李成， 江建平

(中國科學(xué)院成都生物研究所，成都610041)

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無尾兩棲類在不同生活史階段的棲息環(huán)境

李成， 江建平*

(中國科學(xué)院成都生物研究所，成都610041)

無尾目的生活史分為卵、蝌蚪和成體3個不同的階段，它們分別生活在迥異的環(huán)境中，形成了各自階段的生態(tài)適應(yīng)。本文綜述了無尾目3個階段的棲息環(huán)境，以繁殖模式描述卵的棲息環(huán)境，以發(fā)育序列和生態(tài)表型描述蝌蚪的棲息環(huán)境，以生活類型描述成體的棲息環(huán)境。無尾目的環(huán)境選擇策略集中表現(xiàn)了進(jìn)化的關(guān)鍵趨向：由水向陸的運動。利用生活史對水陸兩種環(huán)境的適應(yīng)優(yōu)勢，無尾目成功地分布到除南極洲之外的所有大陸。

無尾目；棲息環(huán)境；繁殖模式；發(fā)育序列；生態(tài)表型；生活類型

在從水到陸的進(jìn)化過程中，無尾目Anura是兩棲綱動物中較成功的一支，其種類約為兩棲綱物種總數(shù)的88%(Frost，2016)。絕大多數(shù)無尾目動物的生活史分為卵、蝌蚪和成體3個不同的階段，這3個生活史階段的動物由于各自的結(jié)構(gòu)和生理機(jī)能的制約，分別生活在迥異的棲息環(huán)境中，形成了各自階段的生態(tài)適應(yīng)特點(劉承釗，胡淑琴，1961；Duellman & Trueb，1986；Altig & Johnston，1989；費梁等，2009a，2009b)。

在進(jìn)行分類學(xué)和生態(tài)學(xué)研究時，無尾目動物的棲息環(huán)境也是被描述的對象。但在過去的描述中，多數(shù)僅描述了成體的棲息環(huán)境，而忽略了卵和蝌蚪的棲息環(huán)境。應(yīng)用這一描述方法在分類學(xué)研究中，成體為樹棲性的雨蛙和樹蛙的卵的差異常常被忽視；成體為陸棲性的林蛙和蟾蜍的蝌蚪的差異也被忽視了。因為卵和蝌蚪是無尾目發(fā)育過程中的重要階段，棲息環(huán)境的保護(hù)是物種保護(hù)行動的關(guān)鍵措施，缺少了對卵和蝌蚪棲息環(huán)境的研究，制定的保護(hù)對策往往存在很多缺陷。例如，樹蛙保護(hù)行動忽視了對樹蛙產(chǎn)卵用植物的保護(hù)，湍蛙保護(hù)行動忽視了湍蛙蝌蚪對流水的需求。這些基礎(chǔ)生態(tài)學(xué)資料的缺乏都會導(dǎo)致保護(hù)行動的失敗。因此，根據(jù)無尾目3個生活史階段的特點制訂一個多物種通用、易于掌握的棲息環(huán)境分類標(biāo)準(zhǔn)非常必要。

在全面總結(jié)國內(nèi)外研究結(jié)果的基礎(chǔ)上，本文全面介紹了無尾目3個生活史階段的棲息環(huán)境的命名和分類，重點闡述了其生態(tài)適應(yīng)意義，說明了無尾目環(huán)境選擇策略的進(jìn)化趨向。這對于我國無尾目動物的分類學(xué)、生態(tài)學(xué)和保護(hù)生物學(xué)等各項研究和信息共享均具有參考意義。

1 卵的環(huán)境：繁殖模式

卵是無尾目動物個體發(fā)育的第一階段。每到繁殖季節(jié)，雌蛙都要選擇不同的地點產(chǎn)卵，它們的卵一般很小，卵黃少，外被膠質(zhì)膜，屬無羊膜卵，這樣的卵一般發(fā)育時間短，保水和保溫的能力差；多數(shù)無尾目雄性無交接器，通過雌雄的抱對進(jìn)行體外受精，受精卵行體外發(fā)育。因此受精卵的發(fā)育受環(huán)境條件，尤其是濕度和溫度的影響較大。在長期的適應(yīng)進(jìn)化中，無尾目選擇的產(chǎn)卵地點和胚胎發(fā)育方式呈多樣化發(fā)展，以適應(yīng)不同的環(huán)境條件，形成了極其多樣化的繁殖模式(劉承釗，胡淑琴，1961；Salth & Duellman，1973；Duellman & Trueb，1986；Duellman，1992)。

Duellman和Trueb(1986)主要根據(jù)卵的發(fā)育地點，將無尾目的卵分為3類(表1)：水棲性的卵(A、B、C)、陸棲或樹棲性的卵(D、E、F、G)和輸卵管內(nèi)孵化的卵(H、I)；結(jié)合卵和卵團(tuán)的特征、胚胎發(fā)育時間和孵化率、孵化出的蝌蚪的大小和發(fā)育期的差異等，進(jìn)一步細(xì)分為29種繁殖模式；并深入探討了繁殖模式的演化。

兩棲動物的繁殖模式具有由水棲卵向陸棲卵進(jìn)化的趨勢(Duellman & Trueb，1986)。多數(shù)無尾目在水塘或河流中抱對、產(chǎn)卵、體外受精，并孵化成蝌蚪，水棲性的卵面臨著大量水生捕食動物的捕食壓力，卵的死亡率很高，被認(rèn)為是較原始的繁殖模式；少數(shù)無尾目將卵產(chǎn)在陸地上、樹上，或直接發(fā)育成幼蛙，減少了被捕食的風(fēng)險，提高了卵的存活率，被認(rèn)為是較進(jìn)化的繁殖模式；體內(nèi)受精的卵胎生和胎生則被認(rèn)為是最進(jìn)化的繁殖模式(Wake & Dickie，1998)。兩棲動物繁殖模式的多樣化和演化為早期的脊椎動物征服陸地環(huán)境做出了開拓性的貢獻(xiàn)。

2 蝌蚪的環(huán)境：發(fā)育序列和生態(tài)表型

蝌蚪是無尾目動物個體發(fā)育的第二階段，具有一系列適應(yīng)水生生活的器官。蝌蚪的形態(tài)結(jié)構(gòu)具有種屬特征并反映出對棲息水域和行為方式的適應(yīng)性(劉承釗，胡淑琴，1961)。Altig和Johnston(1989)根據(jù)蝌蚪發(fā)育獲得養(yǎng)分的方式將其劃分為內(nèi)營養(yǎng)群和外營養(yǎng)群。內(nèi)營養(yǎng)群蝌蚪發(fā)育所需的養(yǎng)分來自雙親，絕大多數(shù)來自卵黃生成作用期間分配給每個卵的卵黃，這一類蝌蚪不覓食；外營養(yǎng)群蝌蚪以口消化各種外來食物以獲取發(fā)育所需的養(yǎng)分，需要主動覓食。

通過蝌蚪從母體獲取養(yǎng)分的方式，內(nèi)營養(yǎng)群蝌蚪可以進(jìn)一步分為6種發(fā)育序列(表2)；通過形態(tài)、生態(tài)和行為特點，外營養(yǎng)群蝌蚪可以進(jìn)一步分為18種生態(tài)表型(表3)。

表1 無尾目卵的環(huán)境-繁殖模式

注： 兩棲動物的中文譯名依據(jù)趙爾宓等(1998); 馬利高森蟾、木工汀蟾、馬瑙斯負(fù)子蟾、麗肢從蛙、伊瓜佩泡蟾、埃塞俄比亞胎生蟾、盧茨河沖蟾、彼得夜跳蛙、棘刺夜跳蛙、金考齊卵齒蟾等10種， 屬名依據(jù)趙爾宓等(1998)， 種名依據(jù)英文名稱譯出。

Notes： Chinese name of amphibians according to Zhaoetal.， 1998; ten species (Alsodesvittatus，Limnodynasteslignarius，Pipaarrabali，Allobatesfemoralis，Physalaemusspiniger，Altiphrynoidesmalcolmi，Thoropalutzi，Nyctixaluspictus，N.spinosus，Eleutherodactylusjasperi)， their genus names according to Zhaoetal.， 1998， species names according to English name.

表2 無尾目內(nèi)營養(yǎng)群蝌蚪的環(huán)境-發(fā)育序列

注： 兩棲動物的中文譯名依據(jù)趙爾宓等(1998)。

Note： Chinese names of amphibians according to Zhaoetal.， 1998.

表3 無尾目外營養(yǎng)群蝌蚪的環(huán)境-生態(tài)表型

注： 兩棲動物的中文譯名依據(jù)趙爾宓等(1998); 鸚鵡葉泡蛙、博克特圓胸蛙、澤氏雨蛙等3種， 屬名依據(jù)趙爾宓等(1998)， 種名依據(jù)英文名稱譯出。

Notes： Chinese name of amphibians according to Zhaoetal.， 1998; three species (Phyllomedusajandaia，Colostethusnubicola，Isthmohylazeteki)， the genus names according to Zhaoetal.， 1998， species names according to English name.

卵和蝌蚪的棲息生境具有密切的關(guān)系，水棲性的卵(A、B、C)和絕大多數(shù)陸棲或樹棲性的卵(D、E、F)孵化為棲息于水內(nèi)的外營養(yǎng)群蝌蚪；少數(shù)陸棲或樹棲性的卵(G)和輸卵管內(nèi)孵化的卵(H、I)孵化為陸棲性的內(nèi)營養(yǎng)群蝌蚪。內(nèi)營養(yǎng)群蝌蚪(胚胎)發(fā)育完全依靠雙親撫育，而外營養(yǎng)群蝌蚪發(fā)育主要依靠水域內(nèi)的食物(劉承釗，胡淑琴，1961)；然而，蝌蚪的分布水域較狹窄，食物種類和數(shù)量均較為有限，蝌蚪群落必須通過生態(tài)位的分化，輔以多樣化的生態(tài)表型減低種間的競爭壓力。以中國臺灣為例，29種蝌蚪卻擁有10種生態(tài)表型，以空間、時間、食物的分化利用不同的微棲境，充分地獲取資源(Chou & Lin，1997；周文豪，林俊義，2000)。同時，生活在靜水和流水中的蝌蚪也形成了各自的形態(tài)特點，靜水型的蝌蚪體型小，尾長/頭體長比值小，蝌蚪通過快速的發(fā)育，減少在水塘中的存留時間，以降低死亡率，比較適應(yīng)靜水生境多變的自然條件；流水型的蝌蚪體型大，尾長/頭體長比值較大，生長發(fā)育慢，蝌蚪通過加強(qiáng)游泳能力，減少被捕食的風(fēng)險，這是2種不同環(huán)境條件下的生態(tài)適應(yīng)策略(李成等，2005)。

3 成體的環(huán)境：生活類型

經(jīng)過卵孵化為蝌蚪的第一階段和蝌蚪發(fā)育為幼蛙的第二階段，無尾目到達(dá)了生活史的第三階段：成體階段。相對于卵較為固定位點的孵化和蝌蚪狹窄水域的游泳，成體的運動能力和活動范圍得到了極大擴(kuò)展。劉承釗和胡淑琴(1961)、費梁等(2009a，2009b)發(fā)現(xiàn)無尾目成體的外部形態(tài)、生活方式與棲息環(huán)境有一定關(guān)系，并依據(jù)野外最經(jīng)常發(fā)現(xiàn)成體的棲息場所為主要依據(jù)，將成體的棲息環(huán)境劃分為水棲、陸棲和樹棲3種生活類型(表4)。

表4 無尾目成體的環(huán)境-生活類型

無尾目成體擁有敏捷的跳躍能力、游泳能力以及多種保護(hù)色，從成體的保護(hù)色和體型結(jié)構(gòu)上可以反映出其對棲息環(huán)境的適應(yīng)。水棲的成體一般蹼較發(fā)達(dá)，具有很強(qiáng)的游泳能力，背部皮膚上黑色或棕色的斑紋極似水中落葉的光影；陸棲的成體一般蹼不發(fā)達(dá)，皮膚角質(zhì)化程度較高，體色以棕褐色為主，極少鮮艷醒目的斑紋，與泥土及落葉的顏色極協(xié)調(diào)；生活在綠色植物上的樹棲種類體色多以綠色為主，體扁平而細(xì)長，指趾吸盤和蹼發(fā)達(dá)，四肢細(xì)長，有很顯著的適應(yīng)意義(劉承釗，胡淑琴，1961；費梁等，2009a，2009b)。此外，無尾目成體還形成了應(yīng)對低溫和干旱的冬眠和夏眠的適應(yīng)機(jī)制，有效地克服了溫度、濕度和地理因素的限制，多樣化的生活類型極大推動了無尾目的分化和分布。

然而，無尾目成體的皮膚通透性高，保水和保溫能力差，多數(shù)種類的成體仍然棲息在水域附近，而且日運動距離短(Kramer，1973；齊銀等，2007)，活動區(qū)域狹窄，核心生境半徑僅為205～368 m(Semlitsch & Bodie，2003)；加上無尾目動物具有很高的棲息地忠誠度，據(jù)統(tǒng)計，83%的大蟾蜍Bufobufo雄性幼蟾和100%的雌性幼蟾登陸2年性成熟后，會返回到出生的池塘繁殖(Reading，etal.，1991)；因此，無尾目成體的生活類型也深刻影響著其后對產(chǎn)卵位點的選擇。

4 環(huán)境選擇的進(jìn)化趨向

無尾目動物的防御、擴(kuò)散、遷移能力弱，防御敵害能力較差，對環(huán)境的依賴性大；而且作為從水到陸的過渡類群，生活史又被分為3個不同的階段。一方面，無尾目的生境選擇具有明顯的生態(tài)適應(yīng)意義(Duellman，1992)，例如在卵發(fā)育期，由于卵富含蛋白質(zhì)和多糖，成為捕食動物的優(yōu)質(zhì)食物，部分無尾目動物通過產(chǎn)卵地點由水向陸的演化，或者直接發(fā)育，成功減少了卵被捕食的風(fēng)險；另一方面，通過卵、蝌蚪和成體不同的適應(yīng)形式，集中展現(xiàn)了無尾目環(huán)境選擇策略的關(guān)鍵進(jìn)化趨向：由水向陸的運動，許多無尾目的1個或全部發(fā)育階段都是在陸上完成的。此外，無尾目的繁殖行為也呈現(xiàn)出與陸棲生活相適應(yīng)的4個進(jìn)化趨勢(Jameson，1957)：(1)求偶期間，雌性在擇偶時逐漸占主導(dǎo)地位，由原始的雄性吸引雌性的求偶類型逐漸轉(zhuǎn)變?yōu)榇菩赃x擇雄性的進(jìn)化求偶類型；(2)抱對產(chǎn)卵期間，抱握位置由原始的胯部抱握方式向進(jìn)化的胸部抱握方式轉(zhuǎn)變，使雌雄兩性的泄殖腔逐漸靠近，提高受精率；(3)求偶和產(chǎn)卵行為的地點逐漸由水中轉(zhuǎn)移到陸地；(4)求偶和產(chǎn)卵行為的陸棲性越強(qiáng)，雌性或雄性表現(xiàn)出的護(hù)卵行為越明顯。

無尾目具有水生脊椎動物和陸生脊椎動物的雙重特性，通過多樣化的發(fā)育模式與適應(yīng)機(jī)制，充分利用生活史對水陸兩種生境的適應(yīng)優(yōu)勢，使得無尾目動物成功地分布到除南極洲之外的所有大陸。

致謝：本所Janak Raj Khatiwada博士校訂英文摘要；審稿專家對本文提出了寶貴的修改意見，特此致謝。

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Anuran Life Cycle and Habitat Preference

LI Cheng， JIANG Jianping*

(Chengdu Institute of Biology， Chinese Academy of Sciences， Chengdu 610041， China)

The life-cycle of anuran are divided into three stages including egg， tadpole， and adult; and each stage is accordant to specific environment and forming adaptive radiation， respectively. This article summarized the described habitats of anurans in three stages， and the majority of such descriptions were relate to reproductive modes for eggs， developmental guilds and ecomorphological guilds for tadpoles， and habitat types for adults. The strategy of habitat selection of anurans is responsive to the key trend for evolution： from water to land. By the adaptive advantage from the biphasic life cycle， the anurans can successfully occur on all continents except Antarctica.

Anuran; habitat; reproductive mode; developmental guild; ecomorphological guild; habitat type

2016-04-08 接受日期：2016-10-09

國家自然科學(xué)基金項目(31172055; 31172174)

李成， 男， 副研究員， 研究方向： 兩棲爬行動物分類與保護(hù)， E-mail：licheng@cib.ac.cn

*通信作者Corresponding author， E-mail：jiangjp@cib.ac.cn

10.11984/j.issn.1000-7083.20160077

Q959.5

A

1000-7083(2016)06-0950-06