王振光 王洋洋

·綜述·

PET/CT顯像在肝細胞肝癌診斷中的研究進展

王振光 王洋洋

肝細胞肝癌病死率很高，常規(guī)診斷發(fā)現(xiàn)時多是中晚期。PET/CT作為一種新型的影像學(xué)檢查技術(shù)，為分子水平上的功能成像。近年來，PET/CT在肝細胞肝癌的診斷、預(yù)后及療效判斷方面取得了一定的進展，發(fā)揮越來越重要的作用。聯(lián)合應(yīng)用多種示蹤劑可以提高PET/CT顯像對肝細胞肝癌診斷的靈敏度和特異度。筆者就以上方面的進展作一綜述。

癌，肝細胞；正電子發(fā)射斷層顯像術(shù)；體層攝影術(shù)，X線計算機；氟脫氧葡萄糖F18；乙酸鹽類；磷脂酰膽堿類；核酸類

肝細胞肝癌（hepatocellular carcinoma，HCC）是常見的惡性腫瘤之一，在所有惡性腫瘤中其病死率位居世界第3位[1]。中國是肝癌的高發(fā)地區(qū)，在我國其發(fā)生率約為30.3/10萬，每年約有14萬人死于該病[2]。其特點是發(fā)病隱匿，早期無明顯癥狀及體征，發(fā)現(xiàn)時大多出現(xiàn)遠處轉(zhuǎn)移，因此早期診斷尤為重要。在我國，HCC大部分由慢性乙型肝炎引起，往往合并有肝硬化，早期診斷主要依靠超聲和血甲胎蛋白定量檢測，但由于存在肝硬化結(jié)節(jié)，且肝炎活動期容易影響甲胎蛋白值，使得早期HCC的診斷較為困難。雖然CT與MRI對肝癌的檢出率較高，但易受局部解剖位置的影響，無法對全身腫瘤侵襲情況與生物學(xué)性狀進行評估[3-4]。PET/CT作為新型、無創(chuàng)傷性的影像學(xué)顯像技術(shù)，同時提供了功能和解剖信息，并可行全身掃描，更有利于了解腫瘤的性質(zhì)及分期。

PET/CT的原理是將發(fā)射正電子的核素標(biāo)記在一些生理代謝底物上，如葡萄糖、氨基酸、脂肪酸、受體的配體及水等注射入人體內(nèi)后，應(yīng)用PET接收放射性核素在體內(nèi)發(fā)射出的正電子并進行成像，顯示組織或臟器的代謝活性及受體的功能與分布，進而反映腫瘤分子信息的變化。

118F-FDG PET/CT在診斷HCC中的顯像情況

目前PET/CT最常用的顯像劑是18F-FDG，18FFDGPET/CT已成為對惡性腫瘤檢測、分期及療效評價的一個強大工具，其越來越重要的作用得到了廣泛的認可。18F-FDG反映腫瘤組織糖代謝，是葡萄糖的同分異構(gòu)體，其經(jīng)靜脈注射后進入體內(nèi)，參與葡葡糖的代謝過程[5-6]。據(jù)文獻報道，18F-FDG PET/CT對HCC的陽性檢出率較低，平均只有40%～50%，與其他影像學(xué)技術(shù)比較無明顯優(yōu)勢[7-8]。近年研究顯示，18F-FDG對HCC的檢測陽性率與腫瘤直徑有重要的關(guān)系[9-10]。Park等[9]對90例HCC患者的110個病灶進行檢測發(fā)現(xiàn)，18F-FDG對于＜2 cm的病灶檢出率僅為27.2%，而對直徑≥5 cm病灶的檢出率則為92.8%。18F-FDG PET對于檢測高分化、低度惡性HCC的靈敏度差，但對于中、低分化的HCC且腫瘤直徑＞5 cm或甲胎蛋白顯著升高的患者，18F-FDGPET顯像具有較高的靈敏度，是一種很好的非侵入性檢查手段。

2 18F-FDG在HCC腫瘤細胞中的代謝過程

肝臟是葡萄糖代謝的主要器官，HCC的腫瘤細胞對葡萄糖攝取有其特殊性：正常肝臟組織內(nèi)含有特異的葡萄糖-6-磷酸酶，去磷酸化過程增強，可加速18F-FDG的代謝過程，磷酸化和去磷酸化水平的高低決定了18F-FDG的滯留量。癌細胞惡性程度越高，合成葡萄糖-6-磷酸酶的能力越差，導(dǎo)致去磷酸水平降低，從而細胞內(nèi)18F-FDG含量升高，所以中、低分化HCC通?？杀憩F(xiàn)為18F-FDG濃集。而分化好的HCC腫瘤細胞中葡萄糖-6-磷酸酶的活性較高，細胞內(nèi)18F-FDG含量低，導(dǎo)致18F-FDG PET對HCC腫瘤診斷假陰性的發(fā)生[11]。此外，近幾年，在HCC葡萄糖攝取機制的研究中發(fā)現(xiàn)，除了酶的活性與其有關(guān)以外，還與一些蛋白的表達上調(diào)有著密切關(guān)系[12]。在HCC腫瘤細胞中存在P-糖蛋白（P-glycoprotein）的高表達，其具有“藥物泵”的作用，可把作用底物泵出細胞外，而18F-FDG正是這種“藥物泵”的作用底物之一，即通過糖蛋白的泵式調(diào)節(jié)改變18F-FDG貯存量[13]。以上種種原因造成部分HCC呈18F-FDG本底或低代謝灶，影響了18F-FDG PET/CT顯像對HCC的檢出靈敏度。吳冰等[14]研究顯示，18F-FDGPET/CT早期及延遲顯像對HCC病灶的檢出率分別為73.7%和97.4%，雙時顯像在一定程度上可提高對HCC診斷的靈敏度和準(zhǔn)確率，但是不能將單純的SUVmax隨時間延遲而增高的表現(xiàn)作為獨立的診斷依據(jù)。

3 其他類型顯像劑在HCC檢測中的機制及應(yīng)用價值

鑒于18F-FDG PET/CT對HCC診斷的局限性，促使人們對其他顯像劑的研究更為迫切。近年來，一些新的PET示蹤劑，如18F-fluorocholine（18F-FCH）、11C-膽堿、14C-methionine、11C-乙酸鹽（11C-acetate，11C-ACE）的研究已經(jīng)進入臨床試驗階段，并可與18F-FDG聯(lián)合應(yīng)用于HCC的臨床診斷。

3.1 ACE類顯像劑在HCC腫瘤診斷中的應(yīng)用

ACE是目前研究較多、很有潛力的新型示蹤劑之一，主要參與細胞有氧代謝[15]，近年已較廣泛應(yīng)用于多種腫瘤的診療中，其在腫瘤組織中濃聚的原理尚有爭論。Yoshimoto等[15]對11C-ACE在腫瘤中的濃聚機制進行了研究，認為11C-ACE在腫瘤組織中的濃聚主要與腫瘤組織中脂肪合成增加有關(guān)，腫瘤細胞攝取11C-ACE的量與脂肪合成及磷脂膜形成呈正相關(guān)，當(dāng)腫瘤細胞增殖時，其細胞內(nèi)的脂肪代謝活躍，因此11C-ACE在腫瘤組織中濃聚，成為腫瘤組織合成代謝途徑中重要的一環(huán)，也從另一方面反映了腫瘤的生物學(xué)行為[16]。近年來的研究發(fā)現(xiàn)，乙酰輔酶A合成酶（acetylCoA synthetase，ACSS）在低糖酵解的腫瘤細胞生長中參與了乙酸的攝取和依賴乙酸的脂類合成過程[17]。Kuang等[18]通過動物實驗PET顯像發(fā)現(xiàn)，11C-ACE高攝取的HCC組織中的ACSS活性明顯高于癌周肝組織。因此，抑制ACSS表達活性可能在治療11C-ACE高攝取的HCC中將有廣闊前景。

Ho等[19]聯(lián)合應(yīng)用11C-ACE和18F-FDG對39例HCC患者進行了PET顯像，研究兩種顯像劑對HCC診斷的應(yīng)用價值，39例HCC患者共55處病灶，11C-ACEPET顯像對全部病灶檢測的靈敏度為87.3%，而18F-FDG PET檢測的靈敏度為 47.3%，兩者聯(lián)合應(yīng)用對病灶檢測的靈敏度可達到100%。18F-FDG對中、低分化的HCC腫瘤細胞攝取增加，而11C-ACE對高分化的HCC腫瘤病灶敏感度高，兩種顯像劑在HCC診斷上形成互補。另外，該研究者還對16例HCC以外的肝臟惡性病變進行顯像發(fā)現(xiàn)，11C-ACE均無異常攝取增加，進一步肯定了11C-ACE對HCC診斷的特異度高。但仍有不少研究發(fā)現(xiàn)，聯(lián)合應(yīng)用11C-ACE及18F-FDGPET對HCC病灶檢出率仍受病灶大小和數(shù)量的限制[9，17，20]。Park等[9]對90例HCC患者的110個病灶進行檢測發(fā)現(xiàn)，雙示蹤劑聯(lián)合顯像的檢出率為82.7%，但對于＜2 cm的病灶18F-FDG的檢出率為27.2%，而11CACE的檢出率也僅為31.8%。綜上所述，雖然兩種顯像劑的聯(lián)合應(yīng)用既能發(fā)揮18F-FDGPET對于低分化癌高靈敏度的特點，又能結(jié)合11C-ACE對于HCC診斷的高特異度的優(yōu)勢，從而大幅度提高PET/ CT診斷HCC的準(zhǔn)確率，但對于病灶直徑在1～2 cm以下的小肝癌的檢出率仍然較低。

18F-fluoroacetate（18F-FAC）是11C-ACE的類似物。由于11C半衰期較短，需由加速器即時提供，且不能進行延遲顯像，而18F-FAC能彌補11C-ACE這方面的不足。國外動物實驗研究顯示，CWR22荷瘤裸鼠腫瘤部位吸收18F-FAC的±s為（4.01±0.32）%ID/g，而11C-ACE的±s僅為（0.78±0.06）%ID/g，注射兩種示蹤劑后30min，18F-FAC腫瘤/正常器官（除血液、肌肉、脂肪外）高于11C-ACE，腫瘤/心臟近似于腫瘤/肝臟，結(jié)果說明對于HCC的PET顯像18F-FAC的應(yīng)用價值高于11C-ACE[21]。

然而，近年來的多項研究似乎并不支持這一觀點。這些研究者認為18F-FAC在PET/CT成像中不能成為有價值的11C-ACE類似物[22-24]。Lindhe等[23]研究顯示，11C-ACE和18F-FAC兩者之間似乎具有不同的代謝途徑，在某些11C-ACE代謝濃聚的器官（如心肌膜）中，均沒有18F-FAC的高濃聚。該研究還顯示，18F-FAC在腫瘤組織中的攝取呈現(xiàn)一個與血流類似的平緩下降的活性曲線，表明18F-FAC沒有進入三羧酸循環(huán)，可能隨著膜代謝途徑代謝，同時提示，18F-FAC在注射1 h后再用于PET腫瘤顯像是不恰當(dāng)?shù)?。同樣Ho等[24]研究顯示，兩種顯像方法在HCC病灶中11C-ACE大量濃聚，而18F-FAC并沒有明顯的濃聚。最近，Takemoto等[22]對24名健康志愿者［平均年齡（48.2±12.9）歲］和10例原發(fā)性肝癌患者［平均年齡（72.1±7.0）歲］分別進行18F-FDG、18F-FAC的PET/CT檢查，結(jié)果顯示，肝臟腫瘤對18F-FAC的攝取程度（SUVmax=2.7±0.6）明顯低于18FFDG（SUVmax=6.5±4.2）。在定性分析中，4例肝癌患者（其中3例為HCC，1例為肝內(nèi)膽管細胞癌）18F-FAC與18F-FDGPET/CT都作出了陽性診斷，另外6例肝癌患者均診斷為陰性。由此認為，18FFACPET/CT掃描安全可行并可用于全身顯像。18FFAC的攝取情況與腫瘤的分化程度之間沒有相應(yīng)關(guān)聯(lián)，不能認為在肝臟腫瘤臨床診斷方面18F-FAC PET比18F-FDG PET更有優(yōu)勢。總之，該領(lǐng)域尚且需要各方面更深入的研究。

3.2 膽堿類顯像劑在HCC腫瘤診斷中的應(yīng)用

近年來，11C-膽堿備受重視，大量研究認為其是一種對多種惡性腫瘤有重要價值的新的示蹤劑[25-26]。在惡性腫瘤細胞內(nèi)，膽堿的唯一代謝途徑是參與磷脂的合成。膽堿通過磷脂酰膽堿復(fù)合體進入到細胞內(nèi)，并組合成細胞膜的磷脂，參與細胞膜的合成。惡性腫瘤細胞高度增殖進而促進細胞膜合成的代謝，這些導(dǎo)致了細胞內(nèi)膽堿的含量增高。因此，放射性核素標(biāo)記的膽堿或其類似物進入體內(nèi)會在腫瘤細胞中高攝取，進而用于腫瘤的鑒別和診斷。Salem等[27]在診斷不同分化程度HCC的小動物顯像實驗中對比了18F-FDG、11C-膽堿和11C-ACE 3種顯像劑的診斷價值，結(jié)果顯示，11C-膽堿的檢出率高于11C-ACE和18F-FDG，同時研究發(fā)現(xiàn)HCC組織中與膽堿代謝密切相關(guān)的膽堿激酶的活性表達明顯高于周圍的正常肝組織。Kuang等[28]利用動物模型研究11C-膽堿攝取與膽堿在體內(nèi)的代謝過程之間的關(guān)系發(fā)現(xiàn)，HCC組織與癌周肝組織的膽堿攝取之間存在著異質(zhì)性。

11C-膽堿以磷脂合成的途經(jīng)參與腫瘤細胞內(nèi)的代謝，其與18F-FDG在HCC診斷中表現(xiàn)出互補效應(yīng)。近年來對18F-FDG和11C-膽堿顯像的臨床研究顯示，11C-膽堿對于中高分化的HCC病灶具有較高的檢出率（75%），而對于低分化HCC病灶的檢出率僅為25%，這一點恰恰與18F-FDGPET產(chǎn)生了相反的結(jié)果，相應(yīng)的18F-FDG檢出率分別為45%和75%[29]。這說明，11C-膽堿與18F-FDG聯(lián)合應(yīng)用可提高HCC的檢出靈敏度。

18F-FCH作為與11C-膽堿同樣參與細胞脂類代謝的衍生物，與11C-膽堿相比，18F標(biāo)記的顯像劑由于半衰期長，更容易進行臨床研究，近年來，Balogova等[30]研究了18F-FCH在腫瘤診斷方面的價值。Talbot等[11]對12例HCC患者的研究顯示，18F-FCH具有較高的陽性檢出率，18F-FCH發(fā)現(xiàn)了所有新發(fā)和復(fù)發(fā)的病灶，提示其對于HCC的初步診斷和腫瘤復(fù)發(fā)灶檢出具有價值。在其中的9例聯(lián)合顯像病例中18F-FCH均為陽性，而18F-FDG的顯像只有5例陽性，同時顯示18F-FCH對高分化HCC病灶效果較好，說明18F-FCH可以輔助18F-FDG PET提高其鑒別高分化HCC的能力。此外，有研究顯示一些良性病變，如非干酪性肉芽腫、結(jié)核等，有膽堿的攝取增加[31]。有研究認為，炎性病灶中18F-膽堿的高攝取與細胞膜的通透性和轉(zhuǎn)運活性增強有關(guān)，與炎性病灶的18F-FDG非特異性攝取相似，也可能與炎性淋巴結(jié)內(nèi)大量局灶性增殖漿細胞有關(guān)[32]。由于以上研究樣本量較少，尚需要更多的大樣本進行深入地研究來證實。

3.3 核酸代謝類顯像劑在HCC腫瘤診斷中的應(yīng)用

18F-3-脫氧-3-胸腺嘧啶核苷（3′-deoxy-3′-18F-fluorothymidine，18F-FLT）是胸腺嘧啶核苷的類似物，屬于核酸代謝類顯像劑，以非侵入性方式準(zhǔn)確反映腫瘤細胞的增殖狀況，其能進入細胞內(nèi)，在胸腺嘧啶核苷激酶1（thymidine kinase1，TK1）的作用下，誘發(fā)一系列磷酸化反應(yīng)，生成18F-FLT單磷酸而滯留在腫瘤細胞內(nèi)。TK1是細胞DNA的補救合成途徑中的關(guān)鍵酶，在靜止細胞中無酶活性。因此，F(xiàn)LT的濃聚程度能夠反映細胞的增殖能力和TK1的活性[33]。腫瘤組織的DNA合成劇增，而炎癥細胞及其他良性結(jié)節(jié)多為成熟細胞，DNA合成活性不高，因此，18F-FLT能較有效地鑒別良惡性病變。

Eckel等[34]進行了18F-FLTPET/CT顯像的臨床研究，結(jié)果發(fā)現(xiàn)18例HCC患者中有13例HCC腫瘤結(jié)節(jié)的SUV明顯高于癌周肝組織，18F-FLTPET/ CT對HCC的檢出率為69%，并且研究發(fā)現(xiàn)18FFLT的攝取程度與細胞增殖核抗原MIB-1的表達呈正相關(guān)（P=0.02），18F-FLT攝取的SUV與生存時間有相關(guān)性，提示18F-FLTSUV有可能成為臨床評價HCC預(yù)后的重要指標(biāo)。

綜上所述，乙酸鹽類、膽堿類及核酸類顯像劑較18F-FDG在HCC的診斷中具有各自的優(yōu)勢和特點。乙酸鹽類顯像劑參與細胞的有氧代謝，膽堿類顯像劑參與細胞的磷脂合成，核酸代謝類顯像劑可以反映腫瘤細胞的增殖程度。多種示蹤劑的聯(lián)合顯像可大大彌補單一示蹤劑顯像在肝臟腫瘤診斷中的局限性，可以在很大程度上提高PET/CT臨床診斷的靈敏度和特異度，在不同方面更準(zhǔn)確地反映腫瘤綜合狀況，更大程度地滿足臨床需要。隨著對各種代謝類型的新型示蹤劑的不斷開發(fā)及相關(guān)大量深入的臨床研究的開展，PET/CT將會在HCC診斷中發(fā)揮更重要的作用。

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The development of PET/CT imaging in the diagnosis of hepatocellular carcinoma

Wang Zhen-guang*,Wang Yangyang.*PET/CTCenter,the Affiliated HospitalofQingdao University,Qingdao266100, China

Wang Yangyang,Email：wangyangyang198811@163.com

Hepatocellular carcinoma have high fatality rate and be diagnosed already inmiddle or late period with other common methods.PET/CT is a new kind of imaging examination technique,as a functional imaging of themolecular level.PET/CT hasmade certain progress in hepatocellular carcinoma（HCC）diagnosis,prognosis and therapeutic evaluation,which play an increasingly important role in recentyears.Combined use ofa variety of tracer can improve PET/CT imaging for HCC diagnosis sensitivity and specific degrees.Thisarticleaimed toexplore the progresson theaspectsabove reviewed.

Carcinoma,hepatocellular;Positron-emission tomography;Tomography,X-ray computed;Fludeoxyglucose F18;Acetates;Phosphatidylcholines;Nucleic acids

2014-07-22）

10.3760/cma.j.issn.1673-4114.2015.02.016

266100，青島大學(xué)附屬醫(yī)院PET/CT中心（王振光）；266100，青島大學(xué)醫(yī)學(xué)院核醫(yī)學(xué)專業(yè)（王洋洋）

王洋洋（Email：wangyangyang198811@163.com）