陳家興, 王 姝*

(1. 貴州大學(xué) 林學(xué)院, 貴陽 550025; 2. 貴州大學(xué) 森林生態(tài)研究中心, 貴陽 550025 )

全球氣候變化導(dǎo)致植物在整個生命周期中經(jīng)歷了更頻繁的極端環(huán)境(胡宜昌等,2007; 許藝馨等,2021)。隨著干旱和水淹等極端事件的增加(Hirabayashi et al., 2013; 胡順起等, 2017),許多植物將會面對水分資源分布不均勻的異質(zhì)性環(huán)境,并且這種環(huán)境可能對植物生長產(chǎn)生重要影響(Easterling et al., 2000)。植物對干旱和水淹適應(yīng)機(jī)制上存在差別,可能會改變植物對后續(xù)極端水分事件的響應(yīng)(王姝,2016)。例如,干旱下植物側(cè)重提高根冠比,增加根生物量的策略(田漢勤等,2007),會與水淹環(huán)境下減少根部生物量增長(羅芳麗等,2007)的策略相反。另外,植物適應(yīng)干旱和水淹的表現(xiàn),可能取決于極端事件的發(fā)生順序。有研究表明干旱和水淹兩種水分脅迫的發(fā)生順序,對木本植物生長與存活有顯著的影響(Miao et al., 2009),但少有研究關(guān)注水分供應(yīng)時間異質(zhì)性對外來種和本地種草本植物的影響。

外來種適應(yīng)新環(huán)境的機(jī)制一直是生態(tài)學(xué)研究的熱點(diǎn)(徐承遠(yuǎn)等,2001; 高增祥等,2003)。表型可塑性在外來種適應(yīng)陌生環(huán)境中發(fā)揮了重要作用(耿宇鵬等,2004; 熊韞琦和趙彩云, 2020)。雖然外來種可能比本地物種更具可塑性(Wang &Althoff, 2019),但資源機(jī)遇假說(Davis et al., 2000)或生態(tài)位理論(Shea &Chesson, 2002)認(rèn)為,外來種需要比本地種能更好地利用資源才可能在環(huán)境中占據(jù)優(yōu)勢。然而,環(huán)境資源并不是均勻地被植物所利用,資源供應(yīng)的時間異質(zhì)性通常會增加植物生長策略的不確定性。例如,前期優(yōu)勢生長的物種所采取的生物量分配策略可能并不適用于另一種不利環(huán)境(Auclair, 1993; Miao et al., 2009)。因此,如果異質(zhì)環(huán)境干擾過大可能更容易降低本地種和外來種的表現(xiàn)(潘玉梅等,2017)。因此,推測外來植物和本地植物對水分發(fā)生順序的響應(yīng),采取了以下不同策略:(1)植物在惡劣環(huán)境中也能更好地維持生長;(2)植物在有利條件下具有提高適應(yīng)性的表現(xiàn),如適宜的養(yǎng)分濃度能顯著增加植物生物量(Milberg et al., 1999);(3)前兩種策略兼有(Richards et al., 2006)。此外,比較外來種三裂葉蟛蜞菊(Wedeliatrilobata)和本地種蟛蜞菊(W.chinensis)適應(yīng)水分時間的異質(zhì)性研究表明,外來種更容易受到干旱脅迫的不利影響,但復(fù)水后的恢復(fù)能力明顯強(qiáng)于本地種(宋莉英等,2009)。產(chǎn)生這種差異的原因可能與外來種和本地種在不同生長階段對水分的耐受性有關(guān),但相關(guān)問題未見研究報道。

關(guān)于植物地上和地下生物量的分配能反映對環(huán)境的適應(yīng)策略(Weiner, 2004;劉文昊等,2020; 張彩霞等,2021)的研究較多,而在水分時間異質(zhì)性背景下,研究本地種和外來種地上-地下生物量的異速生長關(guān)系的研究較少。了解草本植物生物量分配方式有利于分析本地種和外來種對資源的獲取能力。但是,這些分配策略受到植株大小的影響(Poorter et al., 2015),通常采用協(xié)方差分析消除個體大小的影響或異速分析不同構(gòu)件間生長速率的差異,然而協(xié)方差分析結(jié)果與異速分析不一致時,通常認(rèn)為異速分析的結(jié)果是植物真正的可塑性表現(xiàn)。據(jù)最新研究認(rèn)為異速分析的結(jié)果也可能是表觀可塑性(Wang &Zhou, 2021),對于水分時間異質(zhì)性處理是否誘導(dǎo)了外來種和本地種生物量分配上的可塑性,需要上述分析方法驗證。

本文基于干旱-水淹和水淹-干旱處理下植物一系列特征的變化,采用協(xié)方差分析和異速生長分析研究了北美地區(qū)4個本地種和4個外來種對不同干旱和水淹發(fā)生順序的響應(yīng),擬探討以下問題:(1)水分發(fā)生順序是否影響外來種和本地種植物最終的特征表現(xiàn);(2)外來種與本地種對水分發(fā)生順序的響應(yīng)是否不同,其地上和地下生物量分配之間具有何種關(guān)系。

1 材料與方法

1.1 研究材料

根據(jù)蒙大拿西部自然草地的土壤水分條件,選擇生長在干旱生境的菊科植物[斑點(diǎn)矢車菊(Centaureastoebessp.micranthos)和多毛假金菊(Heterothecavillosa)];分布在濕潤生境的菊科植物[濱菊(Leucanthemumvulgare)、宿根天人菊(Gaillardiaaristata)]和薔薇科植物[硫委陵菜(Potentillarecta)、軟棗委陵菜(P.arguta)];生長在更濕潤生境的唇形科植物[益母草(Leonuruscardiaca)和麻葉藿香(Agastacheurticifolia)]為對象。本研究中的8個物種是相對于北美地區(qū)的本地種和外來種,其中4個本地種包括多毛假金菊、宿根天人菊、麻葉藿香和軟棗委陵菜;4個外來種包括濱菊、斑點(diǎn)矢車菊、益母草和硫委陵菜。所有物種的種子均采集自美國蒙大拿州西部的天然草地(113°59′ W、46°51′ N)。

1.2 試驗設(shè)計

試驗在美國蒙大拿州米蘇拉市蒙大拿大學(xué)的溫室中進(jìn)行。溫室溫度保持在15～30 ℃,大致對應(yīng)于當(dāng)?shù)叵奶斓淖匀粶囟?光照充足。試驗開始前,將所有物種的種子種植于塑料托盤中。出苗后一周,將幼苗移植入花盆(寬 × 寬,7.0 cm × 7.0 cm, 高20.6 cm),每盆定植1株,盆中填滿1∶1花園土和無菌的硅砂混合物。保持幼苗在正常條件下生長40 d,在試驗處理前測量每株植物的初始大小。由于幼苗期的葉片大小反映了植物獲取光的能力,還與葉柄、莖等支撐結(jié)構(gòu)存在生物量分配的關(guān)系,因此本研究選擇易測量的最大葉片長度作為其初始大小(王姝, 2016)。

試驗采取裂區(qū)試驗設(shè)計,主要因素為水分順序處理,次要因素為物種。水分處理包括持續(xù)濕潤(對照,CK)、水淹-干旱(I-D)、干旱-水淹(D-I)。水淹-干旱和干旱-水淹處理分為兩個階段,干旱-水淹處理為第一階段干旱70 d,第二階段水淹70 d;水淹-干旱處理為第一階段水淹70 d,第二階段干旱70 d。對照(CK)處理在兩個階段均保持持續(xù)濕潤。各處理每個物種20株,第一階段結(jié)束后取10株,第二階段后取剩余10株進(jìn)行測定,最大取樣數(shù)為3個處理×8個物種×20株=480株。

使用3個大小相同的水槽(長×寬, 161 cm × 91.3 cm, 高8.5 cm)分別進(jìn)行濕潤、干旱、水淹處理,水槽為底部具有網(wǎng)狀鐵絲結(jié)構(gòu)的木框,內(nèi)側(cè)鋪有一層黑色塑料并安裝了排水管可調(diào)節(jié)水位。進(jìn)行水淹處理的水槽中,水深保持在7.0 cm,使其處于花盆土壤表面10.0 cm以下,每天澆水至飽和。持續(xù)濕潤(CK)和干旱處理的水槽中無水,CK處理每隔一天澆水至飽和,干旱處理每周澆水1～2次至飽和。

1.3 數(shù)據(jù)收集和分析

測量所有植株主莖長度和存活葉片數(shù),整株分成地上和地下兩部分,分別于烘箱中60 ℃干燥48 h 至恒重并稱重。第一階段處理:干旱處理組死亡11株,水淹處理組死亡7株,CK處理組死亡9株,共27株死亡,實(shí)際取樣213株。第二階段處理:干旱-水淹處理組死亡14株,水淹-干旱處理組死亡28株,CK處理組死亡11株,共53株死亡,實(shí)際取樣187株。

對于某一特征,相對生長(relative growth,RG)用以下公式計算(Wang et al., 2017):RG= (Y-X)/X。

式中:Y表示第二階段處理結(jié)束時存活植株的特征平均值;X為第一階段處理結(jié)束時存活植株的特征平均值。綜合相對生長率(composite relative growth rate, %)為主莖長度、葉片數(shù)、地上和地下生物量相對生長的平均值(Wang et al., 2017)。

數(shù)據(jù)分析使用SPSS 20.0軟件,繪圖使用Origin 2018軟件。分析前對所有數(shù)據(jù)進(jìn)行對數(shù)轉(zhuǎn)換,使其符合正態(tài)分布和方差齊性。采用單因素協(xié)方差法(one-way ANCOVA)分析不同階段水分處理對外來種和本地種的主莖長度(stem length,SL)、葉片數(shù)(leaf number,LN)、地上生物量(aboveground biomass,AGB)、地下生物量(belowground biomass,BGB)、總生物量(total biomass,TB)和根冠比(root/shoot,R/S)的影響以及比較外來種和本地種的差異,協(xié)變量為初始最大葉片長度。使用單因素方差法(one-way ANOVA),分析不同水分處理對所有植物或本地種、外來種綜合相對生長率的影響。多重比較采用最小顯著差異法(mothod of least significant difference,LSD)。

由于植物存在異速生長現(xiàn)象,地上與地下生物量對環(huán)境因子的響應(yīng)可能是個體大小或生長速度的影響(Weiner, 2004),因此,本研究還對地上、地下生物量之間關(guān)系進(jìn)行了異速分析,公式如下:

Y=βXα(對數(shù)化logY= logβ+αlogX)。

式中:X和Y分別代表地上生物量和地下生物量;α是異速指數(shù);β是異速常數(shù)(Niklas &Enquist, 2002)。將所有物種的地上和地下生物量進(jìn)行對數(shù)轉(zhuǎn)化(底數(shù)10),使用SMATR軟件中標(biāo)準(zhǔn)主軸法(standardized major axis test,SMA)估計其異速生長關(guān)系(朱強(qiáng)根等,2013; 陳國鵬等,2020)。計算異速生長表達(dá)式中異速指數(shù)α,截距β和置信區(qū)間(confidence interval,CI),檢驗斜率α與1.0之間的顯著性水平(P-1),并比較不同水分處理下本地種、外來種異速指數(shù)的差異。

2 結(jié)果與分析

2.1 干旱和水淹發(fā)生順序?qū)Ρ镜胤N和外來種生長的影響

去掉初始大小的影響后,水分處理對所有植物的主莖長度、葉片數(shù)、總生物量和根冠比均有顯著影響;水分處理對綜合相對生長率也有顯著影響(P<0.05, 表1)。主莖長度、葉片數(shù)、總生物量、根冠比和綜合相對生長率在外來種和本地種之間有顯著差異(P<0.05, 表1)。

表1 水分處理、物種背景及交互作用對草本植物各特征的影響Table 1 Effects of water treatment, species background and interaction on herbaceous plant characteristics

由表2可知,第一階段處理下,對比水淹和CK,干旱顯著降低了外來種和本地種的總生物量(P<0.05),不影響根冠比。與CK相比,水淹處理顯著降低了外來種23%的總生物量(P<0.05),不影響本地種。干旱比水淹更容易降低生物量,與CK相比,分別降低外來種和本地種54%和51%的總生物量;第二階段處理下,與CK相比,干旱-水淹顯著降低了本地種根冠比(P<0.05),不影響其總生物量,卻顯著提高本地種綜合相對生長率(P<0.05, 圖1),3種水分處理對本地種總生物量沒有顯著影響(P>0.05)。與CK相比,干旱-水淹和水淹-干旱處理均顯著降低了外來種總生物量(P<0.05),但是僅干旱-水淹顯著降低了外來種根冠比(P<0.05)。

N. 本地種; E. 外來種; CK. 持續(xù)濕潤; I-D. 水淹-干旱; D-I. 干旱-水淹。下同。不同小寫字母表示不同水分處理間有顯著性差異,不同大寫字母表示相同水分處理下外來種和本地種有顯著差異(ANOVA, P<0.05)。N. Native species; E. Exotic species; CK. Moderate water treatment; I-D. Inundation-drought treatment; D-I. Drought-inundation treatment. The same below. Different lowercase letters indicate significant differences among different water treatments, and different uppercase letters indicate significant differences between exotic and native species under the same water treatment (ANOVA, P<0.05).圖1 本地種和外來種綜合相對生長率的平均值(±標(biāo)準(zhǔn)誤) 對水分處理的響應(yīng)Fig. 1 Response of of composite relative growth rate of native and exotic species to water treatment

第一階段處理下,水淹處理組的本地種顯著高于外來種34%的總生物量(P<0.05),本地種在3種水分處理下的根冠比顯著高于外來種(P<0.05)。第二階段處理下,水淹-干旱組的本地種顯著高于外來種72%的總生物量(P<0.05),本地種根冠比顯著高于外來種(P<0.05),并且干旱-水淹下本地種綜合相對生長率顯著高于外來種(P<0.05)。

2.2 干旱和水淹發(fā)生順序?qū)Ρ镜胤N和外來種異速生長關(guān)系的影響

由表3和圖2可知,干旱-水淹處理顯著降低了所有植物的異速指數(shù)(P<0.05),并表現(xiàn)出異速生長,CK和水淹-干旱表現(xiàn)為等速生長。所有水分處理下的外來種異速指數(shù)顯著高于本地種(P<0.05),本地種異速指數(shù)與1.0有顯著差異(P-1=0.027),表現(xiàn)為異速生長關(guān)系,而外來種表現(xiàn)為等速生長。對于所有水分處理,本地種地上和地下生物量間的異速生長指數(shù)為0.813 2～0.864 0,在CK處理中最大,在干旱-水淹處理中最小,均與1.0無顯著差異,為等速生長(P>0.05)。外來種地上與地下生物量間的異速生長指數(shù)為0.929 0～1.179 6,在水淹-干旱處理中最大,干旱-水淹處理中最小,水淹-干旱下異速指數(shù)與1.0有顯著差異(P-1=0.025),為異速生長關(guān)系。水淹-干旱下外來種的異速指數(shù)顯著大于干旱-水淹處理組(P=0.032),而干旱-水淹處理下本地種的異速指數(shù)顯著低于外來種(P=0.011)。

表3 不同水分處理下外來種(E)和本地種(N)對地下-地上生物量的異速生長關(guān)系Table 3 Allometric growth relationship between belowground biomass and aboveground biomass of exotic species (E) and native species (N) under different water treatments

3 討論與結(jié)論

3.1 不同水分時間異質(zhì)性處理對外來種和本地種植物生長的影響

本研究發(fā)現(xiàn),干旱與水淹交替處理能抑制外來種早期和后期的生長。然而,也有研究表明,連續(xù)的干旱和水淹事件對植物有促進(jìn)表現(xiàn),如干旱和水淹能激發(fā)生理上共用的抗脅迫調(diào)節(jié)機(jī)制(Lopez &Kursar, 2003; Xu et al., 2006),使大豆在經(jīng)歷干旱后增強(qiáng)了對水淹環(huán)境的耐受性(Fuhrmann-Aoyagi et al., 2021)。此外,不同水分事件的發(fā)生順序能改變植物最終的生長表現(xiàn),這可能與植物耐旱或耐水淹的能力有關(guān)。水淹和干旱發(fā)生于植物的不同生長階段,不同階段下植物對水淹和干旱的耐受性不同,如本研究中草本植物對早期水淹的耐受性強(qiáng)于干旱,并且早期干旱會限制植物生物量的積累,導(dǎo)致植物后期的生長相對明顯。綜上表明,植物在響應(yīng)連續(xù)不同脅迫時(如干旱和水淹),需要考慮極端事件的發(fā)生順序。

干旱-水淹提高植物生長潛力的機(jī)制,也體現(xiàn)在干旱后復(fù)水的研究中,即復(fù)水的補(bǔ)償效應(yīng),使植物能在補(bǔ)水后一定程度上能修復(fù)損傷組織(周雪英和鄧西平,2007; 張文娥等,2020)。此外,一定程度的干旱或水淹會使植物產(chǎn)生脅迫記憶或啟動效應(yīng)(Tombesi et al., 2018; Turgut-Kara et al., 2020),增強(qiáng)植物對干旱或水淹脅迫的耐受性(Ramírez et al., 2015)。Wang和Zhou(2021)研究發(fā)現(xiàn),早期干旱能提高植物后期水淹環(huán)境的生物量生長,表明早期干旱能提高植物對后期水淹的耐受性。Elcan和Pezeshki(2002)研究發(fā)現(xiàn)早期水淹也可以提高植物在后期干旱下的生長,說明早期水淹能提高植物對干旱的耐受性。然而,本研究卻并未發(fā)現(xiàn)水淹-干旱處理的益處,可能是后期干旱抑制了植物的生長,從而掩蓋了早期水淹的促進(jìn)作用。

3.2 外來種和本地種植物地上-地下生物量間的關(guān)系

有研究認(rèn)為,異速生長關(guān)系與植物物種種類無關(guān)(Niklas, 2004; 毛圓圓等,2020)。然而,本研究中對于所有本地種的地上-地下生物量的異速生長關(guān)系與外來種不同,可能是水分時間異質(zhì)性處理改變了植物的異速生長關(guān)系。根據(jù)最優(yōu)分配理論認(rèn)為,當(dāng)水分成為環(huán)境主要限制因子時,植物會將更多生物量分配給根系(范高華等,2017)。然而,由早期干旱促進(jìn)的根系生物量分配,可能不適應(yīng)后期的水淹環(huán)境;由早期水淹抑制的根系生長,在后期干旱中可能得到更多的生物量分配。因此,本地種和外來種需要抉擇將環(huán)境資源投資于地上還是地下部分更有利于后期的生長。本研究發(fā)現(xiàn),在干旱-水淹條件下本地種比外來種更傾向于地上生物量的分配,或外來種比本地種更傾向地下生物量的分配。此外,中國北方6種不同類型的草原植物地上和地下生物量的分配關(guān)系,表現(xiàn)為等速生長(Yang et al., 2010)。與本研究中本地種的結(jié)果一致,但水淹-干旱下外來種表現(xiàn)為異速生長關(guān)系,表明外來種可能具有較強(qiáng)的表型可塑性來響應(yīng)水分異質(zhì)性的環(huán)境。

3.3 協(xié)方差分析與異速分析結(jié)果反映的植物可塑性

生物量分配的可塑性分析中,一般認(rèn)為環(huán)境影響植物生物量分配的可塑性若受到植株大小的影響,被認(rèn)為是表觀可塑性;而植物構(gòu)件間異速關(guān)系的可塑,由于去了除個體大小的影響,被認(rèn)為是真正的可塑性(Weiner, 2004)。若同時用協(xié)方差和異速生長兩種方法進(jìn)行分析,產(chǎn)生的結(jié)果不一致時,通常以異速分析來解釋植物生物量分配的變化。但是,因為構(gòu)件間的異速關(guān)系會隨生長階段而變化,所以基于多個生長階段的異速分析也可能有不同的分配方式(Li et al., 2013; Wang &Zhou, 2021)。因此,異速關(guān)系的可塑是表觀可塑的結(jié)論也更有利于解釋異速分析結(jié)果與協(xié)方差分析結(jié)果不一致的問題(Wang &Zhou, 2021)。

本研究發(fā)現(xiàn),干旱-水淹降低草本植物的根生物量和根冠比及地下-地上生物量關(guān)系的異速指數(shù),而水淹-干旱對兩種特征沒有影響,表明協(xié)方差分析與異速分析結(jié)果相一致?；凇爱愃訇P(guān)系的可塑是表觀可塑”的假設(shè),則說明干旱-水淹處理既誘導(dǎo)了生物量分配的表觀可塑,又造成植物的個體大小和生長階段的差異;既誘導(dǎo)了其真正的可塑,又導(dǎo)致了生物量分配策略的變化。相比之下,水淹-干旱處理中早期水淹對植物的不利影響不隨生長階段而變化,而植物對后期干旱則表現(xiàn)出穩(wěn)定的生物量分配。

3.4 本地種與外來種表型可塑性的差異

外來種可以通過表型可塑性來提高在陌生環(huán)境中的適合度,因此外來種的可塑性比本地種更強(qiáng)(陸霞梅等,2007; Kettenring et al., 2016),但也存在不一致的看法(Funk, 2008; Hulme, 2008)。本研究結(jié)果表明,外來種對水分時間異質(zhì)性處理的適應(yīng)性不如本地種,并且早期干旱比水淹對外來種的不利影響更大。另外,外來種與本地種對水分發(fā)生順序的響應(yīng)存在差異,表現(xiàn)在不利環(huán)境下外來種總生物量容易被降低,但在對照處理下具有較高的生物量表現(xiàn)可能反映了其“部分優(yōu)勝(Master-of-some)”的策略,即在適宜環(huán)境下發(fā)揮最大生長潛力,在不利環(huán)境下的生物量卻容易被降低(Kaufman &Smouse, 2001)。這可能由于對照處理的環(huán)境條件還不夠優(yōu)越,未能發(fā)揮出外來種真正的生長潛力。相比之下,本地種具有較高的根冠比,并且在兩種水分時間異質(zhì)性處理下保持較高的總生物量,說明本地種維持表型穩(wěn)定的能力較強(qiáng),可能是一種“通才(Jack-of-all-trade)”的策略(Richards et al., 2006),即在更好的環(huán)境下表現(xiàn)適中,但不容易在惡劣的環(huán)境中有被降低的表現(xiàn)。