蘇維娜，臧家富

（1．山東師范大學(xué)，山東 濟(jì)南 250014；2．莒南縣農(nóng)業(yè)農(nóng)村局，山東 莒南 276600）

獨(dú)腳金內(nèi)酯（SL）最早是從獨(dú)腳金的非寄主植物棉花的根際分泌物中分離得到，到目前為止，已經(jīng)從不同植物中發(fā)現(xiàn)大約25種天然的獨(dú)腳金內(nèi)酯。它們在化學(xué)結(jié)構(gòu)上都包含1個三環(huán)內(nèi)酯（ABC-ring）和1個由烯醇醚鍵連接在一起的單環(huán)內(nèi)酯（D-ring）。SL分子結(jié)構(gòu)的多樣性主要源于ABC-ring上不同形式或位置的基團(tuán)復(fù)雜性，天然獨(dú)腳金內(nèi)酯的化學(xué)合成受到限制［1］。GR24是一種廣泛使用的獨(dú)腳金內(nèi)酯人工合成類似物，具有與內(nèi)源獨(dú)腳金內(nèi)酯相似的生物活性［2］。

獨(dú)腳金內(nèi)酯影響植物側(cè)枝生成、調(diào)節(jié)根構(gòu)型，控制中胚軸伸長、增加根毛長度和抑制不定根等［3-7］。此外，還介導(dǎo)植物應(yīng)對逆境脅迫的抗性（包括干旱、鹽度、溫度、營養(yǎng)缺乏和氧化脅迫），光照強(qiáng)度也會誘導(dǎo)獨(dú)腳金內(nèi)酯的積累［8-10］。在調(diào)節(jié)植物生長發(fā)育和耐逆性過程中獨(dú)腳金內(nèi)酯并不是孤立地起作用，而是與脫落酸（ABA）、細(xì)胞分裂素（CTK）和生長素（IAA）等多種激素相互作用。本文在概述獨(dú)腳金內(nèi)酯生物合成及其調(diào)控作用的基礎(chǔ)上，進(jìn)一步拓展和闡明與SL相關(guān)的植物激素信號間的互作網(wǎng)絡(luò)，旨在更好地理解SL在植物非生物脅迫響應(yīng)和激素交互中的功能。

1 獨(dú)腳金內(nèi)酯的生物合成與信號轉(zhuǎn)導(dǎo)

獨(dú)腳金內(nèi)酯在植物自身發(fā)育和對環(huán)境的適應(yīng)過程中發(fā)揮著不可或缺的作用，成為提高作物生產(chǎn)力和恢復(fù)力的潛在工具。SL生物合成和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)相關(guān)基因的研究是重要農(nóng)藝性狀遺傳改良的關(guān)鍵。雖然SL的生物合成途徑尚未完全闡明，但涉及的大多數(shù)酶已被確定。SL是由β-胡蘿卜素衍生而來，通過β-胡蘿卜素異構(gòu)酶（D27）和兩個類胡蘿卜素裂解雙加氧酶（CCD7和CCD8）基因使其轉(zhuǎn)化為SL的前體CL（carlactonoic）［11］。CL由MAX1（more axillary growth 1）編碼的細(xì)胞色素P450單加氧酶CYP711A氧化生成CLA（carlactonoic acid），CLA再經(jīng)進(jìn)一步的反應(yīng)催化生成SL，但是目前對SL合成過程中CLA的下游途徑仍知之甚少［12-14］。

SL主要在植物根部合成，由根向上運(yùn)輸?shù)角o從而抑制分枝。在矮牽牛中，ABC轉(zhuǎn)運(yùn)蛋白PDR1參與調(diào)控細(xì)胞間SL的轉(zhuǎn)移，影響SL的向頂運(yùn)輸和滲出土壤［3］。α/β水解酶D14含有由3個保守氨基酸（Ser-His-Asp）組成的催化三聯(lián)體，可以特異性識別和結(jié)合SL［15，16］。受體D14水解SL發(fā)生構(gòu)象變化進(jìn)而與D3（在擬南芥和其它物種中為MAX2）和D53（在擬南芥中同源的SMXL6、SMXL7、SMXL8）形成SCF蛋白復(fù)合體，新形成的復(fù)合物隨后介導(dǎo)轉(zhuǎn)錄抑制因子D53的泛素依賴性降解，并轉(zhuǎn)導(dǎo)SL信號［17，18］。IPA1（ideal plant architecture 1）作為水稻D53下游的靶標(biāo)基因，能直接調(diào)控D53基因的表達(dá)，而D53也會反過來抑制IPA1的轉(zhuǎn)錄水平，由此產(chǎn)生負(fù)反饋［19］。

2 獨(dú)腳金內(nèi)酯在植物抗逆境脅迫中的功能

2．1 干旱和鹽分脅迫下的功能

氣候變化導(dǎo)致干旱和高鹽度加劇，對一些地區(qū)的作物產(chǎn)量產(chǎn)生負(fù)面影響。通過對擬南芥SL生物合成基因啟動子序列的分析，鑒定出響應(yīng)干旱和鹽脅迫的反轉(zhuǎn)錄因子特異性結(jié)合的順式作用序列［20］。SL生物合成或信號轉(zhuǎn)導(dǎo)突變體對干旱和鹽等滲透脅迫異常敏感，而GR24則可以誘導(dǎo)氣孔關(guān)閉緩解鹽脅迫對水稻幼苗的不利影響［21-23］。

AM真菌能與植物形成互惠共生體，增強(qiáng)對不同環(huán)境因素的適應(yīng)性。NaCl處理誘導(dǎo)AM菌根化幼苗中的SL生物合成相關(guān)基因（CCD7、CCD8、MAX2）的表達(dá)［24］。鹽脅迫下萵苣根際AM真菌豐度增加，提高植株抵抗水分脅迫的能力，SL在共生后的耐鹽中起關(guān)鍵信號作用［25］。在水稻SL生物合成基因D17和D10突變體中AM定植水平則低于野生型植株，這表明植物可能通過增加SL產(chǎn)量，促進(jìn)植物和土壤微生物的共生以抵御不斷變化的環(huán)境條件。

2．2 營養(yǎng)脅迫下的功能

SL通過優(yōu)化植物生長和觸發(fā)資源分配來應(yīng)對土壤營養(yǎng)缺乏。低磷、低氮和低硫等多種營養(yǎng)脅迫均可上調(diào)SL相關(guān)基因的表達(dá)，其中磷脅迫對促進(jìn)SL的合成分泌最為顯著［26，27］。SL能促進(jìn)磷在營養(yǎng)匱乏時的遷移和吸收，番茄SL生物合成基因（D27、CCD8）參與調(diào)控磷饑餓應(yīng)答反應(yīng)，低磷特異響應(yīng)基因如三聯(lián)體IPS1-miR399-PHO2和高親和力的磷轉(zhuǎn)運(yùn)體LePT2基因表達(dá)也被激活［28］。在營養(yǎng)缺乏條件下植物的許多特征與SL上調(diào)相關(guān)。在低磷或低氮條件下，SL可誘導(dǎo)葉片衰老，減少分枝，此外SL通過改變根毛密度和長度調(diào)控根系構(gòu)型，使根在土壤中的分布更有利于有效養(yǎng)分的利用［29，30］。

SL促進(jìn)豆科植物根系根瘤菌的形成，在固氮方面發(fā)揮重要作用。施用GR24可增加苜蓿（Medicago sativa）、豌豆和大豆的結(jié)瘤率［31-34］。在粳稻、豌豆和大豆中SL生物合成突變體的結(jié)瘤數(shù)目比野生型少［35，36］。SL的應(yīng)用能增強(qiáng)營養(yǎng)獲取和豆類產(chǎn)量。

2．3 氧化脅迫下的功能

多種非生物脅迫會誘導(dǎo)植物產(chǎn)生大量的ROS，包括過氧化氫（H2O2）、羥基自由基（·OH-）和超氧陰離子（O2·-）等，引發(fā)DNA的氧化損傷，使細(xì)胞代謝功能紊亂甚至死亡。葉面噴施獨(dú)腳金內(nèi)酯類似物GR24，能通過提高抗氧化酶活性有效緩解鹽和弱光逆境對鼠尾草和番茄幼苗的氧化損傷［37，38］。土壤營養(yǎng)元素的缺乏會刺激植株合成活性更強(qiáng)的SL，同時伴隨著ROS生成［39，40］。SL調(diào)節(jié)植物結(jié)構(gòu)的平衡，以及ROS的代謝，有助于植物在變化的環(huán)境條件下進(jìn)行適當(dāng)?shù)鸟Z化。此外，ROS還可以作為第二信使分子介導(dǎo)SL的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程，由一系列酶相協(xié)調(diào)進(jìn)而上調(diào)防御基因的表達(dá)［41］。例如，SL可以通過NADPH氧化酶激活信號分子H2O2的信號級聯(lián)途徑來緩解田菁幼苗的鹽脅迫［42］。

3 獨(dú)腳金內(nèi)酯與其它植物激素的互作

3．1 獨(dú)腳金內(nèi)酯與脫落酸的相互作用

獨(dú)腳金內(nèi)酯（SL）通過與脫落酸（ABA）直接或間接地相互協(xié)同作用調(diào)控植物對非生物逆境的響應(yīng)［43］。暴露在非生物脅迫下的菌根植物具有更高的SL和ABA水平［44］。番茄ABA突變體中SL生物合成基因的表達(dá)量和SL含量顯著降低［45］。施用GR24降低荷花中LjNCED2的表達(dá)進(jìn)而抑制滲透脅迫中ABA的積累［46］。SL和ABA合成途徑密切相關(guān)，SL表達(dá)水平或敏感性變化影響ABA濃度和響應(yīng)，并對植物的代謝產(chǎn)生影響。利用缺乏ABA的番茄突變體研究表明，SL通過一種未知的機(jī)制調(diào)節(jié)ABA的生物合成［47］。此外，SL與ABA互作還通過控制ABA誘導(dǎo)的氣孔敏感性得到證實(shí)［48］。擬南芥SL缺陷突變體在干旱脅迫下氣孔孔徑增大，存活率降低，這可能是由于氣孔關(guān)閉效率低增加蒸騰失水所致［49，50］。通常情況下，植物對水分虧缺反應(yīng)是通過誘導(dǎo)ABA介導(dǎo)的氣孔關(guān)閉來降低蒸騰作用。SL對氣孔關(guān)閉的影響取決于ABA的合成、轉(zhuǎn)運(yùn)和敏感性［51］。SL與ABA的正相關(guān)是傳導(dǎo)滲透脅迫信號調(diào)節(jié)氣孔模式的關(guān)鍵決定因素。

ABA水平在非生物脅迫下快速增加，但在不同物種中SL含量可能存在差異。ABA正調(diào)控田菁葉片SL水平和信號通路中基因表達(dá)，提高鹽脅迫抗性［52］。同樣，在水稻和小麥根提取物中SL生物合成基因的轉(zhuǎn)錄水平上調(diào)，促進(jìn)植物對缺水環(huán)境的適應(yīng)性［53，54］。然而在干旱條件下卻導(dǎo)致番茄根系中SL的生物合成受到抑制［55］。因此通過上調(diào)SL信號來選育具有抗旱潛力的作物品種尚待進(jìn)一步探索。

3．2 獨(dú)腳金內(nèi)酯與細(xì)胞分裂素的相互作用

細(xì)胞分裂素（CTK）和SL之間的相互作用似乎隨植物生理過程而變化。它們對不定根形成表現(xiàn)出各自獨(dú)立的功能［56］，對芽激活和芽分支則是相互拮抗［57-59］。在擬南芥和豌豆中，細(xì)胞分裂素和SL都作用于芽特異性基因BRC1（Branched 1），該基因編碼抑制芽生長的轉(zhuǎn)錄因子，是兩種激素的共同靶點(diǎn)［60，61］。BRC1基因表達(dá)可通過GR24增強(qiáng)但卻受細(xì)胞分裂素的抑制。同樣地CTK和SL的拮抗作用表現(xiàn)在植物對干旱的適應(yīng)。利用擬南芥的CTK缺失和信號突變體提供的證據(jù)表明，細(xì)胞分裂素在植物干旱適應(yīng)中起負(fù)調(diào)控作用［62，63］。相反，SL通過改變氣孔密度和氣孔導(dǎo)度在抗旱相關(guān)生理性狀方面發(fā)揮著積極的調(diào)節(jié)功能［21］。植物中不同的激素之間存在著復(fù)雜的內(nèi)穩(wěn)態(tài)調(diào)節(jié)。

3．3 獨(dú)腳金內(nèi)酯與生長素的相互作用

生長素（IAA）是植物生長發(fā)育的重要信號分子。生長素和SL在一個獨(dú)特的反饋回路中相互作用［64］。生長素調(diào)節(jié)SL的生物合成，參與SL介導(dǎo)的各種發(fā)育過程［65］。在調(diào)控枝條分枝過程中，SL干擾生長素極性運(yùn)輸和生長素渠化，阻礙了腋芽的發(fā)育［5，66］。

在根發(fā)育中，SL通過調(diào)節(jié)生長素敏感性來控制側(cè)根的生長，生長素極性轉(zhuǎn)運(yùn)主要依賴于生長素外排蛋白PIN［67，68］。PIN蛋白在細(xì)胞中的不對稱分布決定細(xì)胞間生長素流方向，SL通過降低PIN蛋白水平擾亂生長素的極性運(yùn)輸，抑制側(cè)根的形成［69］。同樣，SL通過調(diào)節(jié)PIN活性抑制生長素外流，導(dǎo)致生長素在初生根分生組織細(xì)胞內(nèi)積累，促進(jìn)細(xì)胞分裂、分生組織區(qū)細(xì)胞體積的增大以及主根伸長［70］。在根毛發(fā)育調(diào)控中，SL和生長素之間也發(fā)生類似的互作，缺磷脅迫下獨(dú)腳金內(nèi)酯作用于生長素的下游，誘導(dǎo)表皮細(xì)胞內(nèi)生長素水平增加，來調(diào)控水稻根毛的生長［7］。

4 展望

近年來，獨(dú)腳金內(nèi)酯（SL）激素功能的發(fā)現(xiàn)為更詳細(xì)地探討激素對植物發(fā)育的調(diào)控提供了契機(jī)與可能。表型可塑性在適應(yīng)變化或極端的非生物環(huán)境中具有潛在的重要作用。通過對SL信號通路的修飾，可以構(gòu)建出最優(yōu)的作物株型，這是提高作物養(yǎng)分吸收和農(nóng)作物產(chǎn)量的重要途徑。分子技術(shù)的發(fā)展使作物的遺傳改良變得更加可行，SL有望成為改善多種農(nóng)藝性狀和可持續(xù)農(nóng)業(yè)的激素物質(zhì)。與其它植物激素一樣，在不適宜的環(huán)境條件下，SL的生物合成和活性會受到多個激素的串?dāng)_調(diào)控。根作為植物和土壤的界面，比植物地上部更容易受到各種非生物脅迫，根對周圍環(huán)境的感知影響著植物形態(tài)的建成。很明顯SL將環(huán)境信息轉(zhuǎn)化為根系的生長線索，這些信號成分如何在分子水平上根據(jù)環(huán)境因素誘導(dǎo)SL生物合成和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的機(jī)制尚不清楚。我們還需要對此進(jìn)行更多的研究，并進(jìn)行反向遺傳學(xué)和突變體互補(bǔ)，以進(jìn)一步了解信號網(wǎng)絡(luò)。同時需要更多試驗(yàn)和理論研究來仔細(xì)分析SL和其它植物激素對整個植物組織水平的不同貢獻(xiàn)，優(yōu)化植物激素的內(nèi)源水平，以最大限度地發(fā)揮多種激素之間的脅迫響應(yīng)機(jī)制。