劉烜凱 綜述，張 偉 審校

臍帶間充質干細胞治療燒傷的研究進展

劉烜凱 綜述，張 偉 審校

（濰坊醫(yī)學院整形外科研究所 山東 濰坊 261041）

人臍帶間充質干細胞（hUCMSCs）是指存在于新生兒臍帶中的一種多功能干細胞，具有自我更新及多向分化潛能。與其他組織來源的干細胞相比，hUCMSCs具有來源廣泛、增值速度快、易于分離、低免疫原性、高安全性和不違背倫理道德等優(yōu)點，被認為是再生醫(yī)學領域中一種具有廣泛臨床應用前景的細胞。近年來對其基本生物學特性、體外誘導分化能力、體內移植促進皮膚創(chuàng)面修復等的研究，為燒傷患者的臨床治療提供新方向。本文就近年來hUCMSCs治療燒傷的研究進展進行綜述。

臍帶間充質干細胞；燒傷；修復

燒傷是臨床外科常見的意外傷害之一，嚴重威脅著人類的健康。據(jù)世界衛(wèi)生組織（WHO）發(fā)布的統(tǒng)計數(shù)據(jù)顯示，在2004年全球約1100萬人因燒傷而需要救治，每年約31萬人因燒傷死亡[1]。深度燒傷可使全身多個器官出現(xiàn)器質性病變和功能下降，尤其是燒傷所引發(fā)的多器官功能障礙綜合征（Multiple organ dysfunction syndrome, MODS），占燒傷病人死亡原因的第一位[2]。到目前為止，雖然燒傷導致的內環(huán)境紊亂、炎性因子表達、器官結構功能改變等確切損害機制仍不完全明確，但諸多研究顯示，燒傷的愈合與損傷部位細胞的水腫壞死程度、炎性因子及氧自由基釋放、肉芽組織和新生血管生成、瘢痕修復重建等關系密切，特別是燒傷后機體因體液大量丟失導致的低血容量性休克更值得關注，有效血容量的急劇減少導致循環(huán)血量和心排量減少，組織灌注不足，細胞代謝及功能紊亂，組織修復更新能力下降，創(chuàng)面延遲愈合或不愈合[3]。目前已有研究表明在燒傷后應用間充質干細胞可以有效抑制炎性因子增生，促進抗炎因子釋放，從而改善損傷局部微環(huán)境，加快燒傷創(chuàng)面的愈合[4-5]。

間充質干細胞(Mesenchymal Stem Cells, MSCS)是一種具有強大的增殖能力和多向分化潛能的干細胞，來源非常廣泛，多存在于骨髓、臍血、臍靜脈內皮下層、脂肪、外周血及肌肉等各種組織中。因其具有自我更新、自我繁殖、保存簡便、多向分化和強大的分泌功能等特點使之成為許多臨床疾病治療的種子細胞[6-7]。其中，人臍帶間充質干細胞(Human umbilical cord mesenchymal stem cells, hUCMSCs)是從人臍帶華通膠中分離出來的一種基質細胞，與其他來源的干細胞相比，其具有增殖率高、易于分離、便與檢測、不違背倫理道德和無免疫原性或低免疫原性，植入體內有良好的組織相容性，無明顯排斥反應，生物安全性高等優(yōu)點[8-9]。hUCMSCs取材可以在微創(chuàng)甚至無創(chuàng)條件下進行，從而避免或減少對機體的損傷，在適宜的環(huán)境下，可以體外誘導分化、體內進行移植促進皮膚創(chuàng)面修復，在燒傷治療方面具有廣闊的應用前景，已成為目前國內外研究的熱點，現(xiàn)就hUCMSCs的來源、生物學特性和在燒傷治療中的研究進展進行綜述。

1 hUCMSCs的來源、分離及培養(yǎng)

1.1 hUCMSCs的來源：臍帶是連于胎盤間與胚胎臍部的索狀結構，其內有閉鎖的卵黃蒂和尿囊結構，還有一條臍靜脈和兩條臍動脈組成，臍血管的一端與胎盤絨毛血管相連，另一端與胚胎血管續(xù)連。臍血管間填充著蛋白多糖及各種膠原蛋白組成的凝膠狀結締組織，即華通膠或沃頓膠（Wharton′s jelly, WJ)，外層再被羊膜所包裹[10]。足月產(chǎn)胎兒的臍帶是臍帶間充質干細胞的主要來源，羊膜、華通膠、臍血和臍血管內膜均可分離得到干細胞，而臍帶華通膠中富含的基質細胞即hUCMSCs[11]。

1.2 hUCMSCs的分離和培養(yǎng)：臍帶是富含膠原和葡萄糖胺聚糖（主要為透明質酸）的組織，故多采用酶消化法分離細胞，此外還使用組織塊貼壁法或兩者相結合的方法分離培養(yǎng)[12]。1991年，McElreavey等[13]成功從人臍帶WJ組織中分離培養(yǎng)出一種具有高分化潛能和多向分化能力的成纖維樣細胞。Romanov等[14]研究人臍帶血管周圍細胞，在培養(yǎng)后有較高的成纖維樣集落形成能力。上述研究說明臍帶可以成功分離培養(yǎng)出hUCMSCs。

2 hUCMSCs的生物學特性

2.1 hUCMSCs的生長特性：hUCMSCs在顯微鏡下呈現(xiàn)出成纖維細胞樣結構，胞質豐富，具有貼壁生長的特性，可穩(wěn)定傳代，且傳代后細胞具有很高的增殖率，生長迅速。徐燕等[15]采用組織塊貼壁法分離培養(yǎng)人臍帶間充質干細胞，細胞第4天進入對數(shù)生長期，維持至第8天，進入平臺增殖期，倍增時間為45h，且保持穩(wěn)定生長。

2.2 hUCMSCs表面標志物：和其他來源的MSCs一樣，流式細胞儀分析顯示hUCMSCs表面表達CD73、CD90、CD105、CD166、CD10、CD13、CD29、CD44、CD49、CD58及 HLAABC，不表達CD14、CD34、CD45、CD31、CD33、CD38、CD80、CD86、CD40、CD144、CD56及HLA-DR等[11-12]。特別是人間充質干細胞標記的黏附分子受體CD44、CD90和間質細胞受體CD73(SH-3)、CD105(SH-2)均呈現(xiàn)高表達狀態(tài)。

2.3 hUCMSCs的分泌功能：相關研究表明，hUCMSCs能夠分泌胰島素樣生長因子1（IGFs-1)、肝細胞生長因子（HGF）、血管內皮生長因子（VEGF）、成纖維細胞生長因子（FGF）和血小板生長因子（PDGF）等[16]。卓華麗等[17]體外分離培養(yǎng)人臍帶間充質干細胞，將第3代細胞消化后以1×105/孔接種于24孔培養(yǎng)板，用添加12%胎牛血清（FBS）的DMEM培養(yǎng)基培養(yǎng)3d，收集細胞和培養(yǎng)上清用RT-PCR和 ELISA分析表皮生長因子（EGF）、干細胞因子（SCF）、集落刺激因子1（CSF1）和白血病抑制因子（LIF）的表達情況。RT-PCR結果顯示，hUCMSCs轉錄表達基因SCF、LIF、CSF1和EGF的mRNA；ELISA結果顯示，胞漿提取物和上清均檢測到SCF和CSF1，EGF在培養(yǎng)上清液中能檢測。此研究充分說明了hUCMSCs的分泌功能。

2.4 hUCMSCs的多向分化能力：hUCMSCs在不同的誘導條件下不僅可以分化為骨細胞、軟骨細胞和脂肪細胞，還可分化為心肌細胞、內皮細胞、神經(jīng)細胞和生殖細胞等，具有強大的分化增殖潛能。趙貴芳[18]在研究中，運用成脂誘導液誘導分化后，油紅O染色，顯示2代細胞及3代細胞均有被油紅O著色的脂滴形成；運用成骨誘導液誘導分化后，茜素紅染色，顯示2代細胞及3代細胞均有被茜素紅染色的鈣鹽形成。此研究證明了hUCMSCs的多向分化能力。

2.5 hUCMSCs的優(yōu)勢比較：hUCMSCs具有很強的分化、再生、修復能力，與其他來源的MSCs相比，具有明顯的優(yōu)勢[19]，如表1所示。

表1 不同來源間充質干細胞特點比較

3 hUCMSC在燒傷修復與愈合過程中的意義

燒傷的愈合過程是一個復雜而有條不紊的生物學過程，涉及機體內多種細胞、炎性因子、膠原蛋白、促血管生成因子等物質變化，概括起來可分為傷口清理、炎癥反應、肉芽組織增生、創(chuàng)面上皮化、瘢痕形成及創(chuàng)面愈合等基本過程。在燒傷創(chuàng)面的愈合過程中，以上過程都呈現(xiàn)出特有的連續(xù)性、整體性和一致性，任何一個環(huán)節(jié)的修復不完善或者不徹底均可引起燒傷創(chuàng)面愈合不良[20-21]。hUCMSCs作為一種具有多向分化潛能和強大旁分泌效應的干細胞，既可以直接提供修復細胞促使損傷創(chuàng)面愈合，加快修復細胞增殖速率，還可以分泌各種抗炎因子、改善細胞因子間的失衡狀態(tài)來修補損傷創(chuàng)面[22]?？傊?，hUCMSCs參與了燒傷局部的炎癥調節(jié)、血管新生、組織修復、結構重塑等各個階段，從不同方面調控改善燒傷創(chuàng)面局部微環(huán)境，促進創(chuàng)面修復愈合，改善機體狀況[5,23]。

3.1 炎癥反應期：嚴重燒傷患者機體內單核-巨噬細胞過度活化，不僅能夠產(chǎn)生大量炎性介質，導致機體免疫功能紊亂，還能產(chǎn)生大量抗炎介質，抑制機體免疫功能，且極易進一步發(fā)展為膿毒癥、MODS，甚至死亡，使燒傷的病死率呈現(xiàn)直線上升。hUCMSCs在各種炎性因子的影響下開始被刺激活化，分泌多種抗炎介質，抵抗炎癥反應；同時，hUCMSCs還能夠對損傷部位的多種免疫細胞發(fā)揮直接促進作用，調控這些免疫細胞的表達效應并改變其細胞因子分泌譜，起到抗炎促愈合的作用[24]。hUCMSCs可以表達、合成、分泌生物活性因子，調節(jié)代謝、免疫、遷移等組織器官功能。李娜[25]在研究中發(fā)現(xiàn)，hUCMSCs可促進M1型促炎巨噬細胞向M2型抗炎巨噬細胞轉化，提高M2型抗炎巨噬細胞表面標記物CD206的表達，使促炎因子生成減少，抗炎因子生成增多；hUCMSCs還可通過PGE2、JNK、NF-кB等信號通路調控巨噬細胞的功能，降低炎癥反應[26]。此外，Li等[27]的研究表明hUCMSCs可以調控MiR-181c下調TLR4通路從而降低燒傷引起的過度炎癥化。由此可見，hUCMSCs在皮膚燒傷愈合過程中可抑制過度炎性反應，減輕炎癥反應對組織細胞的損害，減輕燒傷部位皮膚組織的炎性水腫。

3.2 細胞增生期：燒傷發(fā)生后24h內，基底細胞便在傷口周圍開始聚集、增生、遷移，最終分化成為鱗狀上皮，覆蓋于肉芽組織表面，保護燒傷創(chuàng)面。同時，新生成的毛細血管穿插于形成的組織中間，為組織修復提供能量、氧氣，帶走細胞代謝產(chǎn)生的廢物，多種免疫細胞也通過新生血管到達炎癥部位，促進損傷修復[23,28]。因此，此期涉及鱗狀上皮細胞、毛細血管內皮細胞、免疫細胞、基底細胞等多種細胞的增殖、分化、修復過程，而hUCMSCs一方面通過分化成內皮細胞及旁分泌多種血管生成因子，如VEGF和血管生成素1（Ang-1)等促進血管新生；另一方面分泌多種調節(jié)蛋白和生長因子嚴密調控這些細胞的增生，加快燒傷部位皮膚的修復重建，促進燒傷愈合。孫寧[29]等把第4代hUCMSCs細胞懸液經(jīng)尾靜脈注射到裸鼠體內，術后觀察其皮膚組織學變化，HE染色顯示：炎性因子減少，缺損部位皮膚組織有新生趨勢，并有新生腺體產(chǎn)生，表皮細胞表現(xiàn)出多層堆積現(xiàn)象，形成瘢痕組織。

3.3 瘢痕形成及結構重塑期：燒傷后第6天起，瘢痕組織開始生成，其中以網(wǎng)狀纖維和膠原纖維為主，還含有少量的纖維細胞結構，使得創(chuàng)緣比較牢固地結合在一起。hUCMSCs既能夠促進膠原的沉積而加速創(chuàng)面修復，還可以抑制瘢痕組織的過度生成，避免發(fā)生瘢痕疙瘩[30]。Cabrera C等[23]研究表明，hUCMSCs對于生物活性肽的產(chǎn)生、傳遞、調控具有重要作用，以此來促進創(chuàng)傷面組織修復愈合。另外，hUCMSCs還具有間質細胞特性，間質-上皮間相互影響可不斷調節(jié)皮膚的穩(wěn)態(tài)和完整性，使燒傷創(chuàng)面的修復與重塑更加安全可靠，更加趨向于正常皮膚組織結構。

4 hUCMSCs在燒傷治療中的應用

Krause等[31]首次運用雄性小鼠MSCs干預治療免疫缺陷性小鼠，并取得理想的治療效果，結果證實MSCs參與了皮膚形成過程及其穩(wěn)態(tài)的維持，為后續(xù)臨床研究開創(chuàng)先例。同時研究發(fā)現(xiàn)，hUCMSCs可在嚴重燒傷大鼠創(chuàng)面微環(huán)境中存活、增殖并發(fā)揮創(chuàng)面修復、促進愈合的作用。嚴重燒傷患者血清中的堿性成纖維細胞生長因子和血管內皮細胞生長因子可以激活Notch信號通路，從而促進 hUCMSCs的存活、增殖及燒傷創(chuàng)面的愈合[32-33]。胡克蘇等[34]的研究還發(fā)現(xiàn)，hUCMSCs能通過抑制MCP-1及CCX-2的表達而抑制炎性細胞的浸潤，減輕炎癥反應，降低機體內TNF-α及IL-1的分泌，從而發(fā)揮抑制炎癥、促進毛細血管新生及燒燙傷創(chuàng)面修復的作用。

程文廣等[35]以4周齡SCID小鼠作為實驗對象，在小鼠背部中線兩側分別制造Ⅲ度燒傷模型。然后，消化收集第9代hUCMSCs，加入PBS制備細胞懸液，并均勻涂抹到左側創(chuàng)面(治療組)，右側只涂抹PBS(對照組)，最后用油紗覆蓋雙側燒傷區(qū)域。于處理后7d、14d、28d取小鼠新愈合皮膚組織進行活檢，HE染色可發(fā)現(xiàn)：hUCMSCs治療組表皮層明顯增厚，表皮嵴數(shù)目顯著增多，有較多新生細胞、新生血管生成，并且有少許皮膚附屬器(如毛囊)形成，效果優(yōu)于對照組。此研究深入的證明了hUCMSCs對燒傷皮膚的強大修復能力，為臨床燒傷的治療提供新的參考方向。

Liu等[5]以6周齡大鼠為研究對象，采用綠色熒光蛋白標記hUCMSCs，HE染色觀察炎性細胞、中性粒細胞、單核-巨噬細胞、膠原纖維、血管等細胞與組織，結果表明，hUCMSCs治療組可明顯降低炎性細胞浸潤及IL-1、IL-6、TNF-α的分泌，并有較多新生血管生成；ELISA法檢測結果表明hUCMSCs治療組的抗炎因子、VEGF、I型膠原和III型膠原的比值含量比對照組顯著增高，提示hUCMSCs在皮膚出現(xiàn)燒燙傷損害時可以分化成新的修復細胞，抑制炎性因子分泌，促進抗炎介質釋放，促進新生血管生成，加快皮膚的修復重建，改善燒傷損害狀況[36]。

5 總結和展望

綜上所述，臨床上燒傷常常并發(fā)感染、休克、膿毒血癥、MODS等嚴重并發(fā)癥，具有很高的病死率。但是，目前臨床上常用的清創(chuàng)換藥、抗感染、補液、生長因子促進愈合、自身或者異體移植等治療方法也不能取得完全理想可靠的效果，不能滿足患者的需求。而隨著組織工程及臨床移植醫(yī)學的興起和發(fā)展，種子細胞的研究也越來越被重視，并取得顯著的療效，hUCMSCs同其他來源的間充質干細胞相比所具有的優(yōu)點，使之成為研究的新方向、開發(fā)的新領域[37]。但hUCMSCs移植的廣泛推廣運用仍存在許多亟需解決的問題，如在機體內環(huán)境的長期作用下，hUCMSCs是否會向腫瘤組織分化，仍有待長期追蹤觀察、隨訪研究。相信隨著對干細胞深入的研究，分離、純化、冷藏、擴增分化、表達檢測等手段的日益完善，干細胞治療將會為臨床疾病的治療提供越來越多的幫助，使更多疾病得到治療甚至治愈，為人類健康帶來福利。

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Advances in Human Umbilical Cord Mesenchymal Stem Cells Therapy for Burns

LIU Xuan-kai,ZAHNG Wei
(Institute of Plastic Surgery,Weifang Medical University,Weifang 261041,Shandong,China)

Human umbilical cord mesenchymal stem cells(hUCMSCs) are a type of newborn umbilical cord cells with significant self-renewal ability and multilineage differentiation capacity. Compared to other original MSCs, the advantages of hUCMSCs are short amplification time, high proliferation rate, lower immunogenicity, higher safety, fewer bioethics issues, abundance, and convenience. It has been reported that hUCMSCs promote the functional recovery of burn patients. Therefore, hUCMSCs are considered as a significant promise for regenerative medicine. In recent years, previous studies have demonstrated that hUCMSCs might create a favorable environment for the treatment of burns, based on the study of basic biological characteristics and its capacity of differentiation. In this review, we summarize the important studies that have investigated the use of hUCMSCs as a therapeutic agent for burns therapy.

umbilical cord mesenchymal stem cells;burns;wound healing

R644

A

1008-6455（2017）05-0134-04

2017-01-18

2017-05-05

編輯/張惠娟

國家自然科學基金(81301647)；山東省自然科學基金（ZR2013HQ025）；山東省高等學?？萍加媱潱↗14LL08）；濰坊市科學技術發(fā)展計劃（201302121）

張偉，女，濰坊醫(yī)學院整形外科研究所，博士，副教授，碩士生導師；研究方向：基因工程與組織工程；E-mail:zhangwei@wfmc.edu.cn

劉烜凱，男，濰坊醫(yī)學院整形外科研究所，濰坊醫(yī)學院在讀研究生；研究方向：整形外科；E-mail:1213264178@qq.com