李晶 謝成建 +玉永雄 楊星勇

摘要：在酸性土壤中，植物會受到鋁的毒害，從而嚴(yán)重影響植物的生長發(fā)育；而一些物種能耐受鋁的毒害，使其在酸性土壤中正常生長。大量研究表明，植物生理水平的耐鋁機(jī)制包括外部排斥機(jī)制和內(nèi)部耐受機(jī)制2個方面：外部機(jī)制主要包括細(xì)胞分泌有機(jī)酸對Al3+螯合、提高根際周圍pH值、降低根尖細(xì)胞壁的果膠含量等；內(nèi)部機(jī)制主要是產(chǎn)生的有機(jī)酸與進(jìn)入細(xì)胞內(nèi)的Al3+螯合和細(xì)胞內(nèi)部將Al3+區(qū)隔化，同時抗氧化代謝過程和激素信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程也發(fā)揮著重要的作用。在分子水平上主要發(fā)現(xiàn)了與有機(jī)酸分泌相關(guān)的基因以及與內(nèi)部忍受機(jī)制相關(guān)的耐鋁基因，調(diào)控相關(guān)耐鋁基因的轉(zhuǎn)錄因子也相繼被報道。本文對植物所涉及的各種耐鋁機(jī)制進(jìn)行了綜述，以期為培育耐鋁植物提供理論基礎(chǔ)。

關(guān)鍵詞：鋁毒；外部排斥機(jī)制；內(nèi)部忍耐機(jī)制；耐鋁基因

中圖分類號：Q945.78文獻(xiàn)標(biāo)志碼： A[HK]

文章編號：1002-1302（2016）09-0016-06[HS）][HT9.SS]

收稿日期：2015-09-22

基金項目：國家重點基礎(chǔ)研究發(fā)展規(guī)劃 （編號：2014CB138701）。

作者簡介：李晶（1991—），女，陜西漢中人，碩士研究生，主要從事苜蓿逆境生理研究。 E-mail：809529670@qq.com。

通信作者：謝成建，博士，副教授，主要從事植物與微生物互作方面的研究。E-mail：xcj614@163.com。

鋁是地殼中分布最廣、含量最豐富的金屬元素，通常以難溶性硅酸鹽或氧化鋁的形式存在，溶解度很低，一般對植物沒有毒害作用。然而，當(dāng)土壤環(huán)境變?yōu)樗嵝詴r（pH值<5.5），存在于硅酸鹽或氧化鋁中的鋁（Al3+）便以離子形式存在于酸性土壤中，使植物受到鋁的毒害[1]。我國酸性土壤的分布面積較廣，包括南方15個省區(qū)，總面積為2 030萬hm2，約占全國土地總面積的21%[2]。隨著環(huán)境污染加劇及酸性氣體排放量的不斷增加，使得酸性土壤分布區(qū)域擴(kuò)大。這些區(qū)域酸沉降造成土壤和地表水的酸化，嚴(yán)重影響農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的發(fā)展[3]。紫花苜蓿是一種優(yōu)質(zhì)的草料，在酸性土壤環(huán)境下，受到鋁的毒害較為嚴(yán)重，這就成為其在南方生長的主要限制因素[3]。雖然在土壤中添加石灰可以減少鋁對植物的毒害，但其對底層的土壤改良效果并不大，且大量的石灰也會對土壤結(jié)構(gòu)造成板結(jié)[4]。因此，了解植物的耐鋁機(jī)制，培育耐鋁植物品種才能從根本上解決在酸性土壤中鋁對植物的毒害。本文將從生理和分子2個方面來闡述植物的耐鋁機(jī)制，以期為培育出適應(yīng)酸性土壤生長的植物品種提供理論基礎(chǔ)。

1鋁毒的特征及作用位點

植物受到鋁脅迫時主要表現(xiàn)為根的生長受到抑制，從而限制了根對水分和營養(yǎng)物質(zhì)的吸收，導(dǎo)致生長減緩[5]。細(xì)胞學(xué)的研究指出鋁毒可以造成脂質(zhì)過氧化和細(xì)胞完整性的缺失，從而破壞細(xì)胞膜，同時也可導(dǎo)致細(xì)胞程序性死亡等，這些過程均抑制了根的正常生長[6]。也有研究指出，由于細(xì)胞膜上的脂質(zhì)可以與鋁不可逆地結(jié)合，導(dǎo)致細(xì)胞膜與Al3+能緊密地連接在一起，使得細(xì)胞結(jié)構(gòu)受到破壞[7]。Jones等在對玉米的研究中發(fā)現(xiàn)，鋁毒主要通過誘導(dǎo)玉米產(chǎn)生活性氧（ROS）和造成細(xì)胞壁僵化這2個過程抑制根的生長[8]。ROS對細(xì)胞產(chǎn)生的破壞主要是因為鋁脅迫下產(chǎn)生的活性氧如超氧陰離子自由基（O-2[KG-*2]· [KG-*3]）、羥自由基（·OH）、過氧化氫（H2O2）影響了細(xì)胞膜上脂肪酸等生物大分子的功能，造成脂質(zhì)過氧化，破壞了細(xì)胞完整性，從而抑制了根的生長[9]。在鋁毒害中，根尖是鋁毒作用的主要位點，根尖因積累了過多的Al3+而受到了較大的損傷。根尖的分生組織是鋁作用的直接靶標(biāo)位點[5]。Sivaguru等用對鋁敏感的玉米植株研究，更為深入地指出植物根尖轉(zhuǎn)運區(qū)域的末端是鋁毒作用的主要位置[10]。

[BT1-*3]2植物耐鋁機(jī)制

目前對植物耐鋁機(jī)制研究主要集中在生理和分子2個方[LM]面，生理方面的耐鋁機(jī)制主要為外部排斥（Al exclusion or avoidance）機(jī)制和內(nèi)部耐受機(jī)制（Al tolerance）。此2種機(jī)制的區(qū)別為解除鋁的部位不同，前者位于質(zhì)外體中，后者在共質(zhì)體中。外部排斥機(jī)制為根細(xì)胞將大量Al3+排斥在原生質(zhì)體以外，避免其進(jìn)入細(xì)胞，主要包括根部分泌有機(jī)酸螯合Al3+形成穩(wěn)定的無毒復(fù)合物、提高根冠pH值以及降低細(xì)胞壁果膠含量，保證細(xì)胞膜的完整性，避免Al3+進(jìn)入細(xì)胞內(nèi)。內(nèi)部耐受機(jī)制包括細(xì)胞液中有機(jī)酸對Al3+的螯合、Al3+被區(qū)隔在液泡中、改變有機(jī)酸的代謝途徑以及激發(fā)一些其他的耐鋁代謝途徑（圖1）。

[FK（W17][TPLJ111.tif]

2.1植物耐鋁的生理機(jī)制

2.1.1外部排斥機(jī)制

2.1.1.1有機(jī)酸等螯合細(xì)胞外部的Al3+關(guān)于植物耐鋁外部排斥機(jī)制，目前研究最多的主要是根尖分泌有機(jī)酸來螯合細(xì)胞外的Al3+，將Al3+排斥在細(xì)胞外，避免其進(jìn)入細(xì)胞。植物分泌的有機(jī)酸主要包括蘋果酸、檸檬酸、草酸，這些有機(jī)酸是存在于細(xì)胞溶膠內(nèi)的去質(zhì)子化的陰離子，當(dāng)這些有機(jī)酸被轉(zhuǎn)運到植物根細(xì)胞外時，它就可以螯合根際周圍的Al3+，形成穩(wěn)定、無毒的復(fù)合物。這3種有機(jī)酸與Al3+形成復(fù)合物的能力由大到小排列為：檸檬酸>草酸>蘋果酸[11]。研究表明，多種植物能通過分泌有機(jī)酸來實現(xiàn)耐受鋁毒，如小麥、玉米、大豆、柱花草、蕎麥、菠菜等[12-17]。更深入的研究表明有機(jī)酸釋放是通過質(zhì)膜陰離子通道進(jìn)行的，Sawaki等研究指出，小麥耐鋁的機(jī)制是通過根尖分泌的蘋果酸鹽陰離子從TaALMT1通道中排出后螯合Al3+所致[18]。Tian等用高效表達(dá)TaALMT1的耐鋁小麥E78研究了乙烯對植物耐鋁毒的作用，結(jié)果表明乙烯前體ACC和離子通道阻礙劑都可以阻止鋁誘導(dǎo)的小麥根尖蘋果酸的排出，這說明乙烯是通過作用于 TaALMTI 通道來抑制根尖中鋁誘導(dǎo)的蘋果酸鹽的外滲[19]。

根尖分泌的黏液也在植物耐鋁機(jī)制中發(fā)揮重要作用。早在1982年Horst就發(fā)現(xiàn)定期將根尖分泌的黏液移除后，鋁對根尖的抑制程度會增大，且對鋁高敏感性的根尖在沒有黏液的情況下根尖組織中鋁的含量也相應(yīng)增多。這表明根尖分泌的黏液可以將Al3+螯合，避免根尖分生組織攝取Al3+，在植物耐鋁方面有一些作用[20]。Watanabe等研究了一種能在酸性土壤中積累Al3+的植物——白花印度野牡丹（Melastoma malabathricum），發(fā)現(xiàn)其根部分泌的黏液能夠促進(jìn)鋁的積累，這說明黏液層能在植物耐鋁方面發(fā)揮作用[21]。Silva等以蓖麻種子為研究材料，研究根尖黏液層與耐鋁性的關(guān)系，指出根部黏液層在響應(yīng)鋁毒脅迫時有重要的作用[22]。

2.1.1.2提高根冠的pH值根冠pH值上升產(chǎn)生屏障，可以迅速降低Al3+的溶解度，也能夠提高植物對鋁毒的耐受力[3]。Degenhardt等研究耐鋁的擬南芥突變體，發(fā)現(xiàn)其耐鋁性是由H+介導(dǎo)的，細(xì)胞外的H+進(jìn)入到根細(xì)胞內(nèi)后導(dǎo)致根冠pH值升高，使得根尖周圍的Al3+活力降低[23]。Pellet等對耐鋁以及對鋁敏感的小麥研究也發(fā)現(xiàn)，耐鋁品種分泌較多的無機(jī)磷，當(dāng)其排出細(xì)胞后與質(zhì)子結(jié)合，導(dǎo)致根冠pH值上升。而對鋁敏感品種無機(jī)磷的分泌量明顯減少，未能導(dǎo)致根冠pH值升高。因此根冠的pH值上升與耐鋁性有一定的關(guān)系[24]。

2.1.1.3細(xì)胞壁果膠以及細(xì)胞膜在植物耐鋁方面的作用Al3+的結(jié)合位點主要位于根細(xì)胞細(xì)胞壁的果膠處，正常情況下細(xì)胞壁結(jié)合Ca2+，但是Al3+的結(jié)合能力比Ca2+的結(jié)合能力強(qiáng)[25]，當(dāng)Al3+結(jié)合到細(xì)胞壁后使得細(xì)胞壁的彈性減弱，這樣就會使細(xì)胞無法伸長[26]。很多研究顯示，根尖細(xì)胞果膠的含量以及果膠甲基化的程度與植物的耐鋁性有很大關(guān)系，它決定了Al3+結(jié)合到細(xì)胞壁上的數(shù)量。Eticha等研究了玉米根尖細(xì)胞壁中果膠的含量及其甲基化的程度與耐鋁性的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)對鋁敏感的植株比耐鋁的植株細(xì)胞壁中含有更多的果膠和低甲基化的果膠，因此他們得出玉米細(xì)胞壁中果膠的含量以及甲基化程度與耐鋁性相關(guān)[27]。Yang等研究了耐鋁和不耐鋁的水稻細(xì)胞中果膠多糖的變化情況，在鋁處理后，不耐鋁水稻細(xì)胞壁中的果膠多糖、Al3+含量都比耐鋁水稻細(xì)胞壁中的多，這說明水稻根尖細(xì)胞壁中的果膠多糖在耐鋁方面有一定的作用[28]。Rangel等在對耐鋁和不耐鋁菜豆的研究中也得出了相似的結(jié)論[29]。由此可見，降低植物根尖細(xì)胞壁的果膠含量以及提高甲基化酶的活力能夠提高植物對Al3+的耐受力。最近有研究發(fā)現(xiàn)外源的NO可以通過降低根尖細(xì)胞果膠和半纖維素含量來降低根細(xì)胞壁Al3+的積累量，以此增強(qiáng)對鋁毒的耐性[30]。在缺P的條件下根尖細(xì)胞的脂質(zhì)和果膠含量降低也可增強(qiáng)水稻耐鋁性[31]。

同樣細(xì)胞質(zhì)膜上脂質(zhì)的比例在植物耐鋁方面發(fā)揮著重要的作用[32]。Wagatsuma等通過對幾種耐鋁植物的研究指出，增加細(xì)胞膜上的固醇含量同時降低細(xì)胞膜上脂質(zhì)的含量可以降低細(xì)胞膜的負(fù)電荷，這樣就保證了細(xì)胞膜的完整性，使得植物耐受鋁毒。同時他指出固醇含量增加的過程是由[WTBX][STBX]CYP51[WTBZ][STBZ]基因調(diào)控的[33]。

2.1.2內(nèi)部耐受機(jī)制

2.1.2.1有機(jī)酸對細(xì)胞溶膠中Al3+的螯合作用有機(jī)酸也參與螯合細(xì)胞溶膠中的Al3+，降低Al3+在細(xì)胞溶膠中的含量。早在1998年，Ma等研究蕎麥指出，當(dāng)Al3+進(jìn)入細(xì)胞后，與細(xì)胞中的草酸以1 ∶[KG-*3]3（Al3+：草酸）的比例形成無毒的復(fù)合物，以此來降低Al3+對蕎麥的毒害[16]。在對一些木本植物耐鋁性研究中也發(fā)現(xiàn)了這個機(jī)制，當(dāng)Al3+進(jìn)入茶樹根細(xì)胞后，便會和草酸形成復(fù)合物，然后再以Al3+-檸檬酸或Al3+-草酸的形式從根轉(zhuǎn)移至芽中[34]。同樣在野牡丹中也有類似的機(jī)制，Al3+進(jìn)入根細(xì)胞后便與檸檬酸螯合，然后轉(zhuǎn)移至芽中，在葉片中轉(zhuǎn)變?yōu)锳l3+-草酸的復(fù)合物形式[35]。

2.1.2.2液泡的區(qū)隔化一些植物可以在其地上部分積累高含量的Al3+，1 kg干葉片中積累超過1 g Al3+的植物被稱為鋁超積累植物[36]。如蕎麥，在酸性土壤中生長時，其1 kg葉片中可以積累15 g Al3+[37]。通過對蕎麥這種較為耐鋁的植物研究發(fā)現(xiàn)，在蕎麥細(xì)胞內(nèi)，Al3+能夠與草酸按照1 ∶[KG-*3]3的比例螯合形成無毒復(fù)合物。再由地下部位運輸至地上部位，在木質(zhì)部中該復(fù)合物轉(zhuǎn)變?yōu)殇X-檸檬酸（1 ∶[KG-*3]1），然后以該形式被運輸至葉肉細(xì)胞中，在這里復(fù)合物又轉(zhuǎn)變回鋁-草酸的形式，最后將其貯存在液泡中，這種將鋁毒區(qū)隔化貯存在液泡中是植物耐鋁的一種有效方式[38]。

2.1.2.3活化代謝途徑植物的耐鋁性也依賴抗氧化酶，如超氧化物歧化酶（SOD）、過氧化物酶（POD）、過氧化氫酶（CAT）、抗壞血酸過氧化物酶（APX）、谷胱甘肽（GSH）等。植物能夠利用這些復(fù)雜的酶系統(tǒng)來清除由鋁脅迫而產(chǎn)生的活性氧（ROS），所以增強(qiáng)植物抗氧化能力能夠提高植物的耐鋁性[38]。Sharma等研究水稻受到鋁毒作用時指出，鋁脅迫下水稻中SOD和APX的活力明顯升高，說明這2種酶在植物耐鋁機(jī)制中起著重要的作用[39]。Dai等研究了耐鋁小麥XZ16和鋁敏感小麥XZ61的轉(zhuǎn)錄組和蛋白組來比較其耐鋁性，發(fā)現(xiàn)XZ16的R-谷氨酰半胱氨酸合成酶（R-GCS）的含量比XZ61的高，而R-GCS是GSH合成的關(guān)鍵酶，這說明細(xì)胞中較多的GSH能夠增強(qiáng)植物的耐鋁性[40]。

植物激素能夠調(diào)節(jié)植物根的生長，在植物耐鋁過程中同樣發(fā)揮著重要的作用，且NO作為信號分子也參與植物耐鋁。目前的研究已指出NO是激素信號網(wǎng)絡(luò)中的激發(fā)子，能夠引起相關(guān)代謝和生理過程的發(fā)生，研究NO與激素信號的互作有利于闡明植物耐鋁的機(jī)制（圖2）。NO與植物激素共同調(diào)節(jié)植物耐鋁的信號網(wǎng)絡(luò)主要包括3個方面：在鋁脅迫下，NO誘導(dǎo)生長素和赤霉素的合成來促進(jìn)DELLA蛋白的降解，同時乙烯和脫落酸發(fā)揮拮抗作用抑制該蛋白的降解，以此來提高植物耐受鋁毒的能力。DELLA蛋白是一個響應(yīng)外界環(huán)境變化，調(diào)節(jié)生長的分子；NO通過蛋白質(zhì)巰基亞硝基化作用 DELLA 蛋白的降解以改變對鋁的耐受性；NO通過加強(qiáng)生長素運輸?shù)鞍祝≒IN1）的表達(dá)來促進(jìn)生長素的運輸和合成，減弱Al3+對根生長的抑制能力[41]。

[FK（W18][TPLJ222.tif]

2.2植物耐鋁分子水平的研究

在分子水平上對植物耐鋁性的研究主要集中于耐鋁相關(guān)基因，如控制蘋果酸和檸檬酸轉(zhuǎn)運的基因、修飾細(xì)胞壁的基因、將Al3+區(qū)隔于液泡的相關(guān)基因等，同時也發(fā)現(xiàn)了一些調(diào)控耐鋁基因表達(dá)的轉(zhuǎn)錄因子（表1）。一些新技術(shù)也被用來闡明植物耐鋁機(jī)制的分子網(wǎng)絡(luò)。

植物中第一個被報道的與蘋果酸鹽釋放有關(guān)的基因是小麥中鋁激活蘋果酸轉(zhuǎn)運蛋白基因[WTBX][STBX]ALMT1[WTBZ][STBZ]，該基因編碼的膜蛋白能夠在耐鋁植物的根尖中大量表達(dá)，說明其編碼的鋁激活蘋果酸鹽轉(zhuǎn)運蛋白與植物耐鋁有關(guān)[18]。在其他物種中[WTBX][STBX]ALMT1[WTBZ][STBZ]基因也被證明與植物耐鋁性有關(guān)，如Hoekenga等研究了擬南芥中與[WTBX][STBX]ALMT1[WTBZ][STBZ]同源的基因[WTBX][STBX]AtALMT1[WTBZ][STBZ]，發(fā)現(xiàn)該基因是擬南芥耐鋁的一個重要因素[42]；油菜中的同源基因[WTBX][STBX]BnALMT1[WTBZ][STBZ]和[WTBX][STBX]BnALMT2[WTBZ][STBZ]也被證明是植物耐鋁的基因[43]；在黑麥中也克隆到了同源基因[WTBX][STBX]ScALMT1[WTBZ][STBZ]，也被證明與植物耐鋁有關(guān)[44]。檸檬酸鹽的釋放也同樣受到來自MATE家族中不同的轉(zhuǎn)運蛋白調(diào)節(jié)[45]，F(xiàn)urukawa等從大麥中克隆到了1個MATE家族的基因[WTBX][STBX]HvAACT1[WTBZ][STBZ]，發(fā)現(xiàn)在該基因編碼的鋁激活的檸檬酸轉(zhuǎn)運蛋白主要在耐鋁大麥植株根細(xì)胞中連續(xù)表達(dá)，該研究指出[WTBX][STBX]HvAACT1[WTBZ][STBZ]基因與大麥的耐鋁性有關(guān)[46]。后來相繼在擬南芥[47]、玉米[48]、小麥[49]、赤小豆[50]、水稻[51]的研究中揭示MATE家族基因的確與植物耐鋁性有關(guān)。Han等從水稻中分離出1個基因[WTBX][STBX]OsCS1[WTBZ][STBZ]，通過序列分析發(fā)現(xiàn)該基因編碼線粒體檸檬酸的合成，在轉(zhuǎn)基因煙草中表達(dá)該基因后能夠增加檸檬酸的釋放以及顯著提高煙草的耐鋁性，這表明[WTBX][STBX]OsCS1[WTBZ][STBZ]基因可以提高植物的耐鋁性[52]。Liu等研究了擬南芥中編碼鋁激活的檸檬酸轉(zhuǎn)運蛋白的[WTBX][STBX]AtMATE[WTBZ][STBZ]基因和編碼鋁激活的蘋果酸轉(zhuǎn)運蛋白的[WTBX][STBX]AtALMT1[WTBZ][STBZ]基因在植物耐鋁過程中的相互作用，發(fā)現(xiàn)[WTBX][STBX]AtMATE[WTBZ][STBZ]基因和[WTBX][STBX]AtALMT1[WTBZ][STBZ]基因的表達(dá)是2個獨立的過程，這表明這2個轉(zhuǎn)運系統(tǒng)在耐鋁過程中是不受對方影響的，他們還發(fā)現(xiàn)[WTBX][STBX]AtMATE[WTBZ][STBZ]介導(dǎo)的檸檬酸轉(zhuǎn)運過程和[WTBX][STBX]AtALMT1[WTBZ][STBZ]介導(dǎo)的蘋果酸轉(zhuǎn)運過程都是由擬南芥在酸性條件下編碼鋅指蛋白的[WTBX][STBX]STOP1[WTBZ][STBZ]基因控制的[47]。

Huang等在研究水稻耐鋁性時發(fā)現(xiàn)水稻中的2個基因[WTBX][STBX]STAR1[WTBZ][STBZ]和[WTBX][STBX]STAR2[WTBZ][STBZ]，這2個基因分別編碼ATP結(jié)合區(qū)轉(zhuǎn)運蛋白（ABC轉(zhuǎn)運蛋白）的核苷酸結(jié)合區(qū)和跨膜區(qū)，具有ABC轉(zhuǎn)運蛋白的功能，該研究指出ABC轉(zhuǎn)運蛋白可以轉(zhuǎn)運UDP-葡萄糖，水稻很可能就是通過ABC蛋白對細(xì)胞壁修飾來耐鋁毒害的[53]。Larsen等在研究擬南芥時發(fā)現(xiàn)了[WTBX][STBX]ALS1[WTBZ][STBZ]基因與耐鋁性的關(guān)系，該基因可以編碼ABC轉(zhuǎn)運蛋白，缺乏該基因的突變株與野生型相比根被抑制的程度明顯增強(qiáng)，同時GUS染色也發(fā)現(xiàn)該基因主要位于根尖和植物的液泡，進(jìn)一步將該基因與GFP相連，結(jié)果顯示熒光信號主要積累在根細(xì)胞的液泡膜上，這表明該基因與細(xì)胞內(nèi)部的一個耐鋁機(jī)制：通過將Al3+螯合后將其區(qū)隔化有關(guān)。但是該轉(zhuǎn)運蛋白參與鋁區(qū)隔化的過程并不是很清楚[54]。最近Yamaji等報道了1個C2H2型的鋅指轉(zhuǎn)錄因子ART1，可以調(diào)控水稻耐鋁基因[WTBX][STBX]STAR1[WTBZ][STBZ]和[WTBX][STBX]STAR2[WTBZ][STBZ]以及其他物種中與之同源的耐鋁基因的表達(dá)。這些下游的基因中有1個與擬南芥[WTBX][STBX]ALS1[WTBZ][STBZ]同源的基因[WTBX][STBX]OsALS1[WTBZ][STBZ][55]，Huang等研究也指出擬南芥[WTBX][STBX]ALS1[WTBZ][STBZ]受到ART1的調(diào)節(jié)[56]。水稻中Nramp轉(zhuǎn)運蛋白1（Nrat1）也被證明與耐鋁性相關(guān)，Nrat1屬于Nramp家族，是一個位于根尖細(xì)胞質(zhì)膜上能夠轉(zhuǎn)運Al3+的轉(zhuǎn)運蛋白，它可以將進(jìn)入細(xì)胞內(nèi)的Al3+隔離于液泡中[57]。后續(xù)的研究也證明在水稻中Nrat1可以通過減少根細(xì)胞壁結(jié)合鋁離子，并將Al3+轉(zhuǎn)運到液泡中，以降低鋁毒的水平[58]。受到ART1轉(zhuǎn)錄因子調(diào)節(jié)的基因還有[WTBX][STBX]OsFRDL4、OsCDT3、OsMGT1[WTBZ][STBZ]等，且都與植物耐鋁毒有關(guān)[59]。

最近Arenhart等通過全基因組分析水稻ASR5調(diào)控的耐鋁基因指出ASR5可以作用于靶標(biāo)基因的啟動子來調(diào)控相關(guān)耐鋁基因的表達(dá)，這其中就包括水稻中耐鋁的STAR基因，這說明ASR5作為一個轉(zhuǎn)錄因子對于水稻耐鋁相關(guān)基因的表達(dá)是必需的[60]。

近年來蛋白質(zhì)組學(xué)的研究也為植物耐鋁機(jī)制的闡明提供了有力的工具，Yang等通過蛋白質(zhì)組學(xué)的方法研究了1個耐鋁的水稻品種XN1，運用雙向電泳技術(shù)和質(zhì)譜技術(shù)分離出了17個與耐鋁有關(guān)的蛋白質(zhì)，這些蛋白質(zhì)主要與抗氧化、解毒以及信號轉(zhuǎn)導(dǎo)有關(guān)[61]。Wang等通過蛋白質(zhì)組學(xué)、生物信息學(xué)以及qPCR等方法分析了水稻根尖經(jīng)Al3+處理后蛋白質(zhì)的表達(dá)情況，發(fā)現(xiàn)糖異生是水稻耐鋁的一個重要的調(diào)節(jié)過程[62]。雖然目前對于這些分離出的蛋白質(zhì)的具體作用還不是很清楚，但是通過蛋白質(zhì)組學(xué)的方法能夠更加深入地研究植物的耐鋁機(jī)制。

通過以上的研究可以看出，植物的耐鋁性是受到多個基因控制的（表1），所以運用基因工程等手段來培育耐鋁毒植物時應(yīng)該將多個耐鋁基因轉(zhuǎn)入植物中，以增強(qiáng)植物耐鋁的能力。

3研究展望

綜上所述，我們了解到植物耐受鋁脅迫是一個多層次、多途徑、多基因控制的過程，雖然國內(nèi)外的研究在植物耐鋁方面已經(jīng)取得一些成就，如發(fā)現(xiàn)了植物耐鋁機(jī)制的外部途徑與內(nèi)部途徑以及與此相關(guān)的一些基因等，但是還是有很多問題亟待解決。今后的研究方向應(yīng)該主要集中在以下幾個方面，以期闡明植物耐受鋁毒的機(jī)制。

第一，盡管有機(jī)酸的分泌已經(jīng)被證明與植物耐鋁相關(guān)，但是在鋁脅迫下，有機(jī)酸在細(xì)胞內(nèi)的具體代謝過程還不是很清楚，在TCA循環(huán)中，哪些物質(zhì)或酶的改變使得有機(jī)酸分泌增多，也需要進(jìn)一步探究。

第二，近年來的研究指出抗氧化酶及植物激素等也在植物耐鋁過程中發(fā)揮重要的作用，那么對于這些與耐鋁相關(guān)的代謝過程和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)過程之間是否存在聯(lián)系，也將是下一步研究的熱點。

第三，目前已經(jīng)發(fā)現(xiàn)了很多與耐鋁相關(guān)的基因。如在ALMT1、MATE、ABC轉(zhuǎn)運蛋白等家族中都發(fā)現(xiàn)了耐鋁的相關(guān)基因，也發(fā)現(xiàn)了調(diào)控耐鋁基因表達(dá)的相關(guān)調(diào)控因子，這些基因參與調(diào)控有機(jī)酸的分泌、細(xì)胞壁修飾、液泡區(qū)隔化等過程。下一步應(yīng)該集中在轉(zhuǎn)錄組水平或蛋白質(zhì)水平來發(fā)掘更多與耐鋁相關(guān)的基因，同時研究抗氧化酶基因的表達(dá)也將提高植物耐受鋁毒的能力。

第四，轉(zhuǎn)錄因子對相關(guān)耐鋁基因的調(diào)控也應(yīng)受到重視，將有助于了解植物耐鋁的整個分子網(wǎng)絡(luò)，能從根本上闡明植物耐鋁的機(jī)制。

[HS2][HT8.5H]參考文獻(xiàn)：[HT8.SS]

[1][ZK（#]李交昆，唐璐璐. 植物抗鋁分子機(jī)制研究進(jìn)展[J]. 生命科學(xué)，2013，25（6）：588-593.

[2]黃邦全，白景華，薛小橋. 植物鋁毒害及遺傳育種研究進(jìn)展[J]. 植物學(xué)通報，2001，18（4）：385-395.

[3]潘小東. 紫花苜蓿耐鋁毒突變體篩選的研究[D]. 重慶：西南農(nóng)業(yè)大學(xué)，2005：1-2.

[4]雷宏軍，朱端衛(wèi)，劉鑫，等. 施用石灰對酸性土壤上蠶豆生長的影響[J]. 華中農(nóng)業(yè)大學(xué)學(xué)報，2003，22（1）：35-39.

[5]Ryan P R，Ditomaso J M，kochian L V.Aluminum toxicity in roots：an investigation of spatial sensitivity and the role of the root cap[J]. Journal of Experimental Botany，1993，44（2）：437-446.

[6]Yin L，Wang S，Eltayeb A E，et al. Overexpression of dehydroascorbate reductase，but not monodehydroascorbate reductase，confers tolerance to aluminum stress in transgenic tobacco[J]. Planta，2010，231（3）：609-621.

[7]Yamamoto Y，Kobayashi Y，Devi S R，et al. Oxidative stress triggered by aluminum in plant roots[J]. Plant and Soil，2003，255（1）：239-243.

[8]Jones D L，Blancaflor E B，Kochian L V，et al. Spatial coordination of aluminium uptake，production of reactive oxygen species，callose production and wall rigidification in maize roots[J]. Plant Cell and Environment，2006，29（7）：1309-1318.

[9]Yamamoto Y，Kobayashi Y，Devi S R，et al. Aluminum toxicity is associated with mitochondrial dysfunction and the production of reactive oxygen species in plant cells[J]. Plant Physiology，2002，128（1）：63-72.

[10][ZK（#]Sivaguru M，Horst W J.The distal part of the transition zone is the most aluminum-sensitive apical root zone of maize[J]. Plant Physiology，1998，116（1）：155-163.

[11]Brunner I，Sperisen C.Aluminum exclusion and aluminum tolerance in woody plants[J]. Frontiers in Plant Science，2013，4（1）：172.

[12]Delhaize E，Craig S，Beaton C D，et al. Aluminum tolerance in wheat （Triticum aestivum L.） Ⅰ. Uptake and distribution of aluminum in root apices[J]. Plant Physiology，1993，103（3）：685-693.

[13]Pellet D M，Grunes D L，kochian L V. Organic acid exudation as an aluminum-tolerance mechanism in maize （Zea mays L.）[J]. Planta，1995，196（4）：788-795.

[14]Shen H，He L F，Sasaki T，et al. Citrate secretion coupled with the modulation of soybean root tip under aluminum stress. Up-regulation of transcription，translation，and threonine-oriented phosphorylation of plasma membrane H+-ATPase[J]. Plant Physiology，2005，138（1）：287-296.

[15]Li X F，Zuo F H，Ling G Z，et al. Secretion of citrate from roots in response to aluminum and low phosphorus stresses in Stylosanthes[J]. Plant and Soil，2009，325（1）：219-229.

[16]Zheng S J，Ma J F，Matsumoto H.High aluminum resistance in buckwheat：Al-induced special secretion of oxalic acid from root tips[J]. Plant Physiology，1998，117（3）：745 - 751.

[17]Yang J L，Zheng S J，He Y F，et al. Aluminum resistance requires resistance to acid stress：a case study with spinach that exudes oxalate rapidly when exposed to Al stress[J]. Journal of Experimental Botany，2005，56（414）：1197-1203.

[18]Sasaki T，Ymamoto Y，Ezaki B，et al. A wheat gene encoding an aluminum-activated malate transporter[J]. The Plant Journal，2004，37（5）：645-653.

[19]Tian Q Y，Zhang X X，Ramesh S A，et al. Ethylene negatively regulates aluminium-induced malate efflux from wheat roots and tobacco cells transformed with [WTBX][STBX]TaALMT1[WTBZ][STBZ][J]. Journal of Experimental Botany，2014，65（9）：2415-2426.

[20]Horst W J，Wagner A，Marschner H.Mucilage protects root meristems from aluminium injury[J]. Z Pflanzenphysiol，1982，105：435-444.

[21]Watanabe T，Misawa S，Hiradate S，et al. Root mucilage enhances aluminum accumulation in Melastoma malabathricum，an aluminum accumulator[J]. Plant Signaling & Behavior，2008，3（8）：603-605.

[22]Silva G E A，Ramos F T，F(xiàn)aria A P，et al. Seeds physicochemical traits and mucilage protection against aluminum effect during germination and root elongation as important factors in a biofuel seed crop （Ricinus communis）[J]. Environmental Science & Pollution Research，2014，21（19）：11572-11579.

[23]Degenhardt J，Larsen P B，Howell S H，et al. Aluminum resistance in the Arabidopsis mutant [WTBX][STBX]alr-104[WTBZ][STBZ] is caused by an aluminum-induced increase in rhizosphere pH[J]. Plant Physiology，1998（1），117：19-27.

[24]Pellet D M，Papernik L A，Jones D L，et al. Involvement of multiple aluminium exclusion mechanisms in aluminium tolerance in wheat[J]. Plant and Soil，1997，192（1）：63-68.

[25]Horst W J，Wang Y X，Eticha D.The role of the root apoplast in aluminium-induced inhibition of root elongation and in aluminium resistance of plants：a review[J]. Annals of Botany，2010，106（1）：185-197.

[26]Tabuchi A，Matsumoto H.Changes in cell-wall properties of wheat （Triticum aestivum） roots during aluminum-induced growth inhibition[J]. Physiologia Plantarum，2001，112（3）：353-358.

[27]Eticha D，Stass A，Horst W J，et al. Cell-wall pectin and its degree of methylation in the maize root-apex：significance for genotypic differences in aluminium resistance[J]. Plant Cell Environment，2005，28（11）：1410-1420.

[28]Yang J L，Li Y Y，Zhang Y J，et al. Cell wall polysaccharides are specifically involved in the exclusion of aluminum from the rice root apex[J]. Plant Physiology，2008，146（2）：602-611.

[29]Rangel A F，Rao I M，Horst W J.Intracellular distribution and binding state of aluminium in root apices of two common bean（Phaseolus vulgaris） genotypes in relation to Al toxicity[J]. Physiologia Plantarum，2009，135（2）：162-173.

[30]Zhang Z Y，Wang H H，Wang X M，et al. Nitric oxide enhances aluminum tolerance by affecting cell wall polysaccharides in rice roots[J]. Plant Cell Reports，2011，30（9）：1701-1711.

[31]Maejima E，Watanabe T，Osaki M，et al. Phosphorus deficiency enhances aluminum tolerance of rice （Oryza sativa） by changing the physicochemical characteristics of root plasma membranes and cell walls[J]. Journal of Plant Physiology，2014，171（2）：9-15.

[32]Maejima E，Watanabe T.Proportion of phospholipids in the plasma membrane is an important factor in Al tolerance[J]. Plant Signaling & Behavior，2014，9（7）.

[33]Wagatsuma T，Khan M S，Watanabe T，et al. Higher sterol content regulated by [WTBX][STBX]CYP51[WTBZ][STBZ] with concomitant lower phospholipid contents in membranes is a common strategy for aluminium tolerance in several plant species[J]. Journal of Experimental Botany，2015，66（3）：907-918.

[34]Morita A，Yanagisawa O，Maeda S，et al. Mechanism for the detoxification of aluminum in roots of tea plant（Camellia sinensis（L.） Kuntze ）[J]. Phytochemistry，2008，69（1）：147-153.

[35]Watanabe T，Osaki M.Influence of aluminum and phosphorus on growth and xylem sap composition in Melastoma malabathricum L[J]. Plant and Soil，2001，237（1）：63-70.

[36]Jansen S，Broadley M R，Robbrecht E，et al. Aluminum hyperaccumulation in angiosperms：a review of its phylogenetic significance[J]. The Botanical Review，2002，68（2）：235-269.

[37]Ma J F，Ryan P R，Delhaize E.Aluminium tolerance in plants and the complexing role of organic acids[J]. Trends in Plant Science，2001，6（6）：273-278.

[38]Blancheteau C I，Rengel Z，Alberdi M，et al. Molecular and physiological strategies to increase aluminum resistence in plants[J]. Molecular Biology Reports，2012，39（3）：2069-2079.

[39]Sharma P，Dubey R S. Involvement of oxidative stress and role of antioxidative defense system in growing rice seedlings exposed to toxic concentrations of aluminum[J]. Plant Cell Reports，2007，26（11）：2027-2038.

[40]Dai H，Cao F，Chen X，et al. Comparative proteomic analysis of aluminum tolerance in tibetan wild and cultivated barleys[J]. PLoS One，2013，8（5）：e63428.

[41]He H，He L，Gu M.Interactions between nitric oxide and plant hormones in aluminum tolerance[J]. Plant Signaling & Behavior，2012，7（4）：469 -471.

[42]Hoekenga O A，Maron L G，Pineros M，et al. [WTBX][STBX]AtALMT1[WTBZ][STBZ]，which encodes a malate transporter is indentified as one of several genes critical for aluminum tolerance in Arabidopsis[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences，2006，103（25）：9738 -9743.

[43]Ligaba A，Katsuhara M，Ryan P R，et al. The [WTBX][STBX]BnALMT1[WTBZ][STBZ] and [WTBX][STBX]BnALMT2[WTBZ][STBZ] genes from rape encode aluminum-activated malate transporters that enhance the aluminum resisitence of plant cells[J]. Plant Physiology，2006，142（3）：1294-1303.

[44]Fontecha G，Silva-Navas J，Benito C，et al. Candidate gene identification of an aluminum-activated organic acid transporter gene at the [WTBX][STBX]Alt4[WTBZ][STBZ] locus for aluminum tolerance in rye （Secale cereale L.）[J]. Theoretical and Applied Genetics，2007，114（2）：249-260.

[45]Zhou G F，Pereira J P，Delhaize E，et al. Enhancing the aluminum tolerance of barley by expressing the citrate transporter genes SbMATE and [WTBX][STBX]FRD3[WTBZ][STBZ][J]. Journal of Experimental Botany，2014，65（9）：2381-2390.

[46]Furukawa J，Yamaji N，Wang H，et al. An aluminum-activated citrate transporter in barley[J]. Plant Cell Physiology，2007，48（8）：1081-1091.

[47]Liu J，Magalhaes J V，Shaff J，et al. Aluminum-activated citrate and malate transporters from the MATE and ALMT families function independently to confer Arabidopsis aluminum tolerance[J]. The Plant Journal，2009，57（3）：389-399.

[48]Matonyei T K，Cheprot R K，Liu J，et al. Physiological and molecular analysis of aluminum tolerance in selected Kenyan maize lines[J]. Plant and Soil，2014，377（1/2）：357-367.

[49]Tovkach A，Ryan P R，Richardson A E，et al. Transposon-mediated alteration of [WTBX][STBX]TaMATE1B[WTBZ][STBZ] expression in wheat confers constitutive citrate efflux from root apices[J]. Plant Physiology，2013，161（2）：880-892.

[50]Yang X Y，Yang J L，Zhou Y，et al. A de novo synthesis citrate transporter，Vigna umbellata multidrug and toxic compound extrusion，implicates in Al-activated citrate efflux in rice bean （Vigna umbellata） root apex[J]. Plant Cell and Environment，2011，34（2）：2138-2148.

[51]Yokosho K，Yamaji N，Ma J F，et al. An Al-inducible MATE gene is involved in external detoxification of Al in rice[J]. The Plant Journal，2011，68（6）：1061-1069.

[52]Han Y Y，Zhang W Z，Zhang B L，et al. One novel mitochondrial citrate synthase from Oryza sativa L. can enhance aluminum tolerance in transgenic tobacco[J]. Molecular Biotechnology，2009，42（3）：299-305.

[53]Huang C F，Yamaji N，Mitani N，et al. A bacterial-type ABC transporter is involved in aluminum tolerance in rice[J]. Plant Cell，2009，21（2）：655-667.

[54]Larsen P B，Cancel J，Rounds M，et al. [WTBX][STBX]Arabidopsis ALS1[WTBZ][STBZ] encodes a root tip and stele localized half type ABC transporter required for root growth in an aluminum toxic environment[J]. Planta，2007，225（6）：1447-1458.

[55]Yamaji N，Huang C F，Nagao S，et al. A zinc finger transcription factor ART1 regulates multiple genes implicated in aluminum tolerance in rice[J]. Plant Cell，2009，21（10）：3339-3349.

[56]Huang C F，Yamaji N，Chen Z，et al. A tonoplast-localized half-size ABC transporter is required for internal detoxification of aluminum in rice[J]. The Plant Journal，2012，69（5）：857-867.

[57]Xia J X，Yamaji N，Kasai T，et al. Plasma membrane-localized transporter for aluminum in rice[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences，2010，107（43）：18381 -18385.

[58]Li J Y，Liu J P，Dong D K，et al. Natural variation underlies alterations in Nramp aluminum transporter（[WTBX][STBX]NRAT1[WTBZ][STBZ]） expression and function that play a key role in rice aluminum tolerance[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences，2014，111（17）：6503-6508.

[59]Ma J F，Chen Z C，Shen R F.Molecular mechanisms of Al tolerance in gramineous plants[J]. Plant and Soil，2014，381（1）：1-12.

[60]Arenhart R A，Bai Y，de Oliveira L F.New insights into aluminum tolerance in rice：the ASR5 protein binds the STAR1 promoter and other aluminum-responsive genes[J]. Molecular plant，2014，7（4）：709-721.

[61]Yang Q S，Wang Y Q，Zhang J J，et al. Identification of aluminum responsive proteins in rice roots by a proteomic a pproach：cysteine synthasea sakey player in Al response[J]. Proteomics，2007，7：737-749.

[62]Wang Z Q，Xu X Y，Gong Q Q，et al. Root proteome of rice studied by iTRAQ provides integrated insight into aluminum stress tolerance mechanisms in plants[J]. Journal of Proteomics，2014，98：189-205.