物，即嚙齒目的鼯鼠和皮翼目的鼯猴聚在一起，它們并沒有和各自的近緣物種聚在一起，說明不同的哺乳動物為了適應(yīng)滑翔運(yùn)動方式，在指骨的形態(tài)特征上發(fā)生了趨同進(jìn)化[54,55]。

2008年，Hockman等[61]通過對納塔爾長翼蝠 ()和短尾葉鼻蝠不同胚胎發(fā)育階段(CS15、CS16、CS17)的前后肢進(jìn)行原位雜交，并與對應(yīng)的小鼠胚胎發(fā)育階段(E12.0、E13.0和E13.5)進(jìn)行比較分析，發(fā)現(xiàn)文獻(xiàn)[62,63]報(bào)道的在蝙蝠前肢中常見表達(dá)的Hedgehog信號通路(sonic hedgeho,)基因和人蛋白質(zhì)修補(bǔ)同系物1 (Patched 1,)基因激活了Shh-Fgf8反饋環(huán)路，而Shh-Fgf8反饋環(huán)路提供了細(xì)胞生存和增殖的信號，促進(jìn)細(xì)胞增殖和存活，進(jìn)而可能促進(jìn)了翼膜的生長和前肢的發(fā)育[61,64]。2012年，Tokita等[17]通過基因克隆和基因表達(dá)分析等方法，發(fā)現(xiàn)在Fgf信號通路中，成纖維生長因子10 ( fibroblast growth factor 10,)基因在亞洲長翼蝠()的指翼膜的結(jié)締組織中是唯一被激活并持續(xù)表達(dá)的基因，推測基因可能是參與指翼膜肌肉發(fā)育的關(guān)鍵因子。此外，Cretekos等[65]將硫氧還原蛋白過氧化物酶1 (paired related homeobox 1,)基因替換為蝙蝠的同源增強(qiáng)子序列，會導(dǎo)致小鼠前肢延長，在蝙蝠中調(diào)控肢體發(fā)育的基因的轉(zhuǎn)錄增強(qiáng)子會導(dǎo)致前肢骨骼轉(zhuǎn)錄水平升高，說明基因的增強(qiáng)子參與蝙蝠前肢的延長[65]。

2010年，Wang等[44]首次利用高通量測序技術(shù)標(biāo)簽測序法(Tag-seq)，通過比較蝙蝠胚胎期前肢伸長指和短指(趾)的表達(dá)序列標(biāo)簽(DGE-tag)，篩選出前后肢之間顯著性差異表達(dá)基因，并對其中14個(gè)與前肢指發(fā)育相關(guān)的基因，包括基因(和)、通路基因(、和)、同源盒基因(和)以及與指畸形或細(xì)胞增殖有關(guān)的基因(和)，進(jìn)行實(shí)時(shí)熒光定量PCR表達(dá)模式的驗(yàn)證，發(fā)現(xiàn)這些基因的表達(dá)模式與DGE標(biāo)記結(jié)果一致。因此，該研究從高通量數(shù)據(jù)中鑒定出可能與指的形成及發(fā)育相關(guān)的關(guān)鍵基因集，也開啟了使用高通量測序技術(shù)進(jìn)行蝙蝠骨骼發(fā)育適應(yīng)性演化分子機(jī)制的新時(shí)代[66]。

式中 A為道路雙向每日實(shí)際交通量 （輛/d）；D為方向系數(shù)，無實(shí)測數(shù)據(jù)時(shí)取值范圍為0.5～0.6；F為車道系數(shù)；V為車輛類型分布系數(shù)；E為車輛當(dāng)量軸載換算系數(shù)；i，j為車輛類型編號。

2014年，Wang等[56]以折翼蝠()為研究對象，通過高通量轉(zhuǎn)錄組測序技術(shù)(mRNA-seq)，對蝙蝠胚胎早期(CS14、CS15)、中期(CS16、CS17)和晚期(CS18、CS19)的6個(gè)發(fā)育階段前后肢進(jìn)行轉(zhuǎn)錄組測序和原位雜交驗(yàn)證，并與小鼠相同發(fā)育階段的前后肢進(jìn)行比較，發(fā)現(xiàn)與肢體和指發(fā)育有關(guān)的6個(gè)關(guān)鍵轉(zhuǎn)錄因子Hoxd9-13 (homeobox d9-13)和T-box轉(zhuǎn)錄因子3(T-box transcription factor 3,Tbx3)在蝙蝠胚胎指翼膜中的表達(dá)周期較為持久，而且在前后肢中的表達(dá)量都非常高。腫瘤抑制因子(BMP/retinoic acid inducible neural specific 3,Fam5c/ Brinp3)僅在蝙蝠的四肢表達(dá)而不在小鼠的四肢表達(dá)，并且在蝙蝠所有短指區(qū)域即DI和趾顯著高表達(dá)。

以上結(jié)果表明，蝙蝠翼膜的發(fā)育過程是依賴于多重基因調(diào)控網(wǎng)絡(luò)和復(fù)雜的生物學(xué)過程，這些基因之間的調(diào)控表達(dá)促進(jìn)指翼膜的生長，延長前肢指和保持其他指(趾)較短。

除了轉(zhuǎn)錄因子的表達(dá)差異，2016年Eckalbar等[67]在高通量多組學(xué)水平上以納塔爾長翼蝠為研究對象，對其胚胎翼膜發(fā)育的3個(gè)關(guān)鍵時(shí)段(CS15、CS16和CS17)及前后肢進(jìn)行RNA-seq、ChIP-seq(H3K27ac、H3K27me3)測序和整體原位雜交(whole mounthybridization,WISH)驗(yàn)證，以進(jìn)一步解析蝙蝠翼膜的發(fā)育分子機(jī)制。研究結(jié)果發(fā)現(xiàn)，T-box轉(zhuǎn)錄因子5(T-box transcription factor 5,)基因附近的Tbx5-as1和基因附近的Hottip，均在前肢、后肢和不同階段之間差異表達(dá)，參與調(diào)控蝙蝠翼膜和肢體骨骼的發(fā)育。除此之外，還鑒定出調(diào)控前肢和前肢指DIII、DV發(fā)育的關(guān)鍵表達(dá)上調(diào)基因：超伸長復(fù)合亞基(MLLT3 super elongation complex subunit,和同源盒8基因(LIM homeobox 8,[68,69]。ChIP-seq分析鑒定出在前肢顯著差異富集區(qū)域附近的基因顯著富集在與肢體發(fā)育相關(guān)的功能通路中。該研究還通過比較基因組學(xué)的方法鑒定出蝙蝠中2796個(gè)加速區(qū)域BAR(bat accelerated regions)，這些區(qū)域的基因富集到參與調(diào)控四肢形態(tài)和骨骼發(fā)育的信號通路(Bmp、FGF和Wnt/β-catenin信號通路)。該研究從多組學(xué)水平全面揭示了蝙蝠翼膜形成的分子機(jī)制和通路。同年，Booker等[70]通過對62個(gè)脊椎動物基因組(58個(gè)非蝙蝠物種和4個(gè)蝙蝠)與小鼠不同發(fā)育時(shí)期的前后肢(E10.5和E11.5) ChIP-seq數(shù)據(jù)進(jìn)行比較分析，篩選出BAR116 (bat accelerated regions 116)在蝙蝠胚胎前肢顯著表達(dá)，而在小鼠前后肢無表達(dá)。進(jìn)一步分析發(fā)現(xiàn)BAR116位于肢體發(fā)育基因簇5'端附近，說明蝙蝠B(yǎng)AR116序列可能參與了前肢的發(fā)育；通過轉(zhuǎn)基因小鼠實(shí)驗(yàn)導(dǎo)入蝙蝠B(yǎng)AR116全序列和兩翼序列分別替換小鼠相應(yīng)區(qū)域序列，結(jié)果表明只有導(dǎo)入BAR116全序列的轉(zhuǎn)基因小鼠，才在前肢高表達(dá)BAR116增強(qiáng)子，更加說明了BAR116可能調(diào)控基因簇的和成員的表達(dá)，從而促進(jìn)前肢發(fā)育。該發(fā)現(xiàn)也說明對飛行哺乳動物適應(yīng)性演化機(jī)制的研究，將在基因序列分析的基礎(chǔ)上，進(jìn)入基因間調(diào)控模式解析和功能實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證階段。針對具有飛行能力蝙蝠獨(dú)特的翼膜和骨骼適應(yīng)性演化的分子機(jī)制進(jìn)行的系統(tǒng)總結(jié)見表1。

與蝙蝠翼膜和骨骼等形態(tài)特征適應(yīng)性演化的分子機(jī)制研究相比，對滑翔類哺乳動物的研究則非常有限。到目前為止，只有Mason等[45]測定了皮翼目鼯猴的基因組數(shù)據(jù)，通過與其他非滑翔哺乳動物相比，發(fā)現(xiàn)鼯猴骨骼肌疾病(如遠(yuǎn)端肌肉萎縮、手指和足部畸形等)相關(guān)基因，包括脊髓小腦共濟(jì)失調(diào)10基因(ataxia type 10 protein)以及參與肌肉收縮的相關(guān)基因，包括溶質(zhì)載體家族18成員A2基因(solute carrier family 18 member A2)、肌鈣蛋白1基因(troponin I1)和肌鈣蛋白3基因(troponin I3)等受到了正選擇作用[71]。這些基因在人類疾病研究中與多種關(guān)節(jié)或指畸形相關(guān)，推測這些基因可能有助于滑翔哺乳動物演化出滑翔能力所需的獨(dú)特肌肉和骨骼[71,72]。

表1 蝙蝠翼膜和骨骼適應(yīng)性演化的分子機(jī)制總結(jié)

3 哺乳動物滑翔和飛行的能量代謝適應(yīng)性特征及分子機(jī)制

3.1 能量代謝適應(yīng)性特征

與胎盤類哺乳動物中的嚙齒目和皮翼目滑翔動物相比，有袋目環(huán)尾袋貂科的大袋鼯()的尺骨鷹嘴突處延長出一個(gè)較短的小軟骨刺 (accessory cartilaginous, AC)，這也是有袋目袋鼯科和樹袋貂科和其他滑翔物種所不具備的[5]。大袋鼯通過把爪子放在下巴下面來滑翔，這樣其肘部軟骨刺就可以向兩側(cè)與身體其他部位成直角的角度伸展，從而在不延長前肢結(jié)構(gòu)的情況下擴(kuò)大翼膜面積[5]。

2017年，必和必拓公司在厄瓜多爾設(shè)立了辦公室，并在9月份購買了索爾黃金公司(SolGold)部分股份，一個(gè)月后將所持股份擴(kuò)大了一倍，與新峰礦業(yè)公司(Newcrest Mining)展開股權(quán)爭奪。

3.2 能量代謝適應(yīng)性演化的分子機(jī)制

線粒體呼吸鏈具有雙重遺傳基礎(chǔ)，由線粒體基因組和核基因組編碼而成，供應(yīng)生物個(gè)體生命活動所需的95%能量。來自核基因組和線粒體基因組的基因協(xié)同工作、共同進(jìn)化，產(chǎn)生氧化磷酸化(oxidative phosphorylation, OXPHOS)功能系統(tǒng)，以滿足生物體不斷增加的能量需求[36,78]。

學(xué)校利用“我們的節(jié)日”和各種紀(jì)念日開展教育活動，特別是利用春節(jié)、元宵節(jié)、清明節(jié)、端午節(jié)、中秋節(jié)、重陽節(jié)等傳統(tǒng)節(jié)日，大力開展傳統(tǒng)文化教育。通過組織閱讀活動、知識競賽、演講活動、少先隊(duì)主題實(shí)踐活動等，挖掘傳統(tǒng)節(jié)日的文化內(nèi)涵，使廣大師生感受到中華優(yōu)秀傳統(tǒng)文化的魅力，增強(qiáng)師生的文化自信心和傳承中華優(yōu)秀傳統(tǒng)文化的感情?！皩W(xué)雷鋒活動日”、植樹節(jié)、世界讀書日、世界環(huán)境日等紀(jì)念日開展相關(guān)主題教育和主題實(shí)踐活動，讓學(xué)生在實(shí)踐活動中增長知識，提升素養(yǎng)，強(qiáng)化道德修養(yǎng)，促進(jìn)學(xué)生了解國情、認(rèn)識社會、堅(jiān)定信念、磨礪意志，在實(shí)踐中將社會主義核心價(jià)值觀內(nèi)化于心、外化于行，達(dá)到知行合一、以知促行、以行促知的目的。

試驗(yàn)在赫章縣六曲河鎮(zhèn)大田村堰溝組陳進(jìn)華的承包土地上實(shí)施。試驗(yàn)地海拔1 710米，土質(zhì)為紫砂泥，土壤肥力中上等，前作為玉米。

為了探討蝙蝠飛行過程中能量代謝的分子基礎(chǔ)，Shen等[76]通過對包含10個(gè)蝙蝠物種在內(nèi)的60種哺乳動物的線粒體基因組以及其中包含2個(gè)蝙蝠物種共10個(gè)哺乳動物的核基因組進(jìn)行比較分析，發(fā)現(xiàn)瑩鼠耳蝠(和馬來大狐蝠()與氧化磷酸化相關(guān)的23.08%線粒體基因和4.90%核基因受到了正選擇壓力，高于之前預(yù)測的正選擇基因不會超過2%的比例[79]；而對4種蝙蝠的77個(gè)基因進(jìn)行了重測序和正選擇分析，結(jié)果顯示參與能量代謝的基因比例明顯更高(27.27%)，提供了蝙蝠能量代謝的適應(yīng)性演化證據(jù)。除此之外，Shen等[79]進(jìn)一步選取了不參與氧化呼吸過程的7146 個(gè)編碼線粒體基因或者其他與氧化呼吸無關(guān)的核基因作為背景對照基因進(jìn)行分析，結(jié)果顯示只有72個(gè)基因(1.005%)受到了正選擇壓力，遠(yuǎn)低于之前檢測到的與氧化呼吸鏈相關(guān)的核基因所受正選擇壓力的比例(4.9%)。這些研究都表明參與能量代謝的基因受到了自然選擇的作用，能量代謝是影響蝙蝠飛行的主要因素之一，基因的適應(yīng)性演化對于實(shí)現(xiàn)蝙蝠的飛行是必要的。

高效的能量代謝給蝙蝠動力飛行提供充足的能量，但是代謝所產(chǎn)生的大量副產(chǎn)物，例如活性氧會產(chǎn)生有害的副作用，包括DNA損傷等[80]。2013年，Zhang等[81]對黑狐蝠()和大衛(wèi)鼠耳蝠()全基因組進(jìn)行測序和分析，結(jié)果顯示與其他非飛行的哺乳動物相比，在兩個(gè)蝙蝠中，多個(gè)正選擇基因富集在DNA損傷修復(fù)機(jī)制的通路中。進(jìn)一步對13個(gè)哺乳動物，包括4只蝙蝠(黑狐蝠、大衛(wèi)鼠耳蝠、瑩鼠耳蝠和馬來大狐蝠)的原癌基因(MDM2 proto-oncogene,)和腫瘤蛋白基因(tumor protein P53,)進(jìn)行了分析。之前研究揭示和協(xié)同作用可以控制DNA損傷修復(fù)中的亞細(xì)胞定位[80,81]。該研究結(jié)果顯示：與核輸出信號相關(guān)的兩個(gè)蛋白Mdm2和Tp53蛋白序列分別在黑狐蝠和大衛(wèi)鼠耳蝠中發(fā)生了191位氨基酸位點(diǎn)從亮氨酸(L)到苯丙氨酸(F)替換(Mdm2)，319位氨基酸位點(diǎn)從賴氨酸(K)到脯氨酸(P)替換(Tp53)。除此之外，黑狐蝠中還發(fā)生了Tp53蛋白序列322位氨基酸位點(diǎn)的賴氨酸(K)到甲硫氨酸(M)替換。以上結(jié)果均表明，飛行誘導(dǎo)的適應(yīng)性演化可能對蝙蝠免疫功能產(chǎn)生有利影響，蝙蝠在飛行演化過程中可能發(fā)生了以減小代謝副產(chǎn)物所造成的損害，尤其是減弱對自身遺傳物質(zhì)所造成傷害的適應(yīng)性演化。

4 結(jié)語與展望

適應(yīng)性演化作為生命科學(xué)研究領(lǐng)域中重要的基礎(chǔ)性問題，長期以來被廣泛關(guān)注。哺乳動物在自然選擇作用下，演化出適應(yīng)滑翔和飛行的翼膜和獨(dú)特的前肢骨骼結(jié)構(gòu)以及高效的能量代謝從而占據(jù)天空生態(tài)位獲取更多的生存資源[82]。當(dāng)適應(yīng)性演化研究進(jìn)入組學(xué)時(shí)代后，對飛行和滑翔性狀的分子機(jī)制研究取得了廣泛和深入的研究成果，較之前單一的研究手段有了顯著地變化。尤其是蝙蝠飛行分子機(jī)制的探究經(jīng)歷了從傳統(tǒng)的單個(gè)基因研究發(fā)展到如今高效的高通量基因組研究，包括全基因組測序、轉(zhuǎn)錄組測序、表觀遺傳組測序等，新的技術(shù)手段可以更加多維度、高效率、全方面地篩選出與目的性狀相關(guān)的差異表達(dá)基因和調(diào)控元件，從多層次、多角度展現(xiàn)了令人驚艷的結(jié)果[83]。而滑翔作為飛行的過渡形式，對其研究還主要停留在對適應(yīng)性特征的描述上，對其分子機(jī)制的研究鮮有報(bào)道。因此在今后的研究中，可以以蝙蝠飛行適應(yīng)的研究思路和成果作為范例，應(yīng)用于滑翔哺乳動物的適應(yīng)性演化研究，更加全面的揭示哺乳動物滑翔和飛行運(yùn)動方式的分子機(jī)制，促進(jìn)對飛行演化的理解。此外，目前諸多的研究結(jié)果僅僅展示候選基因在遺傳序列上的差異變化，但是這些變化是否會對生物的適應(yīng)性產(chǎn)生影響，還有待功能實(shí)驗(yàn)驗(yàn)證[84]來全面系統(tǒng)地揭示哺乳動物多樣的運(yùn)動形式演化過程中的適應(yīng)性分子機(jī)制。

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Progresses on adaptive evolution of gliding and flying ability in mammals

Shanshan Gao, Jinliang Li, Jiani Yang, Tong Zhou, Rui Liu, Xiaoping Wang, Li Yu

The adaptive evolution of locomotion forms is closely related to living behaviors such as predation, defense, reproduction and communication. Diverse forms of mammalian locomotion play an important role in the occupation of new habitats and the acquisition of new resources. The gliding and flying ability of mammals are special locomotion forms to adapt to the environment, which is a classical model of adaptive evolution study. In order to adapt to survival, the gliding and flying mammals have undergone a series of adaptive changes in morphology, physiology and behavior. In recent years, with the increasing development of high-throughput sequencing technologies such as genome and transcriptome, adaptive evolution research has entered the era of omics, which can more systematically and comprehensively reveal the molecular basis behind adaptive evolution