徐長林,任君臨,賀 強

(1.復(fù)旦大學(xué) 生物多樣性與生態(tài)工程教育部重點實驗室,上海 200438;2.復(fù)旦大學(xué) 上海長江河口濕地生態(tài)系統(tǒng)國家野外科學(xué)觀測研究站,上海 200438)

理解全球變化下濱海濕地植被動態(tài)及其生物和非生物驅(qū)動因素是濱海濕地生態(tài)學(xué)及保護修復(fù)中亟需深入理解的基礎(chǔ)科學(xué)問題[1-3]。生物和非生物因素在調(diào)節(jié)鹽沼植物種群動態(tài)時,兩者的相對重要性會受到環(huán)境脅迫和自身性狀的影響[4]。早期研究主要關(guān)注鹽度、水分等上行因子[5],或通過研究植物種間相互作用關(guān)系以理解植物種群的動態(tài)變化[6-8]。相比于上行因子(bottom-up force)和植物種間關(guān)系對植被動態(tài)影響的研究,下行因子(top-down force)對植被動態(tài)影響的研究則相對較少。下行因子通常是指高營養(yǎng)級生物通過取食等行為對低營養(yǎng)級生物產(chǎn)生調(diào)控作用的因子[9-10]。盡管有研究證明動物等消費者對濱海濕地植物種群動態(tài)也具有較強的下行控制作用[11],但動物對植物種群動態(tài)影響的時空變異及驅(qū)動機制仍不明確。

鹽沼是濱海濕地的主要類型之一,為人類社會提供多重關(guān)鍵生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)[12]。作為鹽沼濕地生態(tài)系統(tǒng)的生產(chǎn)者,植被是鹽沼濕地生態(tài)系統(tǒng)功能運轉(zhuǎn)的基石,支撐著鹽沼濕地的多重生態(tài)系統(tǒng)服務(wù)[13-14]。此外,鹽沼濕地通常具有強烈的環(huán)境脅迫梯度,且其植被呈現(xiàn)帶狀分布,因此被生態(tài)學(xué)家認為是研究植被動態(tài)及其調(diào)控機制的理想系統(tǒng)[1,12]。早期觀點一般認為,鹽沼濕地植被動態(tài)主要受土壤鹽分、水分等上行因子的調(diào)控[5,15]。然而,本世紀(jì)以來,日益豐富的研究表明,蟹類、螺類等植食性動物對鹽沼濕地植物種群動態(tài)也具有重要的下行控制作用[6,16]。

在許多鹽沼濕地中,草食動物等消費者的數(shù)量十分豐富,并能夠通過取食植物組織對植物種群和群落動態(tài)產(chǎn)生下行控制作用[17-18]。這一觀點已在國內(nèi)外研究中得到廣泛證實。例如,開展于北美等地區(qū)的研究發(fā)現(xiàn),紫色相手蟹(Sesarmareticulatum)的取食作用可大幅降低鹽沼濕地植物的密度和生物量,從而導(dǎo)致鹽沼植被退化[16]。有關(guān)我國鹽沼濕地中下行控制的研究近年來也逐漸增加。例如,Li等[19]通過野外實驗表明蟹類對互花米草(Spartinaalterniflora)幼苗具有顯著的抑制效應(yīng);He等[20]研究發(fā)現(xiàn),干旱發(fā)生時,天津厚蟹(Helicetientsinensis)對鹽地堿蓬(Suaedasalsa)的取食會加劇干旱觸發(fā)的鹽沼植被退化;張儷文等[21]通過野外調(diào)查揭示了天津厚蟹對蘆葦(Phragmitesaustralis)的重度取食會顯著降低蘆葦幼苗的葉片數(shù)量。雖然這些研究都證實了下行因子是影響鹽沼濕地植物的重要因素,但有關(guān)下行因子對鹽沼濕地植物影響的空間變異及其驅(qū)動機制的研究仍較少。

黃河三角洲濕地是中國暖溫帶面積最大的新生鹽沼濕地。蘆葦是黃河三角洲濕地優(yōu)勢土著植物之一。在過去的40多年間,由于圍墾等人類活動干擾,黃河三角洲自然蘆葦濕地面積減少了近23%[22]。目前開展于黃河三角洲濕地蘆葦退化的研究多關(guān)注水位、鹽度等上行因子對蘆葦種群動態(tài)的影響[23-24],而有關(guān)植食動物等下行因子對蘆葦種群動態(tài)影響的研究則相對較少。天津厚蟹是黃河三角洲鹽沼濕地中多度最高的植食動物之一[21]。本研究以黃河三角洲鹽沼濕地蘆葦和天津厚蟹為研究對象,在3個典型鹽沼濕地中,通過開展野外植食性天津厚蟹去除實驗并定期監(jiān)測,以研究蟹類植食對蘆葦種群動態(tài)的下行控制作用,并探究下行控制作用在不同鹽沼濕地中的變異及機制。

1 材料及方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于山東省東營市黃河三角洲國家級自然保護區(qū)內(nèi)(37°35′N～38°12′N,118°33′E～119°21′E)。研究區(qū)年均降水量約為530～630 mm,年均蒸發(fā)量約為1 962～2 100 mm。降水多集中于植物生長活躍期(6～9月),但由于降雨年內(nèi)分配不均,干旱、洪澇等極端氣候災(zāi)害頻發(fā)[23]。研究區(qū)潮汐屬于不規(guī)則半日潮。黃河口為弱潮型河口,潮汐引起的水動力作用較弱,但潮汐會強烈影響土壤鹽度和含水量[24]。本研究選擇了3個典型的鹽沼濕地:S1(37°46′N,119°10′E)、S2(37°45′N,119°12′E)、S3(37°47′N,119°16′E)(圖1)。鹽沼濕地S1一般不受潮汐影響,降雨是其主要淡水來源;鹽沼濕地S2靠近與黃河河道連通的一條潮溝,且具有更高的潮汐頻率;鹽沼濕地S3同時受黃河淡水和潮汐的影響。在3個鹽沼濕地中,蘆葦均呈斑塊狀分布。由于干旱、臺風(fēng)的影響,鹽地堿蓬在3個鹽沼濕地中均退化嚴(yán)重,目前已非常稀少。在3個鹽沼濕地中,天津厚蟹均是數(shù)量最為豐富的大型底棲動物,且野外觀察并未發(fā)現(xiàn)其他植食性蟹類。天津厚蟹以植食性為主,強烈采食蘆葦、鹽地堿蓬等鹽沼濕地植物[20-21]。

圖1 黃河口鹽沼濕地的實驗地點Fig.1 Location of study sites in the Yellow River Delta salt marshes

1.2 野外蟹類去除實驗

本研究于2018年6月初分別在鹽沼濕地S1、S2、S3中選擇了4、4、5個蘆葦斑塊(面積＞10 m2)布設(shè)了8、8、14組成對的1 m×1 m的樣方。鹽沼濕地S1和S2中每個斑塊有2組成對樣方;S3依據(jù)于蘆葦斑塊面積大小,分別于每個斑塊中設(shè)置2、3、4、3、2組成對樣方。蟹類去除的樣方是通過在樣方四角埋下木樁,圍上尼龍網(wǎng)(7 mm網(wǎng)眼),將尼龍網(wǎng)埋藏于土下30 cm處,并保持尼龍網(wǎng)的地上部分高出地面1 m。為了進一步去除蟹類,選擇樣方對角線的位置埋下2根PVC管(10 cm直徑,20 cm深)作為陷阱,定期清除掉落于陷阱中的蟹類。對照組是在四角都埋下木樁,但不做任何圍網(wǎng)處理。前期實驗表明,用于去除蟹類的尼龍網(wǎng)本身并不影響蘆葦?shù)纳L[19]。因此,本研究未布設(shè)程序?qū)φ仗幚?。為研究蟹類對蘆葦種群動態(tài)的調(diào)節(jié)作用,分別于2018/2019年生長季初/末對樣方內(nèi)所有蘆葦存活植株進行計數(shù)(包括繁殖體和成體植株)。野外觀察和前期研究表明,蟹類對蘆葦繁殖體及成年植株的葉片均具有取食作用[21]。

本研究還于2019年生長季末監(jiān)測了樣方中的蟹洞密度。天津厚蟹是3個鹽沼濕地中多度最高的蟹類,故利用蟹洞密度表征天津厚蟹的多度[25]。使用環(huán)刀采集土壤樣品(5 cm深×5.05 cm直徑)。鮮土樣稱重后在烘箱中60℃烘至恒重再稱量,利用前后重量差除以恒重干土質(zhì)量以計算土壤含水率。將干土粉末和去離子水按照1∶5混合,充分震蕩后靜置,并利用電導(dǎo)儀(EC3840,Jenco Electronics,USA)測量土壤鹽度。鹽沼濕地土壤含水量往往與潮汐等淹水頻率正相關(guān)[24],可用于表征濕地淹水狀況。此外,前期研究表明,土壤養(yǎng)分并不是調(diào)控黃河三角洲地區(qū)植物群落分布的關(guān)鍵環(huán)境因子[26],故本研究未測定土壤養(yǎng)分。

1.3 數(shù)據(jù)處理與分析

利用混合效應(yīng)模型分析3個鹽沼濕地中蘆葦密度隨時間和蟹類去除處理的變化,固定因素設(shè)置為時間和蟹類去除處理,隨機因素設(shè)置為樣方編號嵌套于對應(yīng)的植被斑塊編號。所有模型均滿足殘差正態(tài)檢驗(Shapiro.test)(P＞0.05)。而后,利用效應(yīng)量來衡量蟹類對蘆葦密度的下行控制作用強度。效應(yīng)量依據(jù)以下公式計算:lnRR=ln(XC/XE),其中:XC表示對照組蘆葦密度;XE表示蟹類去除處理組蘆葦密度。由于效應(yīng)量不滿足正態(tài)分布,且無法經(jīng)過對數(shù)等常規(guī)轉(zhuǎn)換滿足正態(tài)分布,故效應(yīng)量間的比較是通過非參數(shù)分析(Kruskal-Wallis test)完成。

利用結(jié)構(gòu)方程模型(piecewiseSEM包)分析蟹類對蘆葦密度的調(diào)節(jié)強度在不同鹽沼中的變異機制,將土壤含水率設(shè)置為外生變量,將土壤鹽度、蟹洞密度、蘆葦密度等設(shè)置為內(nèi)生變量。利用土壤含水率作為土壤鹽度和蟹洞密度的解釋變量,利用土壤含水率、鹽度和蟹洞密度作為蘆葦密度的解釋變量。所有的統(tǒng)計分析均在3.6.0版本的R中完成。

2 結(jié) 果

2.1 天津厚蟹對蘆葦密度的下行控制作用

在鹽沼濕地S1中,蟹類對蘆葦密度的影響不隨調(diào)查時間變化(P=0.32),經(jīng)2個生長季后,對照組蘆葦密度有輕微下降(P=0.84),而蟹類去除處理組蘆葦密度并未減少(圖2(a))。在鹽沼濕地S2中,蟹類對蘆葦密度的影響受調(diào)查時間的強烈影響(P＜0.000 1);經(jīng)2個生長季后,對照組蘆葦密度近乎保持不變,而蟹類去除組蘆葦密度顯著增長(P＜0.000 1,圖2(b))。在鹽沼濕地S3中,蟹類對蘆葦密度產(chǎn)生了顯著影響(P=0.000 4),但其效應(yīng)不受調(diào)查時間的影響(P=0.12);經(jīng)2個生長季后,對照組和蟹類去除組的蘆葦密度都顯著增加(P＜0.000 1,圖2(c))。

圖2 鹽沼濕地中蟹類對蘆葦密度的影響隨調(diào)查時間的變化Fig.2 Effects of crabs on the density of Phragmites australis among different salt marshes over time

2.2 不同鹽沼濕地間的變異機制

經(jīng)過2個生長季后,在鹽沼濕地S1中,蟹類對蘆葦密度的變化量(Δ蘆葦密度)并未造成顯著影響(P=0.53),而在鹽沼濕地S2和S3中,蟹類的存在均造成了Δ蘆葦密度顯著減少(S2:P＜0.000 1;S3:P=0.003 1;圖3(a),見第420頁)。效應(yīng)量分析結(jié)果表明,蟹類對蘆葦密度的影響在不同鹽沼濕地間存在顯著差異(χ2=7.41,df=2,P=0.025);蟹類對鹽沼濕地S2中蘆葦密度的抑制作用顯著強于鹽沼濕地S1和S3(圖3(b),見第420頁)。

圖3 蟹類對生長季內(nèi)蘆葦密度變化量的影響Fig.3 Effects of crabs on the change of Phragmites australis density during growing season

土壤鹽度、含水率和蟹洞密度在3個鹽沼濕地間均存在顯著差異(表1,見第420頁)。鹽沼濕地S1的土壤鹽度最高,分別是S3和S2的5、2.5倍;S3的土壤鹽度最低,僅為S2的48.6%。相反,鹽沼濕地S1的土壤含水率最低,不足S2和S3的50%;S3的含水率最高,且顯著高于S2。對于蟹洞密度而言,鹽沼濕地S1中平均為0.63個,S2和S3中平均分別為18.9、16.1個;鹽沼濕地S2的蟹洞密度顯著高于S3的。

表1 3個鹽沼濕地土壤鹽度、土壤含水率及蟹洞密度Tab.1 Soil salinity,soil water content,and crab burrow density among the three studied salt marshes

結(jié)構(gòu)方程模型分析(圖4(b))表明,蘆葦密度主要受土壤鹽度和蟹洞密度的直接影響(土壤鹽度:β=-0.74;P=0.000 8。蟹洞密度:β=-0.43;P=0.000 6);相比于土壤鹽度,蟹類對蘆葦密度的作用強度較弱,其效應(yīng)約為土壤鹽度對蘆葦密度作用強度的58%。土壤含水率對蘆葦密度的直接作用不顯著(β=0.12;P=0.54),但其與蟹洞密度正相關(guān)(β=0.35;P=0.000 3),與土壤鹽度負相關(guān)(β=-0.85;P＜0.000 1)。此外,土壤鹽度對蟹洞密度不存在顯著影響。

圖4 上行因子和下行因子對蘆葦密度影響的結(jié)構(gòu)方程模型分析Fig.4 Structural equation models showing the effects of bottom-up force and top-down force on Phragmites australis density

3 討 論

本研究表明,天津厚蟹是影響黃河三角洲鹽沼濕地蘆葦種群動態(tài)的重要下行因子之一,且其在3個鹽沼濕地中均對蘆葦?shù)拿芏染哂酗@著的影響(圖2)。黃河三角洲鹽沼濕地植食性蟹類對蘆葦密度具有關(guān)鍵的抑制作用。一方面,這與開展于全球其他鹽沼生態(tài)系統(tǒng)中的下行控制研究結(jié)果一致,即植食動物對植物種群動態(tài)具有顯著的下行控制作用[11,16-17];另一方面,拓展了以往關(guān)注鹽度、水分等上行因子對黃河三角洲鹽沼濕地蘆葦種群動態(tài)的研究方向[23-24,26-27]。盡管也有研究表明該鹽沼濕地中植食性蟹類是調(diào)控植物種群動態(tài)的重要因素,但其主要關(guān)注鹽地堿蓬等一年生草本植物[28]。蟹類等下行因子對多年生蘆葦種群動態(tài)的影響還少有研究[29]。特別是,蟹類等下行因子在調(diào)控蘆葦種群動態(tài)時的空間變異及驅(qū)動因素仍不明確,本研究填補了這一知識空缺。雖然蟹類相對于大型草食動物而言體型較小,但高密度的蟹類聚集也會造成蘆葦種群大幅度衰退,因此其對鹽沼濕地植被動態(tài)的下行控制作用不可忽視。也有研究表明,蟹類能夠通過挖穴等改變微生境、涵養(yǎng)水源,這種生態(tài)系統(tǒng)工程式效應(yīng)在某些環(huán)境條件下可促進鹽地堿蓬的定植和生長[30-31]。本研究包括了水鹽等環(huán)境條件迥異的3個鹽沼濕地,且持續(xù)了兩個植物生長季,但均未發(fā)現(xiàn)蟹類對蘆葦密度具有凈正效應(yīng)。這說明,蟹類對黃河三角洲鹽沼濕地蘆葦種群動態(tài)的作用以負效應(yīng)為主。

本研究的另一個重要發(fā)現(xiàn)是,植食性蟹類對蘆葦密度的調(diào)控強度在3個鹽沼中顯著不同(圖3)。結(jié)構(gòu)方程模型分析表明,3個鹽沼中土壤含水量的差異是造成蟹類對蘆葦種群密度影響不同的重要驅(qū)動因子(圖4)。在鹽沼濕地中,土壤含水量的差異往往是潮汐等淹水頻次的表征。在鹽沼濕地S1中,由于土壤含水率低使得土壤硬度較高,蟹類難以挖洞使得其密度很低,從而造成在兩個生長季后蟹類對蘆葦密度變化的影響不顯著[32]。在鹽沼濕地S2中,蟹類顯著減少了蘆葦種群密度,且效應(yīng)在3個鹽沼濕地中最強。該鹽沼濕地中土壤含水量高于S1,低于S3,但蟹類的密度最高。野外觀察發(fā)現(xiàn),該鹽沼濕地中蘆葦葉片被啃食的數(shù)量(平均值±標(biāo)準(zhǔn)誤:12.13±1.41個/株)顯著高于S1(1.75±0.68個/株)和S3(4.79±0.45個/株),故蟹類的高密度聚集是造成鹽沼濕地S2中蘆葦種群密度下降的主要原因[33]。在鹽沼濕地S3中,蟹類對蘆葦密度也具有抑制作用,但其作用強度弱于鹽沼濕地S2;一方面可能是由于鹽沼濕地S3中蟹類密度低于S2,另一方面可能是由于良好的水鹽條件能夠補償蟹類在生長季對蘆葦密度的抑制作用[34]。實際上,在其他生態(tài)系統(tǒng)中,下行因子對植被動態(tài)變化的調(diào)控作用也往往存在空間變異。例如,森林中的植食性哺乳動物對植物幼苗的抑制作用可隨降雨量的變化而變化[35]。盡管本研究表明土壤含水量是影響蟹類對蘆葦種群密度控制作用的重要環(huán)境因子,但仍需通過控制實驗作進一步驗證;同樣,潮汐對蟹類下行效應(yīng)的影響也需開展進一步的控制實驗研究。此外,天津厚蟹的體型大小是否影響其對植物種群動態(tài)的下行調(diào)控作用也仍需進一步研究。

鹽沼濕地具有蟹類等植食動物多度高、水鹽脅迫變異大等特點,這使該生態(tài)系統(tǒng)中植被動態(tài)往往受到多重生物和非生物因素的調(diào)節(jié)[1,12]。本研究強調(diào)了蟹類等下行因子在影響蘆葦種群動態(tài)中的重要性。本研究的主要科學(xué)發(fā)現(xiàn)對于鹽沼濕地的恢復(fù)也具有借鑒意義,說明在對鹽沼濕地植被進行保護修復(fù)時也需關(guān)注蟹類等的下行控制作用。這一觀點在其他地區(qū)鹽沼的恢復(fù)研究中也正在得到日益豐富的佐證。例如,開展于美國東南部鹽沼的研究表明,玉蜀螺(Littorariairrorata)和紫色相手蟹等會抑制干旱后退化鹽沼植被的恢復(fù)[33];在我國長江口崇明東灘去除入侵植物互花米草(Spartinaalterniflora)后鹽沼恢復(fù)過程中,蟹類是阻礙其本土植物海三棱藨草(Scirpusmariqueter)恢復(fù)的重要影響因子[36]。進一步深入理解動物植食等下行因子的作用及變異機制有助于保護和修復(fù)退化鹽沼及其生態(tài)系統(tǒng)功能。