黃土高原藍藻和蘚類生物結(jié)皮對草本植物多樣性及生物量的影響

王彥峰,肖 波,汪萬福,余星興,張 雪

1 中國科學院西北生態(tài)環(huán)境資源研究院, 沙漠與沙漠化重點實驗室, 蘭州 730000 2 中國科學院水利部水土保持研究所黃土高原土壤侵蝕與旱地農(nóng)業(yè)國家重點實驗室, 楊凌 712100 3 中國科學院大學,北京 100049

生物結(jié)皮是干旱和半干旱氣候區(qū)常見的地表覆蓋物,其蓋度最高可達60%—70%[1],是由隱花植物(藻類、地衣、苔蘚)、土壤微生物(細菌、真菌和古生菌)以及其他微小生命體通過菌絲體、假根和多聚糖等分泌物與土壤表層顆粒膠結(jié)形成的復合體[2—3]。生物結(jié)皮介導了干旱和半干旱氣候區(qū)土壤邊界層物質(zhì)與能量的輸入、轉(zhuǎn)運和輸出,被喻為“荒漠生態(tài)工程師”[4—5]。作為先鋒物種,生物結(jié)皮發(fā)育改變了土壤邊界層結(jié)構(gòu)、水分循環(huán)過程、土壤溫度以及土壤養(yǎng)分循環(huán),從而影響草本植物的種子傳播、萌發(fā)和幼苗的建植與生長,進而影響草本植物的群落結(jié)構(gòu)、物種豐度和生物量[6]。同時,有研究認為,生物結(jié)皮良好的抗逆性可緩沖氣候變化的負面效應,為維管束植物提供庇佑,有利于維系區(qū)域生態(tài)系統(tǒng)的穩(wěn)定與生態(tài)安全[7]。因此,研究生物結(jié)皮對草本植物群落的影響,對于明晰干旱和半干旱氣候區(qū)草本植物的建群機制及其對生態(tài)功能的影響具有重要意義,同時對明晰植物群落結(jié)構(gòu)與系統(tǒng)功能對氣候變化的響應機制具有重要意義。

生物結(jié)皮與草本植物鑲嵌形成斑塊式分布格局[8],通過影響草本植物的土壤種子庫、種子萌發(fā)、幼苗建植等過程來影響草本植物的多樣性[9—10]。國內(nèi)外有關(guān)生物結(jié)皮對草本植物多樣性影響的研究已有很多。其中,一些研究認為,生物結(jié)皮增加了土壤表面粗糙度,有利于土壤種子著床[11],同時生物結(jié)皮為幼苗的發(fā)育提供了穩(wěn)定的土壤環(huán)境和必要的水分和養(yǎng)分支持[12—13],從而促進了草本植物多樣性[14—15]。例如,陳孟晨等[16]在沙坡頭的研究顯示,地衣結(jié)皮和蘚結(jié)皮顯著增加了土壤種子庫豐度;Muoz等[17]的研究認為,藍藻結(jié)皮發(fā)育有利于Sennanotabilis和Acaciahilliana種子的萌發(fā);張元明等[18]在準噶爾盆地的研究認為,地衣結(jié)皮使角果藜(Ceratocarpusarenarius)的生長速率提升了21%。但也有研究認為,生物結(jié)皮在地表形成機械屏障,減少了種子和土壤的接觸機率,不利于種子萌發(fā)和出苗[6,19],從而降低了草本植物的多樣性。Song等[20]在騰格里沙漠、Li等[21]在高寒草甸以及Guan等[22]在毛烏素沙地的研究都證實了生物結(jié)皮對種子萌發(fā)有抑制作用。綜上,目前關(guān)于生物結(jié)皮對草本植物多樣性影響的研究仍存在較大爭議,且相關(guān)研究多局限于風沙土區(qū),而關(guān)于黃綿土區(qū)的研究還較少。因此,生物結(jié)皮對草本植物多樣性影響的機理尚不明晰,其影響程度和作用途徑仍有待進一步研究。

本研究在黃土高原的風沙土和黃綿土上分別選取藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地,以無結(jié)皮為對照,通過樣方法調(diào)查了兩種土壤上生物結(jié)皮和無結(jié)皮的群落組成差異,測定并計算了其草本植物的多樣性指數(shù)和生物量,繼而結(jié)合灰色關(guān)聯(lián)分析和結(jié)構(gòu)方程模型,剖析了生物結(jié)皮對草本植物多樣性和生物量的影響程度和作用途徑。研究結(jié)果旨在明晰黃土高原生物結(jié)皮對草本植物多樣性和生物量的影響程度和作用途徑,為進一步理解干旱和半干旱氣候區(qū)草本植物的建群機制和生態(tài)系統(tǒng)功能提供科學依據(jù)。

1 材料與方法

1.1 研究區(qū)概況

研究區(qū)位于黃土高原北部的陜西省神木市六道溝流域(38°34′—38°51′N,110°21′—110°23′E),其海拔1094.0—1273.9 m,面積6.89 km2。流域?qū)贉貛О敫珊禋夂?地形為典型的蓋沙黃土丘陵地貌,降雨集中在6—9月,多年平均降雨量為408.5 mm。流域分為東西兩部分,西部以風沙土為主,東部以黃綿土為主。退耕還林(草)工程實施后,流域內(nèi)的生態(tài)環(huán)境得到明顯改善,同時藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮在流域內(nèi)廣泛發(fā)育,成為該區(qū)一種常見地表覆蓋物。其中,蘚結(jié)皮中的優(yōu)勢蘚種有真蘚(Bryumargenteum)、雙色真蘚(Bryumbicolor)和尖葉對齒蘚(Didymodonconstrictus)等;而藍藻結(jié)皮中的優(yōu)勢藻屬為念珠藻屬(Nostoc)、色球藻屬(Chroococcus)和微鞘藻屬(Microcolus)等。

1.2 樣地選取與草本植物調(diào)查方法

在對流域總體進行調(diào)查的基礎上,于2021年7月—8月開展樣地選取與草本植物群落調(diào)查。針對風沙土和黃綿土兩種土壤的無結(jié)皮、藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮6種處理選取樣地。所選樣地為封禁年限(20年)一致的撂荒草地,樣地大小10 m×10 m,同時每種土壤上無結(jié)皮藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地間隔大于20 m。在每種樣地隨機布設10個1 m×1 m的樣方調(diào)查草本植物群落,共調(diào)查60個樣方。

草本植物多樣性調(diào)查時,先對樣方中的草本植物進行照片記錄,而后參考《內(nèi)蒙古植物志》和《中國植物志》進行物種鑒定。草本植物多樣性指數(shù)的計算方法為:Patrick指數(shù)D=S,S為物種數(shù);Shannon指數(shù)H′=-∑pilnpi,pi為種i占全部個體的比例[23]。此外,收集樣方中所有草本植物的地上部分,于烘箱內(nèi)85℃殺青30 min,后于65℃烘干至恒重并稱重,以此計算單位面積草本植物的生物量。

1.3 土壤理化性質(zhì)測定

草本植物樣品收集前,用土壤水分和溫度傳感器(5TM,美國METER公司)搭配手持式讀表(ProCheck,美國METER公司)測定樣方表層5 cm的土壤體積含水率和溫度。測定期間天氣晴好,測定時間為10:00—11:00。同時,用環(huán)刀(100 cm3)取原狀土樣后,于室內(nèi)用半自動土壤貫入儀(UTM6102,中國三思縱橫科技股份有限公司)測定表層2 cm的土壤穿透阻力。

將植物樣品用剪刀齊根剪起后,于紙質(zhì)檔案袋中保存。隨后,在樣方中按五點法采集0—5 cm的土壤樣品,并將同一樣方中的5個樣品混合后存于自封袋中,于實驗室內(nèi)測定土壤化學性質(zhì),共采集60個土壤樣品。其中,硝態(tài)氮用紫外分光光度法,銨態(tài)氮用浸提-靛藍比色法測定,速效磷用碳酸氫鈉浸提-鉬銻抗比色法測定,有機質(zhì)用重鉻酸鉀-硫酸消化法測定。

1.4 數(shù)據(jù)處理

使用R語言中vegan包計算草本植物的多樣性指數(shù),使用IBM SPSS 22.0 軟件的ANOVA和LSD多重比較分析不同樣地間草本植物多樣性指數(shù)、生物量和土壤屬性的差異,用OriginPro 2021b中PCA應用程序分析不同樣地間草本植物群落結(jié)構(gòu)的差異;同時,用灰色關(guān)聯(lián)分析篩選對草本植物多樣性和生物量影響的主要土壤因子,并構(gòu)建結(jié)構(gòu)方程模型檢驗生物結(jié)皮類型、土壤類型和主要土壤影響因子對草本植物多樣性和生物量的影響途徑和方式;此外,使用OriginPro 2021b繪制圖表。

2 結(jié)果與分析

2.1 生物結(jié)皮的結(jié)構(gòu)和組成

表1可見,風沙土和黃綿土上,藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮的蓋度、厚度、葉綠素含量均存在明顯差異(P<0.05)。風沙土上,蘚結(jié)皮的蓋度、厚度、葉綠素含量分別是藍藻結(jié)皮的1.3、1.4倍和7.1倍;而黃綿土上,蘚結(jié)皮的三種基本特性分別是藍藻結(jié)皮的1.1、1.3倍和2.9倍。此外,兩種壤質(zhì)上藍藻結(jié)皮的優(yōu)勢屬均為念珠藻屬(Nostoc)、色球藻屬(Chroococcus)和微鞘藻屬(Microcolus);而蘚結(jié)皮的優(yōu)勢種則分別為尖葉對齒蘚(Didymodonconstrictus)和真蘚(Bryumargenteum)。

表1 樣地中生物結(jié)皮的基本特征

2.2 生物結(jié)皮對草本植物物種組成的影響

風沙土上,無結(jié)皮樣地中有草本植物7科15屬15種,優(yōu)勢種為狗尾草(Setariaviridis)、豬毛菜(Salsolacollina)和角蒿(Incarvilleasinensis),藍藻結(jié)皮中有6科10屬10種,優(yōu)勢種為茵陳蒿(Artemisiacapillaris)、狗尾草和豬毛菜,而蘚結(jié)皮有8科14屬14種,優(yōu)勢種為狗尾草和茵陳蒿(表2);黃綿土上,無結(jié)皮樣地中有草本植物12科25屬27種,優(yōu)勢種為虎尾草(Chlorisvirgata)、鐵桿蒿(Artemisiagmelinii)、芨芨草(Achnatherumsplendens)和狗尾草,藍藻結(jié)皮中有7科14屬15種,優(yōu)勢種為興安胡枝子(Lespedezadaurica)、遠志(Polygalatenuifolia)和鐵桿蒿,而蘚結(jié)皮有7科14屬15種,優(yōu)勢種為三芒草(Aristidaadscensionis)和狗尾草。

風沙土上,無結(jié)皮樣地的優(yōu)勢科為禾本科(Gramineae,5種)和菊科(Compositae,3種),而藍藻結(jié)皮樣地的優(yōu)勢科為藜科(Chenopodiaceae,4種),蘚結(jié)皮樣地的優(yōu)勢科為禾本科(5種);與無結(jié)皮相比,風沙土的藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地中多年生草本植物株數(shù)占比分別增加了30%和16%,而多年生草本植物株數(shù)則分別減少了30%和16%。黃綿土上,無結(jié)皮樣地的優(yōu)勢科為菊科(8種)、禾本科(5種)和豆科(Leguminosae,4種),藍藻結(jié)皮樣地的優(yōu)勢科同為菊科(4種)、禾本科(4種)和豆科(3種),而蘚結(jié)皮樣地的優(yōu)勢科為禾本科(7種)和菊科(3種);此外,與無結(jié)皮相比,黃綿土藍藻結(jié)皮樣地中的多年生草本植物株數(shù)增加了45%,而蘚結(jié)皮樣地中則減少了46%(圖1),這些結(jié)果表明,生物結(jié)皮改變了草本植物群落的優(yōu)勢科和生活型株數(shù)占比。

圖1 生物結(jié)皮與無結(jié)皮樣地中草本植物群落的優(yōu)勢科和生活型Fig.1 The dominant families and life forms of herbaceous plants from the plots of biocrusts and uncrusted soil

主成分分析結(jié)果顯示(圖2),在風沙土上,PC1和PC2解釋了無結(jié)皮、藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地中草本植物群落結(jié)構(gòu)42.2%的總方差,且生物結(jié)皮和無結(jié)皮樣地分聚兩類。而黃綿土上,PC1和PC2解釋了三種樣地中草本植物群落結(jié)構(gòu)47.5%的總方差,且三種樣地分聚為三類?？梢?生物結(jié)皮可能會改變草本植物的群落結(jié)構(gòu)。

圖2 生物結(jié)皮與無結(jié)皮樣地中草本植物群落結(jié)構(gòu)的PCA分析Fig.2 The PCA analysis results of herbaceous plant community from the plots of biocrusts and uncrusted soilPCA表示主成分分析 Principal components analysis

2.3 生物結(jié)皮對草本植物多樣性的影響

風沙土上(圖3),藍藻結(jié)皮樣地中草本植物的Patrick和Shannon指數(shù)分別為7.8和1.3,分別比無結(jié)皮降低了11%和16%(P<0.05);而蘚結(jié)皮樣地中草本植物的兩種多樣性指數(shù)分別為5.4和1.1,依次比無結(jié)皮降低了39%和30%(P<0.05),表明生物結(jié)皮顯著降低了草本植物的多樣性。同時,蘚結(jié)皮樣地的Patrick和Shannon指數(shù)與藍藻結(jié)皮差異顯著(P<0.05),顯示蘚結(jié)皮對草本植物多樣性的影響大于藍藻結(jié)皮。黃綿土上(圖3),無結(jié)皮樣地中草本植物的兩種多樣性指數(shù)分別為12.1和1.5,分別是藍藻結(jié)皮樣地的1.7倍和1.1倍,是蘚結(jié)皮樣地的1.5倍和1.4倍。可見黃綿土上生物結(jié)皮覆蓋顯著降低了草本植物的多樣性(P<0.05)。

圖3 生物結(jié)皮與無結(jié)皮樣地中草本植物的多樣性指數(shù)Fig.3 The diversity indices of herbaceous plants from biocrusts and uncrusted soil plots 圖中a,b,c表示不同處理之間草本植物的多樣性指數(shù)差異顯著(P<0.05)

2.4 生物結(jié)皮對草本植物生物量的影響

兩種土壤上的生物結(jié)皮均顯著降低了草本植物的生物量,其中蘚結(jié)皮對草本植物生物量的降幅大于藍藻結(jié)皮(圖4)。風沙土上,藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地中的生物量分別為123.2 g/m2和89.7 g/m2,分別比無結(jié)皮減少了111.5 g/m2和145.0 g/m2;而黃綿土上,兩種生物結(jié)皮樣地的生物量分別為117.7 g/m2和73.2 g/m2,分別比無結(jié)皮減少了127.8 g/m2和172.2 g/m2。方差分析可知,兩種土壤上生物結(jié)皮樣地中草本植物的生物量與無結(jié)皮差異顯著,即生物結(jié)皮顯著降低了草本植物的生物量。由圖4可知,風沙土上藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地中草本植物的生物量降幅分別為47.5%和61.8%,而黃綿土上分別為52.1%和70.2%,即黃綿土上生物結(jié)皮對草本生物量的降幅更大。

圖4 生物結(jié)皮與無結(jié)皮樣地中草本植物的生物量 Fig.4 Biomass of herbaceous plants from biocrusts and uncrusted soil plots

2.5 生物結(jié)皮對表層土壤屬性的影響

表3 生物結(jié)皮與無結(jié)皮樣地的土壤屬性

2.6 生物結(jié)皮對草本植物多樣性和生物量的影響機制分析

表4 草本植物的多樣性和生物量與土壤屬性的關(guān)聯(lián)度

圖5 生物結(jié)皮影響草本植物多樣性和生物量的結(jié)構(gòu)方程模型Fig.5 SEM showing the effects of biocrusts on herbaceous plant diversity and biomass SW: 土壤含水量;PR: 土壤穿透阻力;AP: 速效磷含量;ST: 土壤溫度;線條粗細程度與路徑系數(shù)成正比;實線代表正效應;虛線代表負效應

3 討論

3.1 生物結(jié)皮對草本植物多樣性的作用機制

本研究表明,與無結(jié)皮相比,風沙土上藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地中草本植物的Patrick和Shannon指數(shù)分別降低了1.0、0.2和3.4、0.5;而黃綿土上則分別降低了4.8、0.2和4.2、0.4,即藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮明顯降低了草本植物的多樣性指數(shù),這與莊偉偉等[24]和Corvalán等[12]的研究結(jié)果相似?；疑P(guān)聯(lián)度分析表明,土壤穿透阻力、土壤含水量和速效磷含量是影響草本植物多樣性的主要因素。這是因為:(1)生物結(jié)皮增加了表層土壤的穿透阻力,而土壤穿透阻力的增加限制了植物種子的萌發(fā)和幼苗根系的伸展,從而影響了草本植物多樣性[6,25];(2)生物結(jié)皮增加了土壤水分和養(yǎng)分的表聚現(xiàn)象,減少了深根系草本植物的水分和養(yǎng)分獲取,從而影響草本植物多樣性[26—27]。莊偉偉等[24]的結(jié)果顯示,地衣結(jié)皮使草本植物的Shannon指數(shù)下降了51%,而本研究中,風沙土上藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮樣地中的Shannon指數(shù)分別下降了15%和30%,黃綿土上則分別下降了11%和25%,降幅遠小于莊偉偉等的研究。一方面,受氣候條件和土壤環(huán)境影響,古爾班通古特沙漠草本植物的群落結(jié)構(gòu)可能更不穩(wěn)定,更容易受生物結(jié)皮的影響;另一方面,可能與生物結(jié)皮類型和樣地選取有關(guān),莊偉偉等的研究主要針對丘間低地的地衣結(jié)皮,而本研究主要針對平地上的藍藻結(jié)皮和蘚結(jié)皮。同時,本研究中,黃綿土上草本植物豐度的降低幅度明顯高于風沙土,這是因為,受土壤質(zhì)地影響,黃綿土的土壤穿透阻力本身就大于風沙土,而生物結(jié)皮進一步增加了黃綿土的穿透阻力,使其明顯大于風沙土,從而使黃綿土上植物種子的萌發(fā)和幼苗根系的伸展更為困難,進而導致草本植物豐度下降[28—29]。需要指出的是,由于生物結(jié)皮的復雜性、草本植物類型差異、研究方法差異以及環(huán)境條件的不可比性,目前相關(guān)研究存在較大爭議(表5)。例如,在古爾班通古特沙漠[15]、騰格里沙漠[30]和青藏高原[31]的研究表明,生物結(jié)皮有利于提升草本植物的多樣性;而在古爾班通古特沙漠南緣[24]和毛烏素沙地[22]的研究結(jié)果則顯示,生物結(jié)皮導致草本植物的多樣性降低。因此,僅基于單一區(qū)域的研究可能很難全面了解生物結(jié)皮對草本植物多樣性的影響機制,今后應通過多區(qū)域研究來進一步全面揭示生物結(jié)皮對草本植物多樣性的影響機制。

表5 我國不同區(qū)域中生物結(jié)皮對草本植物多樣性影響的差異

3.2 草本植物群落結(jié)構(gòu)對生物結(jié)皮覆蓋的響應

本研究發(fā)現(xiàn),生物結(jié)皮導致草本植物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生了顯著變化,其中草本植物群落的優(yōu)勢科明顯變化,生活型株數(shù)占比明顯調(diào)整,這與多數(shù)研究結(jié)果相似。例如:在青藏高原,生物結(jié)皮使禾本科植物占比上升、莎草科(Cyperaceae)和雜類草占比下降,而豆科占比無顯著變化[31];在騰格里沙漠,藍藻結(jié)皮使十字花科(Cruciferae)的比例上升,而蘚結(jié)皮和地衣結(jié)皮增加了牻牛兒苗科(Geraniaceae)的比例[15]。盡管這些研究中的結(jié)皮類型、草本植物類型、土壤基質(zhì)以及氣候條件有所差異,但這些研究都一致表明生物結(jié)皮改變了草本植物的群落結(jié)構(gòu),這可能與生物結(jié)皮的“篩選”機制和草本植物本身的生物學特性有關(guān)[24]。首先,生物結(jié)皮在土壤表層形成了致密的毛墊狀殼層,致使一些大型種子或表面光滑的種子難以附著并進入土壤,而對一些帶“針”或“芒”的種子影響很小,由此改變了土壤種子庫結(jié)構(gòu),進而改變草本植物的群落結(jié)構(gòu)[6,18,22]。其次,生物結(jié)皮分泌的多糖物質(zhì)會附著于種子表面形成包裹層,其對薄皮種子無明顯影響,但可能會抑制厚皮種子萌發(fā),從而改變草本植物群落結(jié)構(gòu)[36]。另外,生物結(jié)皮導致土壤水分淺層化,不利于深根系草本植物的生長,這可能也是生物結(jié)皮影響草本植物群落的重要原因[22]。但也有研究則認為[37],生物結(jié)皮對多年生草本植物沒有明顯影響。這可能與生物結(jié)皮蓋度有關(guān),生物結(jié)皮蓋度對草本植物群落的影響存在一定閾值,在達到閾值之前,土壤屬性沒有發(fā)生實質(zhì)變化,生物結(jié)皮的“篩選”作用有限,因此生物結(jié)皮不會對草本植物的群落結(jié)構(gòu)產(chǎn)生明顯影響。這是這些研究與本研究存在差異的主要原因。

3.3 生物結(jié)皮對草本植物生物量的調(diào)控機制

4 結(jié)論

研究表明,生物結(jié)皮覆蓋明顯改變了黃土高原半干旱氣候區(qū)的草本植物群落結(jié)構(gòu),同時顯著降低了草本植物的多樣性和生物量。研究結(jié)果顯示,草本植物的多樣性和生物量受土壤物理和化學屬性兩方面的影響。生物結(jié)皮對土壤穿透阻力的增加,可能降低了草本植物的種子萌發(fā)幾率,并限制了幼苗的根系伸展,從而降低了草本植物的多樣性;此外,生物結(jié)皮通過與草本植物的土壤氮競爭降低了草本植物的生物量。本研究揭示了黃土高原生物結(jié)皮對草本植物多樣性和生物量的影響程度和作用途徑,對于深入了解干旱和半干旱氣候區(qū)植物的建群機制具有重要意義。