孫佳琦,王光華,任應黨,陳 琴,白耀宇,*

1 西南大學 植物保護學院,重慶 400716

2 河南省農(nóng)業(yè)科學院 植物保護研究所,鄭州 450002

3 重慶市沙坪壩區(qū)農(nóng)業(yè)技術服務中心,重慶 400030

在我國南方稻作區(qū),冬水田是指水稻收割后休耕的秋、冬及春季用來蓄水的稻田,既是一種耕作制度又是一種蓄水工程,廣泛分布于四川、重慶等西南丘陵山區(qū)[1]。目前,重慶稻區(qū)的冬水田種植面積較大,占其水稻栽種面積的59%以上,約為1.1 × 106hm2；種植模式以年種一季中稻或中稻結(jié)合再生稻為主,水稻從9月收割后休耕至翌年5月移栽的時間長達6—8個月[2]。

由于水稻(特別是再生稻)收割后稻田休耕系統(tǒng)水稻主要害蟲及植食性昆蟲種類和數(shù)量急劇減少,節(jié)肢動物群落又存在重建的過程[3],而捕食性天敵需要在重建的稻田節(jié)肢動物群落中發(fā)現(xiàn)其主要獵物,這就使得長達半年之久的冬水田休耕期捕食性天敵的生存問題受到了關注[4—5]。我們前期調(diào)查指出,冬水田以天臺刺齒蟲兆Homidiatiantaiensis等彈尾蟲為代表的主要腐食者功能群對擬水狼蛛Piratasubpiraticus和擬環(huán)紋豹蛛Pardosapseudoannulata及青翅蟻形隱翅甲Paederusfuscipes等優(yōu)勢捕食者種群發(fā)生起到關鍵作用[4—5]。盡管如此,這些捕食者的捕食作用也易受到冬水田休耕季節(jié)溫度變化的影響。研究指出,溫度能顯著影響蜘蛛等天敵的種群數(shù)量[6]及捕食率和捕食量[7—10]。捕食功能反應是研究捕食者捕食作用有效性和評價其捕食潛力的經(jīng)典方法[11],從捕食功能反應方程可以得出捕食者的瞬時攻擊率、對獵物的處理時間和搜尋效應值及獵物密度對天敵捕食量的影響規(guī)律[12—13]。同時,捕食過程中捕食者自身密度的干擾效應及對獵物的捕食偏好性也能影響其捕食效率和捕食量[14]。另外,過冷卻點(Supercooling point,SCP)是衡量變溫動物耐冷性強弱的重要指標,也是其抵御低溫環(huán)境的一種生理現(xiàn)象；捕食者SCP越低,其抗冷能力就越強[15]。而隨季節(jié)溫度變化捕食者的種群發(fā)生量和捕食作用也與其對低溫的耐冷性有關[16]?？傊?溫度與捕食者的捕食作用密切相關[12—13],而目前研究稻田系統(tǒng)擬水狼蛛、擬環(huán)紋豹蛛和青翅蟻形隱翅甲等優(yōu)勢捕食者的捕食功能反應及獵物偏好性等主要以模擬作物生長季節(jié)的溫度為主[17—19],罕有模擬冬水田休耕季節(jié)較低溫度下捕食者的捕食作用報道,更無分析冬水田捕食者耐冷特性與其捕食作用關系的研究。

休耕季節(jié)冬水田中數(shù)量巨大的天臺刺齒蟲兆和以成蟲越冬的水稻害蟲白翅葉蟬Thaiarubiginosa往往在稻田生境混合發(fā)生[4],且其主要游獵型天敵青翅蟻形隱翅甲、擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛以成蟲和成蛛、若蛛等越冬[4,20—22]。這些捕食者能在越冬期間白天較低溫度下出洞覓食[5,21]；而重慶丘陵低海拔地區(qū)休耕季節(jié)冬水田生境溫度較高,從當年9月至翌年3月,稻田土壤溫度為4.4—26.4 ℃,均溫為13.1 ℃[23]。因此,我們以冬水田休耕季節(jié)前后期(當年9—11月和翌年2—3月)和中期(當年12月—翌年1月)白天較多頻次波動范圍中的兩種溫度為代表,在室內(nèi)條件下研究溫度變化對這3種天敵捕食天臺刺齒蟲兆和白翅葉蟬、自身密度干擾反應及獵物偏好性的影響,測定這些捕食者的SCP等耐冷性參數(shù)并分析與其捕食作用關系,以期為更好地保護冬水田休耕季節(jié)這些天敵的種群發(fā)生和翌年尋找更加有效的水稻害蟲“綠色防控”策略提供基礎理論依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 試驗時間和地點

于2020年12月至2021年3月在西南大學植物保護學院昆蟲生態(tài)與轉(zhuǎn)基因植物生物安全評價實驗室進行捕食性天敵的捕食作用試驗。于2021年3月在河南省農(nóng)業(yè)科學院進行捕食性天敵的耐冷性測定試驗。

1.2 試驗材料

于2020年12月至2021年3月在重慶市璧山區(qū)(106°02′—106°20′E,29°17′—29°53′N)大路街道和河邊鎮(zhèn)休耕期冬水田采集青翅蟻形隱翅甲P.fuscipes成蟲、擬水狼蛛P.subpiraticus和擬環(huán)紋豹蛛P.pseudoannulata成蛛和亞成蛛、天臺刺齒蟲兆H.tiantaiensis和白翅葉蟬T.rubiginosa成蟲(分別簡稱隱翅甲、狼蛛成蛛或亞成蛛、豹蛛成蛛或亞成蛛、刺齒蟲兆和葉蟬)。采回的捕食者均使用刺齒蟲兆和葉蟬混合獵物在培養(yǎng)皿中飼喂24 h后再分別置于后續(xù)試驗溫度(22 ℃和12 ℃)中饑餓24 h供試。刺齒蟲兆和葉蟬在室溫下飼養(yǎng)供試。

1.3 試驗條件

捕食者對獵物的捕食功能反應、捕食者自身密度對其捕食的干擾效應以及捕食者的捕食偏好性試驗均在人工氣候箱(RXZ型,江南儀器制造廠,中國)中進行。該氣候箱溫度分別為(22 ± 1)℃和(12 ± 1)℃,相對濕度和光周期均為(85 ± 10)%和12L:12D。

1.4 研究方法

1.4.1供試捕食者的體長測定

由于本試驗中隱翅甲和蜘蛛個體均采自休耕季節(jié)冬水田,為減少這些捕食者個體的體型大小(特別是狼蛛和豹蛛亞成蛛)對試驗結(jié)果的影響,我們對這些供試捕食者個體的體長做了測定分析。

1.4.2捕食者對刺齒蟲兆和葉蟬的捕食功能反應和搜尋效應

在試驗開始前,將粗細和長度基本一致的稻桿一端用濕潤無菌脫脂棉包裹后豎立于塑料管(直徑3 cm,高10 cm)底部,并在塑料管的管壁上刻劃易于捕食者上下爬行的線條。在試驗開始時,先按照5、10、15、20和25頭/管密度梯度分別接入刺齒蟲兆或葉蟬成蟲,然后分別挑取1頭饑餓后的捕食者放入不同獵物密度的塑料管中,最后將塑料管頂部用紗布封口后放置于人工氣候箱內(nèi)開始試驗。每個獵物密度重復10次。24 h后統(tǒng)計每個塑料管中獵物的剩余數(shù)量,計算捕食者的日捕食量,日捕食量=(獵物初始數(shù)量-剩余數(shù)量)/1 d。死亡的葉蟬在體視鏡下觀察后,若有殘缺、孔洞等情況,則記為被捕食。

單頭捕食者對獵物的捕食功能反應類型通常符合Holling II型[12],圓盤方程為Na=aNTr/(1+aThN)[24]；式中,Na為被捕食的獵物數(shù),a為瞬時攻擊率,N為獵物密度,Tr為總試驗時間(本試驗中為1 d),Th為處理單頭獵物的時間。為了擬合回歸曲線并計算參數(shù)a和Th,對該方程取倒數(shù)后變形,使其線性化,即1/Na=1/aNTr+Th/Tr；在該方程式中,1/Na和1/N分別看作該方程的因變量和自變量。在本試驗中,除了計算上述方程中的主要參數(shù)a和Th外,也計算能綜合反映捕食者對獵物的捕食能力參數(shù)a/Th值。利用上述反應模型參數(shù),分別計算每種捕食者對刺齒蟲兆和葉蟬的搜尋效應參數(shù)S,計算公式為：S=a/(1+aThN)。

1.4.3捕食者自身密度對其捕食的干擾效應

先在上述1.4.2處理后的塑料管中按照1、2、3、4和5頭/管的天敵密度梯度接入捕食者,然后分別在每個塑料管中接入15頭刺齒蟲兆或葉蟬,最后將塑料管頂部用紗布封口后放置于人工氣候箱內(nèi)開始試驗。每個捕食者密度重復5次。24 h后統(tǒng)計每個管中獵物的剩余數(shù)量,計算日捕食量。若捕食者個體間發(fā)生同類相殘現(xiàn)象,則這一重復視為無效。

捕食者自身密度的干擾效應曲線采用Hassell和Varley[25]干擾反應模型E=QP-m擬合；式中,E為捕食作用率,Q為搜尋常數(shù),P為捕食者密度,m為干擾系數(shù)。捕食作用率E的計算公式為：E=Na/NP；式中,Na和N分別為被捕食的獵物數(shù)和獵物初始密度。

1.4.4 捕食者的捕食偏好性分析

先在上述1.4.2處理后的每個塑料管中分別接入1頭一種捕食者和20頭不同組合的兩種獵物,然后將每個塑料管頂部用紗布封口后放置于人工氣候箱內(nèi)開始試驗。其中,獵物組合設置3個處理,分別為5頭葉蟬和15頭刺齒蟲兆、10頭葉蟬和10頭刺齒蟲兆、15頭葉蟬和5頭刺齒蟲兆。每個處理重復5次。24 h后統(tǒng)計每個管中獵物剩余數(shù)量,計算日捕食量。獵物選擇性指數(shù)(D)的計算公式為：D=Np1N2/(Np2N1)[26]；式中,Np1和Np2分別為刺齒蟲兆和葉蟬的被捕食量,N1和N2分別為刺齒蟲兆和葉蟬的初始密度值。當D>1時,捕食者對獵物具有捕食偏好性。

1.4.5 不同溫度快速冷馴化后捕食者過冷卻點和結(jié)冰點的測定

利用DW- 40L348型醫(yī)用低溫保存箱(海爾有限公司,中國)和SUN-V型智能昆蟲過冷卻點測定儀(北京鵬程電子公司,中國)及儀器配套軟件測定捕食者的過冷卻點(SCP)和結(jié)冰點(Freezing point,FP)。這些捕食者快速冷馴化方法參照劉佳等[15]的方法略有修改。在測試前,先將隱翅甲、狼蛛成蛛和亞成蛛、豹蛛成蛛和亞成蛛保存于1.5 mL離心管中,然后將這些離心管分別置于12 ℃和22 ℃的人工氣候箱內(nèi)對這些捕食者馴化2 h,最后將它們?nèi)〕霾⒎胖糜谑覝叵禄謴? h后進行SCP和FP的測定。在測定時,先將測定電極與蟲體充分接觸并塞入棉花固定(注意不要使蟲體受傷),然后將它們迅速放入冰箱內(nèi)降溫。在該降溫過程中,計算機軟件會記錄蟲體溫度變化曲線,當該曲線跳躍式上升時的溫度即為SCP,而上升結(jié)束后開始下降時的溫度則為FP。每個溫度處理測定的這3種不同蟲態(tài)的捕食者均為30頭,其中隱翅甲成蟲及狼蛛和豹蛛成蛛為雌雄各15頭。

1.5 統(tǒng)計分析

使用SPSS 19.0軟件對試驗數(shù)據(jù)進行統(tǒng)計分析。其中,對捕食者體長、捕食量、耐冷性參數(shù)SCP和FP先采用Shapiro-Wilk法進行數(shù)據(jù)正態(tài)性檢驗,如符合正態(tài)分布且差異不顯著則利用獨立樣本t檢驗法和Duncan氏新復極差法進行統(tǒng)計分析；否則使用非參數(shù)Mann-Whitney U和Kruskal-Wallis單因素ANOVA檢驗法進行統(tǒng)計分析。捕食功能反應模型的擬合程度分析采用F檢驗,干擾效應模型的分析采用卡方適合性檢驗。使用Origin 2019b軟件作圖。

2 結(jié)果與分析

2.1 隱翅甲和蜘蛛體長分析

經(jīng)Shapiro-Wilk正態(tài)性檢驗,在22 ℃和12 ℃下,所有捕食者同一種類且同一蟲態(tài)個體間的體長均呈正態(tài)性分布,且無顯著性差異(0.7760.05)。同時,捕食刺齒蟲兆和葉蟬試驗中的捕食者同一種類且同一蟲態(tài)個體的體長在兩種溫度間也均無顯著性差異(-1.5610.05)；但同一獵物試驗且同一溫度條件下,不同捕食者或不同蟲態(tài)捕食者的個體體長間均存在極顯著性差異(101.2130.05)。

表1 兩種溫度條件下捕食天臺刺齒蟲兆和白翅葉蟬試驗中隱翅甲和蜘蛛體長分析

2.2 不同溫度下捕食性天敵對刺齒蟲兆和葉蟬的捕食功能反應

由圖1和圖2可知,在22 ℃和12 ℃下,隨著這兩種獵物密度的增加,所有捕食者對刺齒蟲兆和葉蟬的捕食量均逐漸增加,捕食功能反應曲線呈上升趨勢。

在捕食刺齒蟲兆試驗中,不同溫度下捕食者對刺齒蟲兆捕食量的變化規(guī)律明顯不同。在22 ℃時,不同刺齒蟲兆密度下同一捕食者的捕食量間均差異顯著(3.79

圖1 兩種溫度條件下隱翅甲和蜘蛛個體對天臺刺齒蟲兆的捕食功能反應曲線

在捕食葉蟬試驗中,不同溫度下捕食者對葉蟬捕食量的變化規(guī)律也明顯不同。在22 ℃時,不同葉蟬密度下,除豹蛛成蛛外,同一捕食者的捕食量間均差異顯著(9.600.05),而隱翅甲和豹蛛亞成蛛對葉蟬的捕食量間存在顯著性差異(H=13.34,H=12.85,P<0.05)；除葉蟬密度為10頭/管外,相同葉蟬密度下,捕食者的捕食量間均無顯著性差異(3.400.05)(圖2)。 另外,在兩種溫度間相同葉蟬密度下,隱翅甲在25頭/管時的捕食量、狼蛛成蛛分別在10、15、20和25頭/管時的捕食量、狼蛛亞成蛛分別在15、20和25頭/管時的捕食量、豹蛛亞成蛛分別在5、20和25頭/管時的捕食量間存在顯著性差異(-2.80

圖2 兩種溫度條件下隱翅甲和蜘蛛個體對白翅葉蟬成蟲的捕食功能反應曲線

統(tǒng)計分析表明,這些捕食者的捕食功能反應模型擬合程度均達到了極顯著水平(23.27

在捕食刺齒蟲兆試驗中,除了狼蛛亞成蛛外,22 ℃下其它捕食者的瞬時攻擊率均明顯高于12 ℃下的瞬時攻擊率；而22 ℃下所有捕食者的處理時間均低于12 ℃下的處理時間；22 ℃下所有捕食者的最大捕食量和a/Th值均高于12 ℃下的最大捕食量和a/Th值；在22 ℃或12 ℃捕食刺齒蟲兆試驗中,豹蛛和狼蛛亞成蛛的瞬時攻擊率、最大捕食量和a/Th值均明顯高于其它捕食者,而它們的處理時間則明顯低于其它捕食者的處理時間(表2)。

在捕食葉蟬試驗中,除了豹蛛成蛛外,22 ℃下其它捕食者的瞬時攻擊率均明顯高于12 ℃下的瞬時攻擊率；除了隱翅甲外,22 ℃下其它捕食者的處理時間均低于12 ℃下的處理時間；22 ℃下所有捕食者的最大捕食量和a/Th值均高于12 ℃下的最大捕食量和a/Th值。在22 ℃下,狼蛛亞成蛛的瞬時攻擊率和豹蛛亞成蛛的最大捕食量,均明顯高于其它捕食者的瞬時攻擊率和最大捕食量,而豹蛛亞成蛛的處理時間和豹蛛成蛛的a/Th值均明顯低于其它捕食者的處理時間和a/Th值。在12 ℃下,狼蛛亞成蛛的瞬時攻擊率高于其它捕食者的值；隱翅甲的最大捕食量明顯高于其它捕食者的最大捕食量；狼蛛和豹蛛成蛛的a/Th值相近,均明顯低于其它捕食者的a/Th值(表2)。

另外,在22 ℃或12 ℃下,當獵物密度分別為20和25頭/管時,所有捕食者對刺齒蟲兆的捕食量均顯著高于對葉蟬的捕食量(-3.19

表2 兩種溫度下隱翅甲和蜘蛛對天臺刺齒蟲兆和白翅葉蟬的捕食功能反應模型及參數(shù)值

2.3 不同溫度下捕食性天敵對刺齒蟲兆和葉蟬的搜尋效應

從捕食者對刺齒蟲兆和葉蟬的搜尋效應結(jié)果(圖3、圖4)可知,22 ℃下所有天敵的搜尋效應值(刺齒蟲兆：0.381—0.850,葉蟬：0.024—0.139)均高于其12 ℃下的搜尋效應值(刺齒蟲兆：0.089—0.706,葉蟬：0.018—0.046)；兩種溫度下所有天敵對刺齒蟲兆和葉蟬的搜尋效應均與獵物密度呈負相關,隨獵物密度的增加搜尋效應曲線呈明顯下降趨勢。隱翅甲、狼蛛和豹蛛成蛛對刺齒蟲兆的搜尋效應受溫度影響明顯,搜尋效應值從22 ℃下的0.5以上急劇下降到12 ℃下的0.1,下降了73.75%—79.21%；狼蛛和豹蛛亞成蛛對刺齒蟲兆的搜尋效應受溫度干擾小,22 ℃和12 ℃下的搜尋效應值均在0.35以上,溫度變化導致的該效應值變化范圍在0.3以內(nèi),下降了15.55%—44.02%。

圖3 兩種溫度條件下隱翅甲和蜘蛛捕食天臺刺齒蟲兆的搜尋效應曲線

圖4 兩種溫度條件下隱翅甲和蜘蛛捕食白翅葉蟬成蟲的搜尋效應曲線

所有捕食者對葉蟬的搜尋效應隨獵物密度的增加呈較為平緩下降趨勢,特別是豹蛛成蛛的下降幅度最小。所有捕食者22 ℃時的搜尋效應值與12 ℃時的值相差較小,僅狼蛛成蛛和亞成蛛的值出現(xiàn)了明顯變化,變化范圍為0.024—0.073,下降了44.60%—61.34%；而隱翅甲、豹蛛成蛛和亞成蛛受溫度變化影響最小,該值由22 ℃降為12 ℃時的變化范圍為0.004—0.053,下降了16.80%—50.57%。

2.4 不同溫度下捕食性天敵自身密度對其捕食的干擾效應

表3 兩種溫度下隱翅甲和蜘蛛自身密度對其捕食刺齒蟲兆和葉蟬成蟲的干擾效應模型及參數(shù)值

在22 ℃下,豹蛛和狼蛛亞成蛛對刺齒蟲兆的搜尋常數(shù)值最高,其次是狼蛛成蛛、隱翅甲和豹蛛成蛛的值,搜尋常數(shù)最高值是最低值的2.3倍；干擾系數(shù)值以狼蛛成蛛的為最高,其次是狼蛛亞成蛛、豹蛛亞成蛛、隱翅甲和豹蛛成蛛的值,干擾系數(shù)最高值是最低值的2.3倍。在12 ℃下,狼蛛亞成蛛對刺齒蟲兆的搜尋常數(shù)值最高,其次是豹蛛亞成蛛的值,而豹蛛成蛛、狼蛛成蛛和隱翅甲的值要明顯低于前2者的值,搜尋常數(shù)最高值是最低值的4.7倍；干擾系數(shù)值以狼蛛亞成蛛的為最高,其次是豹蛛亞成蛛和狼蛛成蛛的值,而豹蛛成蛛和隱翅甲的值最小,干擾系數(shù)最高值是最低值的2.6倍(表3)。

在22 ℃下,狼蛛亞成蛛對葉蟬的搜尋常數(shù)值最高,其次是三者間接近的豹蛛亞成蛛、隱翅甲和狼蛛成蛛的值,最小的是豹蛛成蛛的值,搜尋常數(shù)最高值是最低值的3.5倍；干擾系數(shù)值以狼蛛亞成蛛的為最高,其次是豹蛛亞成蛛、狼蛛成蛛、隱翅甲和豹蛛成蛛的值,干擾系數(shù)最高值是最低值的2.5倍。在12 ℃下,豹蛛亞成蛛和隱翅甲對葉蟬的搜尋常數(shù)值最高,其次是狼蛛成蛛和亞成蛛、豹蛛成蛛的值,搜尋常數(shù)最高值是最低值的1.5倍；干擾系數(shù)值以隱翅甲的為最高,其次是豹蛛亞成蛛和成蛛的值,而狼蛛成蛛和亞成蛛的值最小,干擾系數(shù)最高值是最低值的1.9倍(表3)。

在兩種溫度下,所有捕食者對刺齒蟲兆和葉蟬的捕食作用率均隨捕食者自身密度的增加而下降(圖5、圖6)。其中,在22 ℃下,所有捕食者的捕食作用率下降幅度均較大；在12 ℃下,多數(shù)捕食者的捕食作用率下降幅度較大,但隱翅甲和狼蛛成蛛對刺齒蟲兆、狼蛛亞成蛛對葉蟬的捕食作用率下降幅度較小。當捕食者密度為5頭/管時,兩種溫度下所有捕食者自身密度對其捕食能力的干擾作用最大,對刺齒蟲兆和葉蟬的捕食作用率均降至最低值,降幅為50.19%—92.65%,說明此時捕食者自身密度對其捕食能力存在較強的干擾作用(圖5、圖6)

圖5 兩種溫度下隱翅甲和蜘蛛自身密度對其捕食天臺刺齒蟲兆的干擾效應曲線

圖6 兩種溫度下隱翅甲和蜘蛛自身密度對其捕食白翅葉蟬成蟲的干擾效應曲線

2.5 不同溫度下捕食性天敵的捕食偏好性分析

當獵物總數(shù)固定為20頭時,以不同比例放入刺齒蟲兆和葉蟬后所有捕食者在兩種溫度下的獵物選擇性指數(shù)均大于1,表明這些捕食者在捕食刺齒蟲兆和葉蟬時存在選擇偏好性,總是更偏好捕食刺齒蟲兆(表4)。同時,溫度也顯著影響了這些捕食者的捕食作用,不同溫度下這些捕食者的獵物選擇性指數(shù)變化規(guī)律明顯不同。其中,在22 ℃下,10頭葉蟬和10頭刺齒蟲兆處理中的豹蛛成蛛的選擇性指數(shù)(28.00)要遠高于其它所有處理中的捕食者的選擇性指數(shù)(2.40—9.67)；在12 ℃下,捕食者的選擇性指數(shù)最高值(17.33)屬于5頭葉蟬和15頭刺齒蟲兆處理中的豹蛛亞成蛛,其次是該處理中的狼蛛亞成蛛選擇性指數(shù)(15.00),而隱翅甲的選擇性指數(shù)均較低(1.44—3.75)(表4)。

表4 兩種溫度條件下隱翅甲和蜘蛛對葉蟬和刺齒蟲兆的捕食偏好性

2.6 不同溫度下捕食性天敵的耐冷性分析

在22 ℃和12 ℃快速冷馴化后,隱翅甲、狼蛛成蛛和亞成蛛、豹蛛成蛛和亞成蛛各自SCP和FP均呈規(guī)律性變化(圖7)。其中,兩種溫度下的SCP均值依次為-9.2 ℃、-8.8 ℃、-6.4 ℃、-7.0 ℃、-7.9 ℃,而FP均值分別為-7.0 ℃、-5.9 ℃、-3.9 ℃、-4.7 ℃、-5.5 ℃。兩種溫度間除了狼蛛成蛛的SCP和豹蛛亞成蛛的FP顯著差異外(t= -6.328,t=2.644；P<0.05),其它捕食者間的SCP和FP均無顯著性差異(-1.8840.05)；盡管如此,通常12 ℃低溫誘導下狼蛛和豹蛛亞成蛛的SCP與FP呈下降趨勢,而狼蛛和豹蛛成蛛的SCP與FP呈增加趨勢(圖7)。

在22 ℃和12 ℃下,這些捕食者間的SCP或FP均差異極顯著(6.060豹蛛成蛛>豹蛛亞成蛛>狼蛛成蛛>隱翅甲,但在12 ℃下的FP,它們的排序為豹蛛成蛛>狼蛛亞成蛛>豹蛛亞成蛛>狼蛛成蛛>隱翅甲(圖7)。

圖7 隱翅甲和蜘蛛在兩種溫度快速冷馴化后的過冷卻點SCP和結(jié)冰點FP

3 討論

本文以冬水田休耕季節(jié)主要捕食性天敵青翅蟻形隱翅甲成蟲、擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛成蛛、亞成蛛及它們的主要獵物天臺刺齒蟲兆和白翅葉蟬為代表,研究了溫度變化對捕食者捕食獵物的影響,重點強調(diào)了近年重新鑒定和明確的天臺刺齒蟲兆在6—8個月非作物生育期低溫條件下作為這些捕食者獵物的重要性。

3.1 休耕期冬水田捕食性天敵的越冬蟲態(tài)及獵物的生態(tài)功能分析

本試驗以冬水田休耕期優(yōu)勢捕食性天敵擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛兩種常見的蟲態(tài)以及青翅蟻形隱翅甲成蟲為代表研究了它們的捕食作用。我們及其它相關研究指出,擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛均為冬水田或冬閑田休耕季節(jié)優(yōu)勢捕食者,均以成蛛、亞成蛛和幼蛛越冬[4,21—22,27]；而冬水田休耕期或稻田生境越冬期青翅蟻形隱翅甲成蟲的密度很大[4,20,28]。同時,結(jié)合李劍泉等[21]和王智[22]室內(nèi)飼養(yǎng)擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛的研究結(jié)果可知,本研究供試的擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛亞成蛛分別約為4齡和5齡。由于捕食者體型或蟲齡大小能顯著影響它們對獵物的捕食量和捕食功能反應[12,14,29—30]；而本研究結(jié)果表明,同一溫度或不同溫度條件下捕食者同一種且相同蟲態(tài)個體的體長間均符合正態(tài)分布,且差異不顯著,說明這些供試捕食者個體能夠用于本試驗中不同溫度條件下的捕食作用比較試驗。

本研究通過分析休耕季節(jié)冬水田2種蜘蛛和青翅蟻形隱翅甲對兩種主要獵物的捕食作用,強調(diào)了天臺刺齒蟲兆等彈尾蟲種類在該季節(jié)維持這些天敵種群發(fā)生的重要性。雖然白翅葉蟬是南方稻區(qū)水稻上的重要害蟲之一[31],一些水稻生育期的研究分析了這3種天敵對白翅葉蟬的捕食作用[32],但尚無休耕季節(jié)冬水田白翅葉蟬的研究報道。迄今,盡管對稻田生態(tài)系統(tǒng)彈尾蟲生態(tài)功能的研究較多,但因缺乏相關鑒定資料或?qū)υ擃惾悍诸惖牟恢匾?多數(shù)研究對它們的分類以目/綱級分類單元為主[33—35],而在種級分類水平上尚存疑問[18],甚至有錯誤現(xiàn)象[23,36]。近年來通過廣泛調(diào)查發(fā)現(xiàn),我國不同稻區(qū)地表彈尾蟲的種類分布差異較大,但也存在一些發(fā)生量大且重要的廣布種類,如我們重新鑒定的長角蟲兆科中的2個種,即天臺刺齒蟲兆和縱紋刺齒蟲兆H.social[4—5]。我們前期研究表明,這2種彈尾蟲是不同種類蜘蛛的重要獵物,其中擬水狼蛛在冬水田休耕季節(jié)捕食縱紋刺齒蟲兆的陽性檢出率達到了69%[37]；進一步利用定量實時聚合酶鏈反應(Quantitative real-time PCR)對冬水田不同種類蜘蛛捕食該刺齒蟲兆的DNA量化比較結(jié)果顯示,擬水狼蛛是更為活躍的該刺齒蟲兆捕食者[5]。這里需要特別說明的是,這些彈尾蟲種類在休耕季節(jié)稻田不應該僅僅被定義為捕食性天敵的替代獵物,而是捕食者的主要獵物；同時它們又能促進水稻等田間植物殘體的分解,是稻田休耕期重建的節(jié)肢動物群落中的“關鍵或中心”節(jié)肢動物類群[4]。與上述水稻休耕季節(jié)冬水田彈尾蟲的研究結(jié)果相比,在水稻生育期“水稻-害蟲-天敵”三營養(yǎng)系統(tǒng)中它們的生態(tài)功能更多地被定義為“中性或無害”,僅僅作為優(yōu)勢捕食者蜘蛛等的隨機選擇性獵物,起到調(diào)控捕食性天敵擬水狼蛛等對主要害蟲稻飛虱等捕食的作用[33—35,38]。另外,在水稻生態(tài)系統(tǒng),鮮有研究青翅蟻形隱翅甲捕食彈尾蟲的報道。

3.2 溫度變化對捕食性天敵捕食功能反應的影響

雖然捕食性天敵捕食作用研究的新方法和新技術在不斷發(fā)展,如先后出現(xiàn)的酶聯(lián)免疫方法[32,36,39]、穩(wěn)定同位素技術[38]、分子技術[5,37]和視頻錄像分析技術[40]等,但依靠直接觀察和計數(shù)的傳統(tǒng)的捕食功能反應等技術和方法仍然在捕食性天敵捕食作用的研究中不可或缺[11,14]。另外,影響捕食性天敵捕食作用的非生物脅迫因素有很多,其中溫度對捕食性天敵的捕食量影響較大,特別是低溫條件[12—13,41—42]。由于狼蛛和豹蛛成蛛、亞成蛛及隱翅甲成蟲在冬水田越冬期均有捕食活動,特別是冬水田休耕季節(jié)的前期(再生稻期)和后期(水稻移栽前期)[4—5]；甚至稻田氣溫達5 ℃以上的晴天,蜘蛛也能出洞覓食[21]。因此,本研究利用捕食功能反應方法研究模擬條件下的冬水田季節(jié)溫度變化對稻田主要捕食者捕食作用的影響有重要的現(xiàn)實意義。

本研究結(jié)果表明,在22 ℃和12 ℃下,所有捕食者對刺齒蟲兆和葉蟬的捕食功能反應均符合Holling II反應模型,這些捕食者的捕食量與獵物密度極顯著正相關。相關的研究表明,盡管捕食者對獵物不同齡期的功能反應模型存在差異[43],但通常單頭捕食者的捕食功能反應符合Holling II反應模型[17—18,44—45]。在一定范圍內(nèi),溫度越高,捕食者的生理代謝就越快,捕食率也就越高[46]。盡管如此,我們發(fā)現(xiàn)溫度降低沒有影響狼蛛亞成蛛對獵物的瞬時攻擊率和作用時間,相反卻增強了它們的這種捕食反應特性,這可能反映了這些蜘蛛亞成蛛更強的抗低溫適應能力和捕食作用。相關的報道也指出,與成蛛相比,擬水狼蛛若蛛捕食白背飛虱Sogatellafurcifera的能力要更強[47]。

另外,從本試驗兩種溫度下所有捕食者對刺齒蟲兆的瞬時攻擊率、最大捕食量和a/Th值均相應地高于對葉蟬的這些參數(shù)值可知,刺齒蟲兆是這些捕食者的主要嗜食獵物,而低溫條件下隱翅甲相對于狼蛛和豹蛛而言也更嗜好捕食葉蟬。

3.3 溫度變化對捕食性天敵搜尋效應及其自身密度干擾效應的影響

搜尋效應是捕食者捕食獵物的行為反應結(jié)果。隨獵物密度增加,搜尋效應則下降[14]。本研究結(jié)果表明,盡管在同一溫度下,捕食性天敵對刺齒蟲兆和葉蟬的搜尋效應值均隨獵物密度增加而下降,但22 ℃下的搜尋效應值要高于12 ℃的值,且該搜尋效應值與刺齒蟲兆密度的負相關程度要明顯高于與葉蟬密度的負相關程度,這說明刺齒蟲兆密度對該搜尋效應的影響更大；另外,隱翅甲成蟲、狼蛛和豹蛛成蛛對刺齒蟲兆的搜尋效應受溫度影響明顯,而對葉蟬的搜尋效應受溫度影響不明顯,這進一步說明了這些捕食者對兩種獵物嗜食程度存在差異。相關研究指出,溫度能顯著影響捕食者對獵物的搜尋效應[43],且捕食者的這種搜尋效應與不同獵物種類有關[18]。

在捕食獵物時,隱翅甲、狼蛛和豹蛛自身密度會影響其捕食效率；其自身密度越大,干擾作用就越強,捕食作用率也會逐漸降低[44,48—49]。本研究結(jié)果表明,無論獵物是刺齒蟲兆還是葉蟬,兩種溫度下這些捕食者隨自身數(shù)量增多,其捕食作用率均下降,這種關系顯然符合Hassell模型；且這些天敵的干擾效應方程均能很好地反映它們自身密度的干擾效應。但在兩種溫度和不同獵物條件下,該干擾效應方程的參數(shù)值出現(xiàn)了較大變化。在兩種溫度下,捕食者對刺齒蟲兆的搜尋常數(shù)值和干擾系數(shù)值均以狼蛛和豹蛛亞成蛛的為最高；在22 ℃下它們對葉蟬的搜尋常數(shù)值和干擾系數(shù)值均以狼蛛亞成蛛的為最高,而在12 ℃下的這兩個參數(shù)值卻以豹蛛亞成蛛或隱翅甲成蟲的為最高,這也反應了這些捕食者對溫度和獵物種類變化的響應程度存在明顯的差異。研究指出,溫度變化能影響捕食者的干擾效應；同一捕食者密度下,隨溫度升高,捕食者的捕食作用率增大,其自身干擾效應就增強,干擾系數(shù)和搜尋常數(shù)會變大[50]；而這顯然也與它們對獵物的捕食選擇性本身就存在差異密切相關[18]。

3.4 溫度變化對捕食性天敵捕食偏好性的影響

大量研究指出,青翅蟻形隱翅甲、擬水狼蛛和擬環(huán)紋豹蛛都是游獵型廣食性捕食者,能捕食多種獵物[17,19,22,47,51—52]。盡管如此,本研究發(fā)現(xiàn),這些捕食者對不同獵物的捕食顯然存在選擇偏好性,更嗜好捕食刺齒蟲兆；這與龐保平等[18]的研究結(jié)果有一定相似性,即在長角蟲兆Salinasp.和白背飛虱共存系統(tǒng)中,擬環(huán)紋豹蛛更嗜好捕食該長角蟲兆。李劍泉和趙志模[53]研究發(fā)現(xiàn),在不同獵物共存系統(tǒng)中,擬水狼蛛最喜歡捕食褐飛虱Nilaparvatalugens,其次是白背飛虱,對黑尾葉蟬Nephotettixnigropictus的捕食量很小。周集中和陳常銘[51]研究表明,相較于褐飛虱其他蟲態(tài),擬環(huán)紋豹蛛更嗜好捕食短翅成蟲。Mishra等[54]研究指出,與稻緣蝽Leptocorisavaricornis和蚱蜢Oxyanitidula若蟲相比,稻田優(yōu)勢種蘇門答臘豹蛛Pardosasumatrana對黑尾葉蟬、稻縱卷葉螟Cnaphalocrocismedinalis和三化螟Scirpophagaincertulas成蟲的捕食量更大。同時,本試驗也發(fā)現(xiàn),溫度變化也對這些捕食者的獵物選擇性指數(shù)產(chǎn)生了較大影響,但總的取食偏好性未發(fā)生改變。其它相關研究也指出,不同溫度下環(huán)紋小肥螋Euborelliaannulipes總是對小菜蛾Plutellaxylostella幼蟲具有捕食偏好性[55]?？傊?研究冬水田休耕季節(jié)這些廣食性捕食者對溫度的適應性和對獵物的選擇偏好性,有益于采取更加有效的天敵保護對策從而為翌年制定更加有效的稻田綠色防控措施打下堅實的理論參考依據(jù)。

3.5 捕食性天敵的耐冷性與其捕食作用關系

昆蟲是變溫動物,對季節(jié)變化的自身溫度調(diào)節(jié)能力直接影響著其種群的生存、繁殖和分布,特別是適應低溫嚴寒的能力。因此,研究冬水田休耕季節(jié)隱翅甲、狼蛛和豹蛛的耐低溫特性對保護它們的種群發(fā)生,尤其是捕食作用具有重要意義。由于捕食者的SCP和FP存在顯著的季節(jié)性變化規(guī)律[15],為此,本研究模擬了冬水田休耕季節(jié)兩種代表性溫度條件,測定了它們誘導下的這些捕食者的SCP和FP,并結(jié)合其捕食作用,分析它們耐冷性參數(shù)與其捕食作用的關系。

本研究表明,通常兩種溫度間的各捕食者的SCP和FP差異不顯著。但是,不同溫度誘導下,隱翅甲、狼蛛與豹蛛之間的SCP和FP存在顯著性差異；其中,隱翅甲的SCP和FP均低于狼蛛和豹蛛成、亞成蛛的值,這說明隱翅甲有更強的適應低溫的能力。盡管如此,由于SCP和FP只是反映昆蟲存活的低溫下限,故本研究中沒有發(fā)現(xiàn)它們與這些捕食者的捕食作用強弱有顯著的正相關性；但在遠高于它們SCP和FP的試驗溫度中,通常狼蛛和豹蛛亞成蛛的瞬時攻擊率、最大捕食量和a/Th值都最大,表現(xiàn)出與它們的SCP和FP負相關的關系；而隱翅甲僅在12 ℃下與狼蛛和豹蛛亞成蛛一起表現(xiàn)出了較強的捕食葉蟬能力,這也可能與其本身較強的耐冷能力和嗜好捕捉葉蟬有關。我們相關的研究指出,在擬環(huán)紋豹蛛成蛛和青翅蟻形隱翅甲成蟲共存系統(tǒng)中,隱翅甲具有更強的耐冷特性,在低溫條件下其捕食行為表現(xiàn)的更為積極；盡管在22 ℃各處理條件下隱翅甲總是豹蛛的集團內(nèi)獵物(單向性捕食),隱翅甲被捕食率為89%—100%,但在12 ℃相同各處理條件下豹蛛也常被隱翅甲作為集團內(nèi)獵物捕食(雙向性捕食),豹蛛被捕食率為10%—60%(作者待發(fā)表資料)。另外,我們也發(fā)現(xiàn),相對于成蛛,溫度降低后狼蛛和豹蛛亞成蛛的耐冷能力均增強,這也在一定程度上解釋了為什么這些亞成蛛在低溫條件下表現(xiàn)出了更強的捕食能力。